ARTÍCULO ORIGINAL

Diversidad de Culicoides (Díptera: Ceratopogonidae) en el Bosque Nacional de Caxiuanã, Melgaço, Estado de Pará, Brasil

Maria Clara Alves Santarém^I; Ulisses Eugénio Cavalcanti Confalonieri^II; Maria Luiza Felippe-Bauer^I

^ILaboratório de Diptera, Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil
^IILaboratório de Educação em Saúde e Ambiente, Centro de Pesquisas René Rachou, Fundação Oswaldo Cruz, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

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RESUMEN

El género Culicoides presenta distribución global y abarca cerca de 82 especies registradas en la Amazonia Brasileña. A pesar de su relevancia en las áreas sanitaria y económica, han sido realizadas pocas investigaciones sobre sus especies en la región. Este estudio presenta un registro de las especies de Culicoides en un local de investigación del Programa de Investigación en Biodiversidad en el Bosque Nacional de Caxiuanã, en la Región Amazónica. Las colectas se realizaron con trampas luminosas de tipo CDC en cinco puntos de muestreo entre 9 y 13 de febrero de 2007, a niveles del suelo y subdosel. Luego de la identificación de las especies colectadas, fueron calculados su frecuencia en cada estrato y su Índice de diversidad de Simpson. Se colectaron 542 especímenes, pertenecientes a seis especies: C. foxi Ortiz, C. fusipalpis Wirth & Blanton, C. glabrior Macfie, C. guerrai Wirth & Blanton, C. hylas Macfie y C. vernoni Wirth & Blanton. La diversidad de especies fue baja en ambos estratos (λ = 0,91 en el suelo; λ = 0,89 a nivel subdosel). C. fusipalpis fue la especie más abundante en todos los locales de muestreo y en ambos estratos, correspondiendo a 94,8% de los especímenes colectados. En la Región Amazónica, esta especie puede ser encontrada tanto en ecosistemas de várzea (humedales) como en áreas modificadas, como las localizadas en el entorno de usinas hidroeléctricas, alimentándose en seres humanos. A pesar de sus hábitos hematófagos, la especie no se señala como vector de enfermedades tropicales.

Palavras clave: Ceratopogonidae; Biodiversidad; Insectos Vectores.

INTRODUCCIÓN

Los dípteros del suborden Nematocera, de la familia Ceratopogonidae, son pequeños insectos que poseen hábitos distintos. Algunos géneros de este grupo son ectoparásitos de insectos más grandes, mientras que otros son importantes polinizadores. Ser sabe que los mosquitos hematófagos son transmisores de tres tipos de organismos, 66 tipos de virus, 15 especies de protozoarios y 26 especies de nemátodos filaria les, a un diversidad de huéspedes, incluyendo a humanos y animales domésticos y salvajes¹. Además, su voracidad antropofílica causa una gran molestia y puede conducir a problemas dermatológicos cuando esos insectos se hallan en abundancia. Las enfermedades en animales, tales como la lengua azul, la encefalitis y la oncocercosis equina, son transmitidas por diferentes especies de esos mosquitos hematófagos vulgarmente conocidos como jejenes (maruins). La enfermedad humana denominada mansoneliasis (Mansonella ozzardi) es transmitida por Culicoides en América Central, el Caribe y América del Sur; Shelley y Coscaron² recientemente sugirieron su transmisión por C. lahillei (Iches) en Argentina. La fiebre de Oropouche es una de las más importantes arbovirosis en las Américas³. Es transmitida a humanos por el C. paraensis (Goeldi) en áreas urbanas de la Amazonia brasileña. Ya se registraron más de 30 brotes en la Amazonía y en las regiones de la meseta central, llegando a alcanzar, en algunos casos, 100 mil infecciones en humanos⁴.

Actualmente el género Culicoides posee 1.311 especies distribuidas globalmente¹. Borkent y Spinelli⁵ registraron 266 especies existentes en la región neotropical y aproximadamente 82 en la Amazonia brasileña. A pesar de la relevancia sanitaria y económica de este género, se han realizado pocos estudios sobre sus miembros en esta región. Wirth e Blanton⁶ describieron 15 nuevas especies en una lista de 60 especies registradas en la Cuenca Amazónica. Posteriormente, fueron descritas dos nuevas especies por Felippe-Bauer et al^7,8: C. kampa Felippe-Bauer, Veras & Castellon y C. baniwa Felippe-Bauer - en los Estados de Acre y Amazonas, Brasil - y una especie descrita por Spinelli et al⁹: C. felippebauerae Spinelli - en el Estado de Amazonas, Brasil. Fueron registrados Culicoides por Castellon¹⁰ y Castellon y Ferreira¹¹ en la Reserva Forestal Ducke, Manaus, Estado de Amazonas, y Trindade y Gorayeb^12,13 en el litoral de la Reserva Itatupa-Baquiá, en el Estado de Pará, Brasil.

Este estudio tiene como objetivo realizar un análisis de las especies de Culicoides en un punto de estudio localizado en el Bosque Nacional de Caxiuana, un ecosistema de agua dulce, en colaboración con el Programa de Investigación en Biodiversidad (PPBio), con el objeto de aumentar el conocimiento sobre la biodiversidad de la Amazonia brasileña.

MATERIALES Y MÉTODOS

El Bosque Nacional de Caxiuana es un tipico bosque tropical denso localizado en el norte del Estado de Pará, Brasil. Se caracteriza por vegetación de tierra firme (80%), una pequeña área anegable y varias áreas de igapó (20%). Su clima es tropical húmedo, con un corto periodo de seca. Los análisis meteorológicos del local demostraron dos estaciones definidas: húmeda o lluviosa, de enero a marzo, y seca, de setiembre a noviembre. Su temperatura promedio es de, aproximadamente, 26^o C, variando entre 22^o C y 32^o C¹⁴. Este estudio se desarrolló en la Estación Cientifica Ferreira Penna, que cubre un área de 33.000 ha. dentro del Bosque Nacional de Caxiuana (Figura 1) y es administrada por el Museo Paraense Emilio Goeldi (MPEG). El área estudiada por el PPBio en el Bosque Nacional de Caxiuana tenia 25 km² y fue dividida en 30 puntos de colecta. La colecta fue hecha utilizando diez trampas luminosas de tipo CDC, dos para cada uno de los cinco puntos terrestres (1, 4, 7, 8 y 9), de 9 de febrero a 13 de febrero de 2007, entre 18 h y 6 h en suelo y a nivel subdosel (a cerca de 20 m de altura).

Los especímenes colectados por la Fundación Oswaldo Cruz y por el equipo del MPEG fueron conservados secos utilizando naftalina y enviados para la Colección de Ceratopogonidae del Laboratorio de Diptera del Instituto Oswaldo Cruz para identificación. Los especimenes individuales fueron montados en láminas de acuerdo con el método fenol-bálsamo de Wirth y Marston¹⁵. Para la identificación, se utilizaron los trabajos de Wirth y Blanton⁶ sobre Culicoides en la Cuenca Amazónica, Spinelli et al¹⁶ para el grupo guttatus, Felippe-Bauer et al⁸ para el grupo hylas del subgénero Hoffmania, y el atlas de fotografias de alas de especies neotropicales de Wirth et al¹⁷. Ejemplares voucher fueron depositados en la colección del MPEG.

La frecuencia de las especies de Culicoides se calculó con base en la cantidad de cada especie en relación a la totalidad de las especies colectadas en suelo y a nivel subdosel. La diversidad en cada nivel y en cada punto de colecta se analizó de acuerdo al indice de diversidad de Simpson.

RESULTADOS

Durante el periodo de colecta se capturaron 542 especimenes de Culicoides en los niveles de suelo y subdosel, siendo 99,6% de hembras y 0,4% de machos. Fueron colectadas seis especies: C. foxi Ortiz, C. fusipalpis Wirth & Blanton, C. glabrior Macfie, C. guerrai Wirth & Blanton, C. hylas Macfie, y C. vernoni Wirth & Blanton. Las especies más abundantes fueron C. fusipalpis 94,8%), C. hylas (2,6%) y C. foxi (2%). Las otras especies representaron 0,6% de la muestra.

La distribución de las especies por estrato y por localidad está presentada en la tabla 1. La frecuencia de la especie más abundante, C. fusipalpis, fue similar en ambos niveles (95,3% en suelo; 94,4% a nivel subdosel). La diversidad de especies fue baja en ambos estratos (λ = 0,91 en suelo; λ = 0,89 en subdosel) y en todos los puntos de colecta (λ = 0,85 en el punto I; λ = 0,96 en el punto IV; λ = 0,94 en el punto VII; λ = 0,80 en el punto VIII; λ = 0,78 en el punto IX). En relación a las especies C. fusipalpis y C. hylas, se colectaron apenas hembras tanto en suelo como a nivel subdosel; en relación a C. foxi, se encontraron hembras en ambos estratos y apenas un macho a nivel subdosel (Tabla 1).

DISCUSIÓN

Aitken (nec. Wirth e Blanton⁶) halló las mismas seis especies colectadas en la Floresta Nacional de Caxiuana por este estudio al trabajar en áreas fértiles en el bosque localizado en el Área de Investigaciones Ecológicas de Guamá (APEG), Estado de Pará, Brasil. Ambas localidades son ecosistemas de agua dulce, lo que puede explicar la semejanza en los resultados.

Corroborando los datos presentados en este estudio, Veras y Castellón¹⁸ observaron C. fusipalpis, C. hylas y C. foxi a nivel de suelo y en distintas (1, 5, 10 y 15 m) y obtuvieron pocos especímenes de sexo masculino en la Reserva Forestal Ducke, en Manaus, Estado de Amazonas, Brasil. No obstante, Aitken (nec. Wirth y Blanton⁶) colectaron un número mayor de C. fusipalpis en suelo que a nivel subdosel en la APEG y Castellón et al¹⁹ hallaron especímenes machos correspondientes a 31% de los C. hylas colectados en todos los niveles (1, 5 e 10 m) en áreas de represas en el Estado de Amazonas.

Hay registros de C. fusipalpis alimentándose en mamíferos, como Didelphis sp. (zorrillo) y Mesocricetus sp. (hámster), y pájaros, como Gallus sp. (gallina), bien como en humanos^{6,18,19,20,21}, lo que indica un hábito alimentario ecléctico de esta especie.

En estudios anteriores, se observó que C. fusipalpis es abundante en ecosistemas de tierras fértiles en la Región Amazónica, bien como en áreas de preservación ambiental y áreas con interferencia humana, y también en áreas afectadas por usinas hidroeléctricas^6,19. Esas áreas son enriquecidas por la mezcla de aguas estuarinas con sedimentos, lo que favorece el desarrollo de la fauna de Culicoides en esas regiones⁶.

CONCLUSIÓN

Las especies colectadas en este estudio son comunes en diferentes ecosistemas de la Región Amazónica, incluyendo los ambientes que ha sufrido impacto causado por actividades humanas, en donde C. fusipalpis ha sido encontrado en grandes cantidades. Esta especie pode ser hallada desde el nivel de suelo hasta una altura de 15 m y exhibe hábitos hematófagos eclécticos, picando a humanos, a otros mamíferos y a pájaros. A pesar de su comportamiento antropofílico, esta especie no está involucrada como vector de enfermedades tropicales.

Se sugiere que la observación de un número mayor de hembras se deba a que la colecta fue en un área terrestre y seca. Si la captura hubiera sido próxima a las áreas de reproducción, en donde hay fuentes de agua, habría sido hallada una mayor cantidad de machos.

Son necesarios nuevos estudios sobre los aspectos bioecológicos de los Culicoides, como su distribución espacial y sus locales de reproducción, en áreas preservadas como la Floresta Nacional de Caxiuana, para poder comprender los ciclos naturales de las especies de ese género en ecosistemas forestales y de agua dulce. Esos estudios suministrarán datos útiles para futuras estrategias de manejo y control de jejenes.

AGRADECIMIENTOS

A los alumnos Claudeth S. Pinto y Waldemar C. Neto del Programa PPBio por su apoyo en la colecta de los especímenes de Culicoides en el local de investigación en Caxiuana; a Tiago do Nascimento da Silva, por el dibujo del mapa del área estudiada; a los Drs. Orlando Tobias Silveira y Marlúcia Martins, del Museo Paraense Emílio Goeldi, por la cesión del material para la identificación de los especímenes.

APOYO FINANCEIRO

Queremos agradecer al Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico (CNPq), Brasil, por el apoyo financiero (Proyecto 479240/2009-4) dado al investigador M. L. F. B. y al Programa Institucional de Becas de Iniciación Científica (PIBIC) por la beca de investigación concedida al autor M. C. A. S.

REFERENCIAS

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Correspondence / Correspondência / Correspondencia:
Maria Luiza Felippe Bauer
Laboratório de Diptera,
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CEP: 21040-360
Rio de Janeiro-Rio de Janeiro-Brasil
E-mail: mlfbauer@ioc.fiocruz.br

Received / Recebido em / Recibido en: 12/1 7/2010
Accepted / Aceito em / Aceito en: 4/14/2011