ARTÍCULO ORIGINAL

Distribución geográfica, infestación domiciliaria e infección natural de triatóminos (Hemíptera: Reduviidae) en el Estado de Piauí, Brasil, 2008

Rodrigo Gurgel-Gonçalves^I; Francisco das Chagas Alves Pereira^II; Inácio Pereira Lima^II; Reginaldo Roris Cavalcante^III

^ILaboratório de Parasitologia e Biologia de Vetores, Área de Patologia, Faculdade de Medicina, Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil
^IICoordenação de Vigilância em Saúde Ambiental, Secretaria Estadual de Saúde do Piauí, Teresina, Piauí, Brasil
^IIIDepartamento de Parasitologia e Microbiologia, Centro de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Piauí, Teresina, Piauí, Brasil

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Título original: Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Traducido por: Lota Moncada

RESUMEN

Acciones de control y vigilancia de la enfermedad de Chagas deben incluir datos ecológicos y geográficos de sus vectores. El objetivo de este estudio es el de analizar la distribución geográfica, la infestación domiciliar y la infección natural de las especies de triatomíneos capturadas en el Estado de Piauí, Brasil. Los registros de ocurrencia e indicadores entomológicos (especímenes capturados en intra y peridomicilio, infestación, colonización e infección natural) de las especies de triatomíneos fueron obtenidos a partir de capturas domiciliarias en 129 municipios de Piauí, en 2008. De las 11 especies registradas, Triatoma brasiliensis y T. pseudomaculata presentaron amplia distribución geográfica, seguidas de Panstrongylus lutzi y T. sordida. Rhodnius neglectus ocurrió más al sur (en áreas de cerrado), mientras que R. nasutus, R. pictipes y R. robustus fueron registrados en áreas al norte del Estado. P. geniculatus, P. megistus y Psammolestes tertius se registran raramente. De los 22.896 triatomíneos capturados, T. brasiliensis fue el que presentó los mayores índices de infestación y colonización. El índice de infección natural de triatomíneos por flagelados morfológicamente similares a Trypanosoma cruzi fue de 0,8%. Después de 30 años de control y vigilancia de vectores de la enfermedad de Chagas en Piauí se observa la probable eliminación de T. infestans y se mantiene la magnitud de distribución de T. brasiliensis y T. pseudomaculata. En ese escenario, se recomienda reforzar la vigilancia entomológica y la educación en salud con el objetivo de reducir las oportunidades de colonización de triatomíneos nativos en las unidades domiciliarias en el Estado de Piauí.

Palabras clave: Enfermedad de Chagas; Triatominae; Vigilancia Epidemiológica.

INTRODUCCIÓN

Estudios pioneros sobre la enfermedad de Chagas en el Estado de Piauí reportaron la ocurrencia de cuatro especies de triatóminos en los Municipios de São Raimundo Nonato, Parnaguá y Corrente¹. En la década de 1970, los primeros casos autóctonos de la enfermedad de Chagas en Piauí fueron confirmados en Oeiras, Castelo y Bom Jesus da Gurguéia². Posteriormente, se realizaron algunas investigaciones epidemiológicas mostrando datos sobre la infección chagásica humana, infección en reservorios silvestres y distribución de los triatóminos^3,8. En 2002, Borges-Pereira et al.⁹ presentaron una seroprevalencia total de 1,9%, valor muy inferior al estimado durante el estudio serológico nacional realizado en la década de 1970¹⁰, indicando la eficacia de las medidas de control de la enfermedad de Chagas en el Estado de Piauí.

Conocimientos sobre distribución geográfica, infestación domiciliaria e infección natural de triatóminos son fundamentales para la comprensión de aspectos epidemiológicos relacionados a la transmisión del Trypanosoma cruzi (Chagas, 1909) y deben ser considerados para orientar las acciones de control y vigilancia de la enfermedad de Chagas. Datos sobre la distribución de los triatóminos capturados en ambiente domiciliario en el período de 1975-1983 en Piauí¹¹ indicaron la presencia de nueve especies, de las cuales Triatoma brasiliensis y T. pseudomaculata fueron las más frecuentes y con mayor amplitud de distribución. Luego de 30 años de control y vigilancia de la enfermedad de Chagas - ¿el escenario entomológico se ha modificado?

Estudios ecológicos sobre triatóminos en Piauí realizados por Pinto y Bento⁴ y Bento et al^5,6 en el norte del Estado (principalmente en Teresina y municipios vecinos), mostraron hábitat silvestres, fuentes alimentares e índices de infección por T. cruzi de Rhodnius nasutus, R. neglectus, R. pictipes y Panstrongylus geniculatus. Estas especies, a pesar de que no colonizan unidades domiciliarias con frecuencia, invaden esporádicamente las casas a partir de ambientes silvestres (principalmente palmeras, en el caso de las especies de Rhodnius), aumentando el riesgo de transmisión vectorial domiciliaria sin colonización, y/o transmisión oral.

El presente estudio tiene como objetivo analizar la distribución geográfica, la infestación domiciliaria y la infección natural de las especies de los triatóminos capturados en el Estado de Piauí en 2008. Adicionalmente, aspectos ecológicos de las especies más relevantes son descritos, contribuyendo a ampliar el conocimiento sobre los vectores de la enfermedad de Chagas en el Estado.

MATERIAL Y MÉTODOS

El Estado de Piauí está localizado en Región Nordeste de Brasil y presenta una gran variabilidad climática, topográfica y ecológica. A partir de similitudes ambientales se identifican cinco ecorregiones en el Estado: cerrado, caatinga, florestas de babaçu (Attalea speciosa) de Maranhão, bosques secos y restingas del Nordeste¹². Las áreas de cerrado están localizadas principalmente al sur de Piauí y se caracterizan por la vegetación de sabana, que varía de campos abiertos a bosques cerrados - el "cerradão"- y por la marcada estacionalidad, con una estación seca entre mayo y setiembre y otra, lluviosa, entre octubre y abril. En la región sudeste de Piauí predomina la caatinga, caracterizada por vegetación seca, con clima semiárido, presentando bajos valores de precipitación anual. Los bosques secos son considerados áreas de transición entre el cerrado y la caatinga. Las florestas de babaçu de Maranhão están situadas en la región noroeste de Piauí, siendo consideradas áreas de transición entre formaciones amazónicas y de sabana, caracterizadas por la fuerte densidad de palmeras de la especie Attalea speciosa (babaçu). Finalmente, las restingas están localizadas en el extremo norte del Estado, en la región del litoral (Figura 1).

Los registros de ocurrencia de las especies de triatóminos en los municipios de Piauí se obtuvieron a partir de datos de las capturas realizadas en ambiente domiciliario, durante el año de 2008, suministrados por el Programa de Control de la Enfermedad de Chagas del Estado de Piauí. Este programa mantiene la vigilancia activa (estudio anual de los agentes de salud de los municipios en unidades domiciliares) y/o pasiva (detección por el morador informada en los Puestos de Informaciones de Triatóminos - PITs, de los municipios, a lo largo del año) conforme la estratificación de riesgo, basada en datos epidemiológicos.

Las coordinadas geográficas (longitud y latitud de la sede del municipio) se obtuvieron usando la base de datos del Instituto Brasileño de Geografía y Estadística (IBGE) (http://www.ibge.gov.br). Los registros de ocurrencia de las especies fueron sobrepuestos al mapa con los límites territoriales de Piauí, y a un mapa de ecorregiones¹², para relacionar los registros de cada especie con las ecorregiones del Estado. Algunas especies registradas en el banco de datos de triatóminos capturados en ambiente domiciliario en Piauí, en 2008, no fueron consideradas en el presente trabajo por presentar área de distribución geográfica muy distante del Estado de Piauí, como T. maculata (Roraima), T. rubrovaña y P. tupynambai (Rio Grande do Sul), Parabelminus carioca (Rio de Janeiro), Eratyrus mucronatus (Amazonas), T. vitticeps (varios Estados a lo largo de la Mata Atlántica) y R. prolixus (países al norte de Brasil). Esos registros fueron, probablemente, resultantes de errores de identificación (por ejemplo: entre T. maculata y T. pseudomaculata; entre R. neglectus y R. prolixus). Registros poco comunes de T. costalimai, T. lenti, T. melanocephala y T. petrocchiae (especies con potencial de ocurrencia en el Estado de Piauí) se observaron, pero no se incluyeron en el análisis por falta de validación de la identificación. Los mapas fueron creados y editados usando el programa ArcView^® (versión 3.2, Environmental Systems Research Institute - ESRI, Redlands, California).

De acuerdo al IBGE (censo 2010) el Estado do Piauí está dividido en 224 municipios, ocupa un área de 251.576,644 Km² y tiene una población de 3.1 19.015 personas (66% de sus moradores habita áreas urbanas). Los municipios están agrupados en 17 Regionales de Salud o distritos sanitarios. La medida de la infestación domiciliaria se basó en datos de las capturas de triatóminos en 15.056 unidades domiciliarias investigadas en 129 municipios de 14 distritos sanitarios de Piauí durante el año de 2008, suministrados por el Programa de Control de la Enfermedad de Chagas del Estado. En 2008, los municipios de tres distritos sanitarios (Teresina, Barras y Uruçuí) no fueron incluidos en la investigación activa por haber presentado bajos índices de infestación triatomínica en años anteriores y estar en la fase de vigilancia pasiva.

En las investigaciones activas, las colectas fueron realizadas manualmente por los agentes de salud de los municipios, con el uso de pinza y con auxilio de una fuente artificial de iluminación, siendo aplicado, eventualmente, un desalojador químico (pirisa) usando equipos de protección individual adecuados. Se consideraron los siguientes indicadores para el análisis de la infestación domiciliaria: número de triatóminos capturados en el municipio (machos, hembras y ninfas), en intradomicilio y peridomicilio; índice de colonización (número de unidades domiciliarias positivas con ninfas/número total de unidades domiciliarias positivas x 100) e índice de infestación (número de unidades domiciliarias positivas/número de unidades domiciliarias estudiadas x 100).

La investigación de la infección natural de los triatóminos por flagelados morfológicamente similares a T. cruzi se realizó en las Regionales de Salud con supervisión de un laboratorio de referencia (Núcleo de Entomología de la Universidad Federal de Piauí - NEPI) a partir de la compresión abdominal y posterior examen de las heces a fresco. El índice de infección natural se obtuvo a partir de la razón entre el número de triatóminos infectados y el número de triatóminos examinados.

RESULTADOS

Fueron registradas 11 especies de triatóminos en el Estado de Piauí. En total se obtuvieron 396 registros de ocurrencia de especies en los municipios, la mayoría para T. brasiliensis (112) y T. pseudomaculata (96). Esas fueron las especies más frecuentes y con más amplia distribución geográfica, seguidas de P. lutzi y T. sordida (Figura 2). Las especies de Rhodnius, R. neglectus ocurrieron más frecuentemente al sur (en áreas de cerrado), mientras que R. nasutus ocurrió más al norte del Estado, en áreas de caatinga, florestas de babaçu do Maranhão y restingas del nordeste. R. pictipes y R. robustus se registraron solamente en el distrito de Parnaíba, en áreas de restinga al norte del Estado. P. megistus ocurrió en pocos municipios (Figura 2) y P. geniculatus se registró en cuatro municipios en 2008 (Milton Brandão, Palmeira do Piauí, Queimada Nova y Paulistana). Psammolestes tertius ocurrió en el Municipio de Pimenteiras. Los mapas de distribución geográfica indicaron una mayor ocurrencia de triatóminos en la región sudeste de Piauí, coincidiendo con áreas de caatinga (Figura 2).

En total, fueron capturados 22.896 triatóminos durante el año de 2008 en el Estado de Piauí, la mayoría (90%) en áreas de caatinga, principalmente en el sudeste de Piauí (distritos sanitarios de Picos, São João do Piauí y São Raimundo Nonato). T. brasiliensis fue la especia más capturada (65%), seguida de T. pseudomaculata (28%) y T. sordida (6%). Esas especies también presentaron los mayores índices de infestación y colonización (Tabla 1). Los triatóminos fueron capturados principalmente en peridomicilio. Considerando apenas las capturas en intradomicilio, la especie más frecuente fue T. brasiliensis (87%). P. lutzi estuvo representado principalmente por especímenes adultos (Tabla 1). No se capturaron ninfas de P. geniculatus, P. megistus, P. tertius, R. pictipes y R. robustus en ambiente domiciliario, diferentemente de T. brasiliensis, T. pseudomaculata y T. sordida, con índices de colonización superiores a 15 (Tabla 1). Entre las especies de Rhodnius, R. nasutus presentó los mayores índices de infestación y colonización. Con relación a la infección natural de los triatóminos por flagelados morfológicamente similares a T. cruzi, 125 de los 14.573 especímenes examinados estaban infectados, resultando un índice global de 0,8%. P. megistus, P. lutzi, R. pictipes y R. neglectus presentaron los mayores índices de infección natural (Tabla 1).

DISCUSIÓN

Comparando el presente estudio con los análisis entomológicos de 1975-1983¹¹, se observa que, a pesar de que T. infestans haya sido probablemente eliminado, T. brasiliensis y T. pseudomaculata continúan siendo las especies más ampliamente distribuidas en el Estado de Piauí. Los resultados también indican nuevos registros de especies sinantrópicas para el Estado (R. robustus, P. geniculatus y P. tertius).

Los índices de infestación domiciliaria fueron semejantes a los presentados por Dias et al¹³, basados en datos de 1997, siendo T. brasiliensis la especie más capturada, seguida de T. pseudomaculata y T. sordida. Con relación a la infección natural, de los 15.966 triatóminos examinados entre 1978 y 1980, 4,4% estaban infectados por flagelados morfológicamente similares a T. cruzi¹³ , valor muy superior al observado en 2008 (0,8%).

A pesar de que fue detectada una mayor captura de triatóminos en áreas de caatinga en el sudeste de Piauí (distritos sanitarios de Picos, São João do Piauí y São Raimundo Nonato), esos resultados pueden haber sido influenciados por la organización de las acciones de vigilancia de los agentes de salud en los diferentes municipios y por la sensibilización de la población, en el caso de la vigilancia pasiva. Otras limitaciones del estudio fueron la cobertura parcial de los municipios investigados en 2008 (no se obtuvieron datos de los municipios de los distritos sanitarios de Teresina, Barras y Uruçuí) y la potencial pérdida de datos de infección natural de los triatóminos (apenas 64% de los insectos capturados fueron examinados, ya que muchos murieron y se secaron antes del examen, debido a problemas de transporte y logística). Futuros estudios deben ser realizados comparando la infestación triatomínica en diferentes regiones del Estado, en una misma estación climática y con un esfuerzo de captura similar. Además, el examen parasitario de los insectos capturados podría ser más eficiente, incluyendo diagnóstico molecular para la detección de T. cruzi. Estos estudios podrían suministrar datos más robustos y reflejar mejor la dinámica vectorial para confirmar los resultados del presente trabajo.

T. brasiliensis es la principal especie vector de T. cruzi en la Región Nordeste de Brasil¹³. En ambiente silvestre se encuentra, frecuentemente, bajo piedras, formando colonias asociadas a roedores rupestres (principalmente el mocó - Kerodon rupestris) y presentando relevantes índices de infección por T. cruziu.¹⁴ La ocurrencia de T. brasiliensis en Piauí debe estar relacionada a la distribución de las sierras y mesetas (Mangabeiras, Confusões, Bom Jesus da Gurguéia, Uruçuí, Dois Irmãos), muy comunes en el Estado. Las unidades domiciliarias próximas a esas áreas rupestres probablemente presentan mayor riesgo de invasión y colonización, mereciendo más atención de la vigilancia entomológica. Como observado en el presente trabajo, T. brasiliensis continúa siendo la especie más capturada en ambiente domiciliario en Piauí, siendo claramente un objetivo prioritario de las campañas de control vectorial en los municipios.

La segunda especie más capturada en Piauí fue T. pseudomaculata. Diferente de T. brasiliensis, esta especie vive bajo cascaras de árboles secos y en nidos de pájaros¹⁵ presentando menores índices de infestación, colonización e infección¹³. La especie es más frecuente en peridomicilio y se alimenta generalmente en aves¹⁶. Uno de los factores de riesgo de fijación en domicilio puede ser el transporte pasivo de leña para uso diario y madera para la construcción de cercas.

Así como T. pseudomaculata, T. sordida puede ser encontrada bajo cáscaras de árboles y en nidos de pájaros, principalmente en áreas de cerrado¹⁷. La especie ocurre más frecuentemente en ambiente peridomiciliar al sur de Piauí. Aunque manteniéndose hace años como la especie más capturada en Brasil, T. sordida sigue presentando bajo riesgo de transmisión de la enfermedad de Chagas, tanto por su comportamiento peridomiciliar, como por su marcada ornitofilia y bajos índices de infección natural por T. cruzi^13,18,19.

Entre las especies de Panstrongylus, los resultados del presente trabajo indican una reducción de la ocurrencia de P. megistus (restricto a apenas seis municipios en 2008), cuando comparado a los análisis entomológicos de 1975-1983¹¹. La reducción de la ocurrencia de P. megistus también ha sido observada en otros Estados de la Región Nordeste¹³. P. megistus y P. geniculatus están generalmente asociadas a tatúes (Dasypus spp.) y marsupiales (Didelphis spp.)¹⁵, pero su colonización en ambiente peridomiciliar ha sido descrita en algunos Estados brasileños^20,21. En Piauí, ese proceso no fue detectado en 2008; el índice de colonización de ambas especies fue igual a cero. P. lutzi fue la única especie de Panstrongylus detectada en Piauí que presentó evidencia de colonización intradomiciliar. Esa especie es característica de la caatinga, ocurriendo en cuevas de tatúes²², pero se alimenta de forma muy variada en ambiente doméstico y presenta altos índices de infección por T. cruzi²³.

R. nasutus y R. neglectus fueron las especies de Rhodnius más capturadas en ambiente doméstico en Piauí. R. pictipes y R. robustus ocurrieron solamente en el extremo norte del Estado, con un índice de colonización igual a cero. En ambiente silvestre, esas especies ocurren frecuentemente en palmeras¹⁵, en donde forman colonias con densidades relevantes y con índices de infección variables, dependiendo de las especies de palmeras y de las fuentes alimentares en esos ecótopos²⁴.

R. neglectus es la especie de Rhodnius con mayor distribución geográfica en Brasil, ocurriendo principalmente en el bioma cerrado²⁵, en palmeras de los géneros Attalea, Acrocomia,  Mauritia,  Syagrus  y Oenocarpus^{24,25,26,27,28}. R. nasutus predomina en áreas de caatinga de la Región Nordeste de Brasil, en palmeras de la especie Copernicia prunifera (carnauba)^4,6,29. No obstante, R. nasutus puede ocurrir en otras especies de palmeras y especies arbóreas de la caatinga^30,31. A pesar de esas diferencias, hay evidencias de co-ocurrencia de esas especies en algunos Estados de la Región Nordeste, incluyendo a Piauí³². Como R. neglectus y R. nasutus son especies de triatóminos morfológicamente similares, la identificación en áreas con ocurrencia concomitante debe ser hecha con el auxilio de métodos morfométricos³³ y moleculares³⁴. En Teresina y municipios vecinos, Bento et al6 mostraron tasas de infestación de 75% en las palmeras examinadas, siendo capturados R. neglectus y R. nasutus en babaçus y carnaubas, presentando tasas de infección de aproximadamente 22%. Interesante resaltar que esas palmeras pueden ocurrir en áreas urbanas, en donde especies de Rhodnius y mamíferos mantienen la circulación de T. cruzi, aumentando el riesgo de transmisión por insectos infectados que pueden invadir y eventualmente colonizar las casas.

Las especies del género Psammolestes son frecuentemente encontradas en nidos de pájaros de la familia Furnariidae, principalmente de los géneros Phacellodomus y Pseudoseisura¹⁵. Recientemente, Gurgel-Gonçalves y Silva³⁵ analizaron la distribución de las especies de Psammolestes en Copernicia prunifera (carnauba) América del Sur, mostrando una extensa área de distribución potencial de P. tertius en Piauí. Sin embargo, son raros los registros de esta especie en ambiente domiciliario y, a pesar de que la especie ya ha sido infectada experimentalmente por T. cruzi, la infección natural no es frecuente, debido a la elevada ornitofilia.

La ausencia de registro de ocurrencia de T. infestans en Piauí en 2008 es una evidencia más de la probable eliminación de esa especie en el Estado. En 2002, Piauí fue declarado libre de la transmisión vectorial de la enfermedad de Chagas por T. infestans, así como observado en otros Estados de Brasil³⁶.

CONCLUSIÓN

Luego de 30 años de control y vigilancia de vectores de la enfermedad de Chagas en el Estado de Piauí, se observa la probable eliminación de T. infestans y la manutención de la magnitud de distribución de T. brasiliensis y T. pseudomaculata, que continúan siendo especies con gran importancia epidemiológica, debido a los mayores índices de infestación y colonización. En ese escenario, se recomienda reforzar la vigilancia entomológica con la visita de rutina de los agentes de salud, manutención de los Puestos de Informaciones de Triatóminos (PITs), estímulo a la detección por el habitante, con medidas educacionales y vigilancia ambiental, control químico selectivo y manejo ambiental en los municipios del Estado de Piauí, con el objetivo de reducir las oportunidades de formación de colonias de triatóminos en las unidades domiciliares (principalmente T. brasiliensis en intradomicilio).

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a los técnicos de la Coordinación de Vigilancia en Salud Ambiental, Secretaría Estadual de Salud de Piauí, por el suministro de los datos de infestación domiciliaria en 2008. Un agradecimiento especial a todos los agentes de salud que participaron de la colecta de los triatóminos en los municipios de Piauí. Agradecemos también a los revisores anónimos de este manuscrito. Al CNPq por el auxilio financiero (RGG).

APOYO FINANCIERO

Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, por meio de auxílio financeiro a RGG.

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Correspondência / Correspondence / Correspondencia:
Rodrigo Gurgel-Gonçalves
Laboratório de Parasitologia e Biologia de Vetores,
Área de Patologia,
Faculdade de Medicina,
Universidade de Brasília
Campus Universitário Darcy Ribeiro, Asa Norte
CEP: 70910-900
Brasilia-Distrito Federal-Brasil
Tel.: +55 (61) 3307-2259
E-mail: rgurgel@unb.br

Recebido em / Received / Recibido en: 4/3/2011
Aceito em / Accepted / Aceito en: 11/4/2011