INTRODUCCIÓN

Hay más de 1500 millones de personas infectadas en todo el mundo por helmintos transmitidos por contacto con el suelo¹. Estos parásitos son frecuentes en áreas tropicales y subtropicales, con las tasas más altas registradas en los continentes africano, asiático y latinoamericano, considerando que las condiciones climáticas y el saneamiento básico son más propicias para su desarrollo y transmisión^2,3,4. Además, afectan principalmente a niños en edad preescolar y escolar que viven en estas regiones, que requieren tratamiento e intervenciones preventivas^1,5.

Entre los helmintos infectantes, las especies Toxocara cati y Toxocara canis, de la familia Ascarididae, son responsables de los síndromes de larva migrans visceral (LMV) y larva migrans ocular (LMO); y anquilostomas, pertenecientes a la familia Ancylostomatidae, principalmente la especie Ancylostoma braziliense, debido al síndrome de la larva migrans cutánea (LMC)^6,7. Los parásitos que causan estos síndromes se desarrollan solo en perros y gatos, que son sus anfitriones naturales definitivos y, cuando contaminan al ser humano, no pueden completar su ciclo evolutivo, vagando sin rumbo por las capas superficiales de la piel o a través de las vísceras, provocando un respuesta inflamatoria focal^6,8.

Estas parasitosis se consideran enfermedades tropicales desatendidas por la Organización Mundial de la Salud (OMS)^9,10. Se estima que 50 millones de personas están infectadas con anquilostomas y aproximadamente el 65% de estos casos ocurren en Brasil⁹. En un estudio realizado en el estado de Piauí¹¹, el 14,1% de las 298 personas examinadas estaban infectadas con anquilostomas. Ferraz et al.¹² identificaron el 3,45% de la población de Macapá, en el estado de Amapá, infectada con anquilostomas. También se sabe que la toxocaríasis y la estrongiloidíasis son endémicas en el país^9,10.

El síndrome de LMC es una zoonosis provocada por las larvas filarioides de Ancylostoma braziliense, Ancylostoma caninum y, más raramente, Strongyloides stercoralis^13,14. La transmisión de estos parásitos ocurre en la epidermis en el momento en que la piel entra en contacto con el suelo contaminado por las heces de animales que contienen larvas. Después de infectar al ser humano, hacen caminos sinuosos en la piel, desencadenando un proceso inflamatorio local. Debido a que permanecen confinadas a la epidermis y deja un rastro sinuoso detrás de ella, la patología se conoce comúnmente como "bicho geográfico". Los sitios del cuerpo con mayor afinidad para que las larvas penetren son pies, piernas, glúteos y manos^8,15.

En comparación, las larvas que afectan las vísceras y los ojos causan los síndromes de LMV y LMO, respectivamente¹⁶. Estas infecciones son causadas por la ingestión de larvas de T. canis y, en menor medida, de T. cati en alimentos o suelos contaminados. La defecación de perros y gatos en áreas públicas es una de las formas que contribuye a la contaminación del medio ambiente¹⁷. Después de ingerir el huevo, las larvas eclosionan en el intestino y migran a varias vísceras, como el hígado, el cerebro, los pulmones y los ojos, lo que desencadena alteraciones locales^17,18.

El contacto de la población con estos parásitos es constante, ya que el aumento en la tasa de poblaciones canina y felina que frecuentan el mismo ambiente que los humanos está creciendo¹⁹. Según el Instituto Brasileño de Geografía y Estadística (IBGE)²⁰, en 2013, aproximadamente el 45% de la población brasileña tenía al menos un perro en su hogar y aproximadamente el 18% tenía al menos un gato en su hogar. En las zonas urbanas, los animales de compañía comparten espacios limitados (parques y plazas públicas) con otros animales callejeros o de compañía, un hecho que aumenta la posibilidad de transmisión y diseminación de los parásitos que causan LMC y LMV²¹.

Esas parasitosis acometen principalmente a los niños, por estar en mayor contacto con suelos arenosos contaminados onde cohabitan el ser humano, perros y gatos. Llevando en consideración que esos animales defecan no solamente en áreas públicas y cajas de arena de las guarderías, representan grave riesgo para la salud humana, principalmente de los niños^1,22,23,24.

Debido a la importancia epidemiológica de esas enfermedades y como, en la ciudad de Redenção, estado de Pará, hay muchos animales domésticos y callejeros compartiendo espacios con niños y adultos, el presente estudio tuvo como objetivo identificar la prevalencia de LMC y LMV en suelos de parques públicos de ese municipio.

MATERIALES Y MÉTODOS

Estudio de tipo descriptivo con un enfoque cuantitativo²⁵. La investigación se llevó a cabo en los parques públicos de Redenção, ubicada en la región sur del Estado, con una población estimada de 82.464 habitantes y un área de 3.823.809 km², a 1.018 Km. de distancia de la capital Belém²⁶. El clima es ecuatorial súperhúmedo, tipo Am de la clasificación Köppen-Geiger, en el límite de la transición a Aw, con una temperatura media anual de 25,35 °C, con un máximo de 32,01 °C y un mínimo de 22,71 °C²⁶.

La evaluación del suelo en parques públicos se realizó entre febrero y junio de 2017. Las muestras se obtuvieron en cinco parques de la ciudad, ubicados en los siguientes sectores: Alto Paraná, Vila Paulista, Jardim Primavera, Santos Drumont y Centro (parques I a V, respectivamente). Estos parques se seleccionaron teniendo en cuenta aspectos como la ubicación (periferia y centro), una mayor frecuencia de visitas y la presencia de lugares recreativos sin una cerca o con una dañada.

Antes de la recolección, se eliminó el exceso de suciedad en la arena, para facilitar la visualización de las estructuras inspeccionadas. Las colectas se realizaron con una espátula metálica, introducida en el suelo en un ángulo de 45° hasta alcanzar una profundidad de aproximadamente 10 cm. Al final de cada procedimiento, la espátula se limpió con alcohol

a 70%, de modo que no hubo interferencia o alteración del resultado de la siguiente muestra. El tiempo entre la recolección y el análisis no superó las 24 h²⁷.

Se recolectaron muestras de suelo de manera estandarizada en cinco puntos diferentes en cada parque, en los extremos superior (N = 2) e inferior (N = 2) y en el medio (N = 1), totalizando 25 muestras. Se eliminaron aproximadamente 60 g de la capa superior del suelo en cada punto de recolección. El material recolectado fue transportado al Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Enseñanza Superior de la Amazonía Reunida, en una caja isotérmica para el transporte de muestras biológicas y dentro de recipientes de recolección debidamente identificados.

Los análisis de muestras se realizaron utilizando técnicas de sedimentación espontánea (Hoffman, Pons y Janer)²⁸ y técnicas de flotación centrífuga (Faust et al.)²⁹, adaptadas para la investigación en suelos arenosos³⁰. Las muestras con huevos y larvas de anquilostomas, larvas de S. stercoralis y huevos de Toxocara spp.³¹ se consideraron positivas.

Los datos se tabularon con el software Microsoft Office Excel 2016. El análisis estadístico fue descriptivo, con distribuciones absolutas.

RESULTADOS

Del total de muestras de los cinco parques de Redenção, 80,0% (N = 4) fueron positivas para la presencia de huevos y larvas de anquilostomas, huevos de Toxocara spp. y larvas de S. stercoralis entre febrero y junio de 2017 (Tabla 1).

Se encontraron 36 formas parasitarias causadoras de LMC y LMV (Tabla 1); de ese total, 26 (72,1%) eran huevos y larvas de anquilostómidos y larvas de S. stercoralis, y los 10 restantes (27,9%), huevos de Toxocara spp. Se observó que los parques III y IV, localizados en la periferia de la ciudad, presentaron registros positivos para LMC de 52,7% (N = 19) en relación a los otros tres (19,4%; N = 7). Por otra parte, el hallazgo de Toxocara spp., en los cinco parques, no tuvo diferencia significativa. En el parque central (parque V) no se encontró ningún parásito (Tabla 1).

Se observó un porcentaje mayor de larvas de anquilostomas (53,8%; N = 14) en relación a los demás parásitos causadores de LMC (Figura 1). Además, se detectó una mayor predominancia de larvas filarioides de anquilostómidos (58,8%; N = 10) en relación a los rabditoides (23,5%; N = 4) (Figura 2).

Figura 1 - Porcentaje de estructuras parasitarias causadoras de larva migrans cutánea encontradas en los parques del municipio de Redenção, estado de Pará, Brasil, febrero y junio de 2017 

Figura 2 - Prevalencia de larvas rabditoides y filarioides de anquilostómidos y S. stercoralis encontradas en los parques del municipio de Redenção, estado de Pará, Brasil, febrero y junio de 2017 

DISCUSIÓN

Los suelos de parques públicos son las principales rutas de transmisión de zoonosis, como LMC y LMV, causadas por anquilostómidos y Toxocara spp., respectivamente³². Esta realidad es un alerta para las autoridades y los profesionales de salud pública, ya que ha habido un aumento visible de las poblaciones de caninos y felinos entre los humanos en los últimos años, lo que aumenta las posibilidades de transmisión de diferentes zoonosis^33,34,35.

Los datos obtenidos en este trabajo demostraron que esta contaminación también está presente en Redenção. Los parques III y IV, ubicados en las afueras de la ciudad, tenían un mayor porcentaje de parásitos causadores de LMC (52.7%) en comparación con los demás (19.4%). Sin embargo, en todas las muestras del Parque V, no se encontró ningún parásito, tal vez porque está completamente rodeado, no permitiendo el acceso de animales en este ambiente. Esto demuestra que, en las regiones periféricas de la ciudad, existe una mayor contaminación del suelo en relación al centro, probablemente porque la intervención pública está más dirigida a las regiones centrales, a través de la limpieza, el mantenimiento, la presencia de basureros y el acceso controlado por el uso de cercas^24,36. En este contexto, las áreas periféricas ofrecen mejores condiciones para la aparición de estos helmintos³⁷.

La disminución de los parásitos en las regiones centrales de la ciudad también es relatada por Marques et al.³² y Santarém et al.³⁸. Esto puede deberse a que la densidad de población canina varía de una región a otra, especialmente los perros callejeros. Por otro lado, en estos ambientes públicos donde se permite el acceso de animales, puede ocurrir la transmisión de huevos y larvas al medio ambiente a través de las heces, lo que genera riesgos para la población^39,40.

Por otra parte, el mayor predominio de LMC en los parques periféricos también puede estar relacionado con el contacto de los animales de la calle con estas regiones y porque estos parásitos son geo-helmintos³⁶. Sin embargo, la literatura ha mostrado oscilaciones de este parámetro en varias regiones brasileñas^32,41,42, lo que demuestra la necesidad de estudios regionales, teniendo en cuenta el tipo de suelo, el clima y la población de animales callejeros⁴³.

En el presente trabajo, se encontró una alta tasa de huevos y larvas de anquilostomas y larvas de S. stercoralis (72.1%) en comparación con los huevos de Toxocara spp. (27,9%). Esta diferencia está relacionada con la necesidad de que los anquilostomas y S. stercoralis carezcan de suelo arenoso, sombreado y húmedo para la continuación de su ciclo, siendo este ambiente el hábitat de las larvas⁴⁴. En contraste, los huevos de Toxocara spp. no tienen necesidad de suelo arenoso, ya que solo requieren humedad, temperatura favorable y oxigenación para su desarrollo⁸.

En el escenario nacional, Corrêa et al.⁴⁵ encontraron un porcentaje similar en el suelo de las plazas en la ciudad de Manaus, estado de Amazonas, constatando que el 67,3% de las muestras fueron parasitadas por huevos de anquilostomas y el 4,8% por huevos de Toxocara spp. En tres municipios del estado de Rio de Janeiro⁴³, también se encontró contaminación del suelo por anquilostomas (26,7%) más alta que la de Toxocara spp. (3,3%). Además, se puede observar que el escenario se repite en otras ciudades brasileñas, por ejemplo, en Santos, estado de São Paulo⁴⁶, Pelotas, estado de Rio Grande do Sul⁴⁷, Belo Horizonte, estado de Minas Gerais⁴⁸, Campo Grande, estado de Mato Grosso do Sul⁴⁹, y Curitiba, Estado de Paraná²⁴.

Por otro lado, en el panorama mundial, la aparición de agentes transmisores de LMC y LMV oscila de acuerdo con el país. Por ejemplo, en Lisboa, Portugal⁵⁰, 55,6% de las muestras de suelo estaban contaminadas con huevos de anquilostómidos; en Laguna, Filipinas⁵¹, 7,0% de las muestras fueron positivas para esos parásitos

y 77,7% para huevos de Toxocara spp.; en Bolívar, Venezuela⁵², 1,3% de las muestras de suelo contenía huevos de anquilostómidos y 25% huevos de Toxocara spp.; y en Lublin, Polonia⁵³, 54,3% se presentaron positivas para anquilostomas y Toxocara spp.

Entre las estructuras parasitarias causadoras de LMC, las larvas de anquilostómidos (53,8%) obtuvieron una tasa mayor en esta investigación. Ese dato puede compararse al estudio de Brener et al.⁴³, que encontraron 56,7% de larvas de anquilostómidos en suelos de plazas públicas y al de Rocha et al.⁴⁶ que identificaron 82,5% de larvas de anquilostómidos en suelos de playas. Eso demuestra que los locales arenosos son propicios a la fecundación, desarrollo y supervivencia de las larvas, consecuentemente presentando una condición ideal de contaminación humana⁵⁴.

Además, Chen y Mucci⁵⁵ declararon que alrededor del 50% de los establecimientos públicos presentan riesgos para los niños porque tienen arena contaminada con larvas de anquilostómidos, lo que corrobora los datos de la presente investigación. Resultados similares y superiores, también se encontraron en los estados de Tocantins (100%)⁵⁶ y Rio Grande do Sul (52%)⁵⁷.

Las enfermedades causadas por estos nematodos son más frecuentes en ambientes tropicales y subtropicales, como en Brasil. Otro punto importante es que el tipo de suelo, la temperatura, el ambiente y la humedad son los principales factores que determinan el tiempo requerido para completar su ciclo^1,2,9. Finalmente, las precarias condiciones de saneamiento básico, el bajo nivel socioeconómico y cultural y la poca información han favorecido la propagación de estas infecciones parasitarias^58,59.

En cuanto a las fases evolutivas de las larvas, fue posible observar una mayor frecuencia del tipo filarioide de anquilostómidos (58,8%). El mayor número de larvas en esta etapa puede explicarse por el ciclo evolutivo parasitario en sí, ya que esta es la última muda larvaria realizada en el suelo antes de la infección de un nuevo huésped⁶. Estos datos son relevantes, ya que las larvas filarioides son las formas de transmisión y el contacto con el suelo contaminado permite la infección en el hombre y la aparición de la enfermedad^6,60.

Vale la pena mencionar que se llevan a cabo varias investigaciones para identificar parásitos que causan LMC y LMV, y se pueden atribuir diferentes resultados a la diversidad de técnicas de laboratorio, procedimientos de recolección y condiciones climáticas, epidemiológicas, socioeconómicas y culturales de cada región⁵⁸. Por lo tanto, es importante un consenso para estandarizar los métodos de laboratorio y la recolección de suelos, haciendo que los resultados sean más compatibles entre las diferentes regiones del país y el mundo⁶¹.

CONCLUSIÓN

Los síndromes LMC y LMV representan un problema de salud pública para la ciudad de Redenção, y existe una gran posibilidad de transmisión entre las poblaciones canina, felina y humana. Para mejorar ese parámetro sanitario, es necesario realizar programas educativos, para concienciar sobre la importancia de la erradicación de esos parásitos a través del tratamiento de los animales, medidas de restricción física de los parques y mejoría de las condiciones de saneamiento básico. Paralelamente, es importante la participación de los gestores en la definición de políticas públicas, para control de esas y de otras parasitosis.