Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Ciências Naturais

Anatomia sistemática: uma nova linha de pesquisa em ornitologia no Brasil

Osteología craniana dos Tinamidae (Aves: Tinamiformes), com implicações sistemáticas

A osteologia craniana de Nothura maculosa é descrita e comparada com representantes de outros sete gêneros de tinamídeos (Tinamidae). Foram utilizados crânios preparados em via seca e úmida, bem como exemplares diafanizados, para a descrição e para as comparações. O uso de aves jovens, que ainda apresentam as suturas cranianas visíveis, mostrou-se útil para determinar a contribuição de cada osso na formação da estrutura. Os resultados obtidos permitem reconhecer alguns caracteres comuns a todos os gêneros estudados, como a presença de uma única superfície articular para a porção dorsal do processo ótico do quadrado, a fusão incompleta da porção caudal do vômer e a presença de apenas uma superfície articular entre o quadrado e a caixa craniana. Foi possível reconhecer, também, dois grupos dentro da família: um formado pelos representantes dos gêneros Tinamus e Crypturellus, que pode ser caracterizado pela presença de ossículos supra-orbitais, por uma reduzida fossa coanal e pela presença de um desenvolvido tubérculo pseudotemporal, entre outros caracteres. O outro grupo, composto por representantes dos gêneros Nothura, Rhynchotus, Nothoprocta, Taoniscus, Eudromia e Tinamotis, pode ser distinguido por possuir, entre outros caracteres, um discreto processo pós-orbital, uma ampla fossa coanal e um tubérculo pseudotemporal discreto, além de não possuir ossículo supra-orbital.

The cranial osteology of Nothura maculosa is described and compared with species belonging to other seven genera of tinamous (Tinamidae). Dried, spirit preserved and stained specimens were used for the description and comparison. Young birds showing open sutures proved to be useful in determining the structural contribution of each bone. Results allow recognition of characters common to all genera, such as the presence of an articular surface in the dorsal portion of the otic process of the quadrate, the incomplete fusion of the caudal portion of the vomer and the presence of only one articular surface between the quadrate bone and the skull. We also recognize two groups in the family: one containing the birds belonging to the genera Tinamus and Crypturellus, which have a chain of supraorbital ossicles, a small choanal pit and a well-developed pseudotemporal tubercle, among other characters. A second group, including the birds belonging to the genera Nothura, Rhynchotus, Nothoprocta, Taoniscus, Eudromia and Tinamotis, can be distinguished by a discrete postorbital process, a large choanal pit and a discrete pseudotemporal tubercle. Besides, this group does not possess a chain of supraorbital ossicles as in the first group.

**Osteología craniana de Penelope superciliaris Temminck, 1815 (Galliformes: Cracidae)**

Penelope superciliaris é endêmica da região Neotropical, pertencente à subfamilia Penelopinae, inserida na família Cracidae. Sua posição taxonómica ainda é controversa em relação às espécies congêneres, bem como entre os gêneros pertencentes a esta família, além de pouco se conhecer sobre sua anatomia. Foi proposta neste trabalho a descrição osteológica do crânio de P. supercilaris, visando a ampliar os estudos anatómicos nesta espécie e obter caracteres para uma futura análise sistemática com os demais Cracidae. Não há variação morfológica em P. superciliaris, evidenciando-se um padrão osteológico em que se destacam: parietal reduzido e confinado à porção caudal do teto craniano; processo paraoccipital e lateral paraesfenoidal pouco desenvolvidos; processo supraorbital largo e desenvolvido; processo orbital livre e obliquo; fossa temporal rasa com desenvolvida aponeurose ossificada; processo zigomático reduzido; ossos da maxila superior não fundidos entre si; abertura nasal ampla e narina holorrina; palato esquizognato; palatinos estreitos e distantes entre si; vómer laminar e bem desenvolvido; ossos da barra jugal não fundidos entre si; parte sinfisial mandibular reduzida; fissura entre os ossos dental e supra-angular; processo medial e retroarticular bem desenvolvidos e alongados, entre outras. Em termos gerais, o padrão atribuido a P. superciliaris pouco diverge, exceto em relação ao tamanho do crânio e das estruturas associadas de outras espécies de Penelope, Ortalis e Pipile, conforme dados em literatura, o que parece justificar o posicionamento destes táxons em categorias comuns sugeridas pela maioria dos autores. Todavia, são necessários estudos osteológicos adicionais entre os Cracidae e uma avaliação sistemática, com base nesses estudos, visando a contribuir para a classificação do grupo.

Endemic of the neotropical region, Penelope superciliaris belongs to the sub-family Penelopinae within the Cracidae. Its taxonomical position in the family is a controversial subject, mainly in relation to other correlated species and with genera as well. Once the morphology of this species is poorly known, the goal of this study is to describe its cranial osteology in order to increase our knowledge of the morphological aspects of the skull of P. superciliaris and gather osteological characters for a future systematic analysis among this species and other Cracidae. The results showed no significant morphological variations among the specimens of P. superciliaris. However, the cranial osteological pattern of this species revealed the following characters: reduced parietal restricted to the caudal portion of the skull; paraoccipital and lateral parasphenoidal processes poorly developed; large supraorbital process; free orbital process with an oblique-angled orientation in the orbit; shallow temporal fossa with an well developed bony aponeurosis; zygomatic process reduced or absent; unfused upper jaw bones; large nasal openings; holorhinal nostril; schizognathous skull; narrow palatines; a well developed vertical plate and laterally compressed vomer; unfused jugal bar bones; reduced mandibular symphysis; the presence of a ridge between the supraangular and dental bones; medial and retroarticular processes well developed. In general, this pattern described for P. superciliaris is similar, except in relation to the size of some structures, to other species of Penelope, Ortalis, and Pipile. This seems to justify the relative position of these taxa within a group, accepted by most authors. However, future osteological studies of the other Cracidae are needed for a better analysis of the relationships among its species including a systematic approach of this group.

**Osteología e miologia cranianas de Eurypyga helias (Pallas, 1781) (Gruiformes: Eurypygidae) comparada com outros Gruiformes**

O estudo da osteologia e da miologia do pavãozinho-do-pará pode dar uma idéia da possível relação entre os Eurypygidae e os demais Gruiformes. A análise foi realizada com base em 66 espécimes de aves pertencentes às famílias Aramidae (Aramus guarauna ),Psophiidae (Psophia crepitans, Psophia leucoptera, Psophia viridis, Psophia viridis obscura ),Rallidae (Laterallus exilis, Gallinula martinica ), Heliornithidae (Heliornis fulica) e Eurypygidae (Eurypyga helias). As descrições osteológicas e miológicas detalhadas da espécie Eurypyga helias foram utilizadas como referencial para as comparações das diversas estruturas anatômicas com as espécies acima mencionadas. Quanto às estruturas osteológicas cranianas, os resultados mostraram que foi possível relacionar Eurypygidae aos demais grupos de Gruiformes, por meio das seguintes características comuns: palato esquizognato, ausência da sutura frontonasal, ausência do septo nasal, e pars symphysialis mandibulae com cerca de 1/5 do comprimento total do crânio. As características da osteologia craniana exclusivas de E. helias são: porção rostral do rostro paraesfenóide reduzida; processo descendente do lacrimal trifurcado; osso ectetmóide vestigial; processo paraoccipital mais desenvolvido; ausência da fossa subcondilar; processo maxilopalatino bem desenvolvido e em forma de ampola; processo dorsal do pterigóide bem desenvolvido; e o capitulum oticum duas vezes mais desenvolvido que o capitulum squamosum. E. helias compartilha com A. guarauna (Aramidae) a forma semelhante da mandíbula e do processo maxilopalatino, processos maxilar e frontal do nasal não fundidos entre si e rostroparaesfernóide relativamente curto. Quanto à musculatura que movimenta as maxilas, constatou-se uma relativa similaridade entre E. helias e G. martinica (Rallidae). De uma forma geral, a complexidade da musculatura craniana de E. helias em termos estruturais é intermediária entre P. viridis (mais complexa) e G. martnica (menos complexa). Os dados apresentados tornaram possível aproximar Eurypygidae e Aramidae, com base nas semelhanças observadas, embora não se possa afirmar neste trabalho se tais semelhanças refletem parentesco (sinapomorfias) entre estes dois grupos. Em suma, torna-se necessário uma investigação morfológica mais acurada, bem como estudos sistemáticos complementares da ordem Gruiformes para que seja possível inferir com mais segurança qualquer relacionamento entre os grupos que a compõem.

The study of the jaw apparatus of the sunbittern Eurypyga helias may provide us with some information about the relationship among the Eurypygidae and other Gruiformes. This study was based on the analysis of 66 skulls from the Aramidae (Aramus guaraunaa), the Psophiidae (Psophia crepitans, P. leucoptera, P. viridis, P. v. obscura), the Rallidae (Laterallus exilis, Gallinula martinica), the Heliornithidae (Heliornis fulica) and the Eurypygidae (Eurypyga helias). The detailed descriptions of the jaw apparatus from Eurypyga helias were used as a referencial for comparison among the several anatomical structures observed in other species. The results on cranial osteology showed four common characteristics among Eurypygidae and those Gruiformes: schizognathous palate, septum nasale absent, absence of a nasofrontal suture, and pars symphyliasis with 20% of the total length of the mandible. Data on cranial osteology exclusive to E. helias are: rostral part of the paraesfenoid rostron reduced; lacrimal process with three branches; ecthetmoid bone vestigial; paraoccipital process well developed; absence of subcondilar fossae; maxillopalatin process forms a well developed vesicle; dorsal process of the pterigoid bone developed; and capitulum oticum twice the size of the capitulum squasmosum. E. helias shares with A. guarauna (Aramidae) the same form of the maxillopalatin and mandibule processes; the maxilar and frontal processes of the nasal bone are unfusioned and a short paraesfenoid rostrum. Data from the jaw musculature showed a relative similiarity between E. helias and G. martinica (Rallidae). In general the complexity of the jaw musculature of E. helias stands on an intermediate condition between P. viridis (most complex) and G. martinica (less complex). According to all analysed data we conclude that it is not possible to establish any relationship among the Eurypygidae and other Gruiformes. It is suggested that a complete morphological investigation must be developed within the Gruiformes including a complementary systematics analysis of this group.

Osteologia craniana e considerações sistemáticas em Coccyzinae (Cuculidae)

Pouco se conhece sobre a osteología da subfamilia Coccyzinae e não há consenso sobre sua monoíilia e posicionamento dentro dos Cuculidae. Sendo assim, descreveu-se detalhada e comparativamente a osteología de 86 espécimes pertencentes a 11 espécies, abrangendo todos os quatro gêneros de Coccyzinae. Os crânios cos Coccyzinae são morfologicamente homogêneos nas regiões frontal, parietal, occipital, paraesfenóide e ossos lacrimal e quadrado; mas outras estruturas e regiões, como a maxila superior, região esquamosal, palato, ectetmóide e mandíbula, apresentam variações morfológicas, principalmente em nível genérico. Estas variações fornecem, a priori, algumas relações de similandade entre ostáxons de Coccyzinae, principalmente entre Coccyzuse Hyetornis, As espécies congêneres pouco apresentam modificações quando comparadas entre si, à exceção de Playa minuta, claramente distinta das demais Piaya em 11 características, o que fornece indícios para uma nova investigação sobre a validade e posicionamento desta espécie dentro do gênero Piaya. Os caracteres osteológicos cranianos obtidos por meio deste estudo serão aplicados em uma futura análise filogenética para teste das hipóteses aqui levantadas e de esclarecimento das divergências taxonómicas desta controversa subfamilia.

There s no consent whether the Coccyzinae is a monophyletic group and also about its position within Cuculidae. Furthermore, the osteology is poorly studied in this group. Thus, we described the cranial osteology of the 86 specimens belonging to 11 species in all four genera of Coccyzinae. The skulls are comparatively homogeneous in relation to the frontal, parietal, occipital, paraesphenoid regions and lacnmal and quadrate bones; however the upper jaw, squamosal region, palate and ectethmoid bones and mandible present morphologic variations mainly in generic level. These vanations supply, a priori, some similarity relationships among the Coccyzinae taxa, mainly between Coccyzus and Hyetornis. The species within each genera are very similiar to each other, the exception is Piaya minuta that shows 11 diferent characteristics from other Piaya species. This result demands further investigations whether P. minuta should be considered within Piaya. The cranial osteological characters described here will be useful for a future cladistic analysis in order to test the hypotheses raised and also to solve the problematic classification of this controversial group.

Osteología craniana de Bucconidae

O artigo descreve a osteologia craniana de nove espécies pertencentes aos gêneros Monasa, Malacoptila, Chelidoptera, Nonnula, Bucco, Notharchus e Nystalus da família Bucconidae, um grupo de aves Neotropicais, incluído na ordem Piciformes. A anatomia craniana foi comparada principalmente com a das famílias Galbulidae, Picidae, Ramphastidae, Capitonidae e Indicatoridae. As estruturas ósseas foram descritas e, com base nos resultados, podem-se verificar algumas características comuns às espécies da família, além de variações interessantes entre aquelas estudadas. A presença de um processo pós-orbital bastante desenvolvido, assim como o processo zigomático evidente e afilado, entre outros, são caracteres comuns entre as espécies pertencentes à família Bucconidae. Nota-se claramente que, quanto ao tipo de fossa temporal, quanto às variações no osso lacrimal e à estrutura dos ossos do palato, os gêneros Monasa, Malacoptila, Nonnulae Chelidopteradistinguem-se dos gêneros Bucco, Notharchus e Nystalus, sempre acompanhando um padrão que os separa em dois grupos distintos.

This paper describes the skull osteology of nine species which belong to Monasa, Malacoptila, Chelidoptera, Nonnula, Bucco, Notharchus and Nystalus genera within the family Bucconidae, a Neotropical avian group, traditionally included in the order Piciformes. The skull anatomy was compared to, mainly, among the families Galbulidae, Picidae, Ramphastidae, Capitonidae and Indicatoridae. The bone structures are also described based on the results which can be verified in some common family characteristics; besides that, some outstanding variation among the species studied are also pointed out. The presence of a well-developed posorbital process, as well as evident and slim zigomatic process, among others, are common characteristics of species belonging to the family Bucconidae. It is clearly noticeable that, regarding the temporal depression, lachrymal bone and palate bone structure, the Monasa, Malacoptila, Nonnula and Chelidoptera genera distinguish themselves from the Bucco, Notharchus and Nystalus by following a pattern that separates them in two distinct groups.

Osteología craniana de Cerylinae (Coraciiformes: Alcedinidae)

A anatomia craniana de oito espécies de martins-pescadores da subfamília Cerylinae (Megaceryle torquata, M. lugubris, M. alcyon, Ceryle rudis, Chloroceryle amazona, C. americana, C. inda e C. aenea) foi comparada com a de outros Alcedinidae e com representantes da maioria das famílias de Coraciiformes (Coraciidae, Leptosomidae, Bucerotidae, Upupidae, Todidae, Momotidae e Meropidae), a fim de verificar o padrão da região temporal e da barra jugal. Esses dados foram comparados também com os disponíveis na literatura referentes aos Ramphastidae, Picidae, Galbulidae, Capitonidae e Cuculidae. A região temporal com duas fossas bem delimitadas, a barra jugal expandida rostrolateralmente e o processo ótico do quadrado com três saliências articulares, entre outros, são caracteres comuns para Cerylinae. Quatro características permitiram separar os gêneros de Cerylinae: expansão dorsal do processo orbital do lacrimal (ausente em Chloroceryle [danificado em Ceryle rudis], presente em Megaceryle); côndilo caudal do quadrado (forma cotilar em Chloroceryle e Ceryle rudis, forma condilar em Megaceryle); cótila lateral e caudal da mandíbula (indistintas em Chloroceryle e Ceryle rudis, distintas em Megaceryle); e parede dorsal da fossa caudal da mandíbula (ausente em Chloroceryle e Ceryle rudis, ausente Megaceryle).

Skull osteology of eight species of Cerylinae Kingfishers (Megaceryle torquata, M. lugubris, M. Alcyon, Ceryle rudis, Chloroceryle amazona, C. americana, C. inda and C. aenea) were compared with other Alcedinidae and representatives of most families of Coraciiformes (Coraciidae, Leptosomidae, Bucerotidae, Upupidae, Todidae, Momotidae and Meropidae) with the purpose of verifying the pattern of the temporal region and the jugal arch. These data were also compared with the information on the bibliography about the Ramphastidae, Picidae, Galbulidae, Capitonidae and Cuculidae. The temporal region with two well delimited fossas, the jugal arch expanded rostrolaterally and quadrate with three saliences on the otical process, are common characters on the Cerylinae kingfishers. Four characters were diagnostic to separate the genera of Cerylinae studied: the dorsal expansion of the orbital process of the lacrimal (absent in Chloroceryle [unavailable in Ceryle rudis], present in Megaceryle); caudal condyle of quadrate (cotylar-shaped in Chloroceryle and Ceryle rudis, condylar-shape in Megaceryle); lateral and caudal cotyles of mandible (non distinct in Chloroceryle and Ceryle rudis, distinct in Megaceryle) and dorsal wall of the caudal fossa of jaw (absent in Chloroceryle and Ceryle rudis, present in Megaceryle).

**Osteologia e miologia cranianas de Megaxenops parnaguae (Furnariidae: Philydorinae)**

A osteologia do crânio e a musculatura que movimenta as maxilas de Megaxenops parnaguae foram estudadas e comparadas com a maioria dos gêneros e espécies de Furnariidae. Foram analisados 137 espécimens de Furnariidae, 13 de Dendrocolaptidae e 4 de Formicariidae. A osteologia craniana foi estudada em 144 espécimens, enquanto a musculatura que movimenta as maxilas em 10 espécimens. Megaxenops parnaguae apresentou o processo pós-orbital menos desenvolvido e o mais curto rostroesfenóide; Megaxenops apresentou similaridades osteológicas cranianas principalmente com Philydor, Hyloctites e Automolus. Os Synallaxinae e os Philydorinae compartilharam uma característica: a sutura nasofrontal é limitada à porção mediana da maxila superior. Não foi observada qualquer característica compartilhada entre Philydorinae e Furnariinae. Em relação à musculatura que movimenta as maxilas, M. parnaguae mostrou similaridades com as duas espécies do gênero Philydor analisadas. Todavia, M. parnaguae difere das demais espécies estudadas, pois apresenta três feixes no M. adductor mandibulae externus rostralis medialis e uma aponeurose de inserção (XIII) a mais no M. pterygoideus ventralis lateralis. Além disso, M. parnaguae mostrou muitas diferenças nessa musculatura em relação às demais espécies analisadas.

The jaw apparatus of Megaxenops parnaguae was studied and compared with the great part of the genera and species of the Furnariidae. We analysed 137 specimens of the Furnariidae, 13 of the Dendrocolaptidae and 4 of the Formicariidae: the cranial osteology was studied in 144 specimens while the jaw musculature was analysed in 10 specimens. Megaxenops parnaguae showed a relatively smaller postorbital process and the shortest rostrosphenoid; Megaxenops presented osteological cranial similiarities with other foliage-gleaners mainly Philydor, Hyloctites and Automolus infuscatus. The Synallaxinae and the Philydorinae share one commom characteristic: the nasofrontal suture is limited to the median portion of the upper jaw. There are not any characteristic shared by the Philydorinae and Furnariinae. In relation to the jaw musculature M. parnaguae share many characteristics with the two analysed species of Philydor. However, M. parnaguae differs from the other by having three fibers in the M. adductor mandibulae externus rostralis medialis and one more aponeurosis of insertion (XIII) in the M. pterygoideus ventralis lateralis. Moreover, M. parnaguae showed much more muscular differences when compared with the other two Philydorinae studied.