Introdução

A esquistossomose mansoni é uma doença infectoparasitária¹ cujo agente etiológico é o trematódeo Schistosoma mansoni. Ela é endêmica em aproximadamente 49 países das Américas, Antilhas e África. No Brasil, no período de 1975 a 2012, o percentual de positividade para esquistossomose variou de 4,5 a 23,3%, enquanto as maiores prevalências são encontradas nas regiões Nordeste e Sudeste do país. De 1988 a 2013, a taxa de internação variou de 2,5 a 0,8/100.000 habitantes e a taxa de mortalidade no período de 1987 a 2012 variou de 0,5 a 0,2/100.000.¹

Os hospedeiros invertebrados estão representados por moluscos planorbídeos do gênero Biomphalaria. Entre as 11 espécies e uma subespécie de moluscos desse gênero reconhecidas no Brasil, somente Biomphalaria glabrata, Biomphalaria tenagophila e Biomphalaria straminea foram, até o momento, encontradas naturalmente infectadas pelo S. mansoni. O hospedeiro intermediário mais importante é B. glabrata, em função da alta suscetibilidade ao S. mansoni e ampla distribuição, sendo que, no Brasil, sua ocorrência está quase sempre associada à presença da esquistossomose mansoni.²

Biomphalaria tenagophila distribui-se pela faixa litorânea do sul do estado da Bahia até o Rio Grande do Sul. Nos estados de Minas Gerais, São Paulo, Paraná e Rio Grande do Sul, a espécie avança em direção ao Oeste. B. tenagophila tem importância epidemiológica no Vale do Paraíba, estado de São Paulo.

Biomphalaria straminea apresenta a mais ampla distribuição geográfica, estando presente em quase todas as bacias hidrográficas brasileiras. Em decorrência de sua extensa distribuição, B. straminea é a espécie mais bem adaptada a todas as variedades de climas e condições ecológicas do país. Essa espécie tem importância na epidemiologia da esquistossomose em alguns estados do Nordeste. A falta de pesquisas malacológicas no Brasil explica a escassez de dados de distribuição geográfica dessas espécies de moluscos.²

Outras três espécies, Biomphalaria peregrina, Biomphalaria amazonica e Biomphalaria cousini, e uma híbrida das duas últimas, foram infectadas experimentalmente e são consideradas hospedeiras em potencial do parasito.^3-5

Em 2008, o Ministério da Saúde, seguindo recomendação do Comitê Técnico Assessor do Programa de Esquistossomose, redefiniu os dados de distribuição geográfica dos moluscos hospedeiros de S. mansoni nos estados, com foco de transmissão como tema de relevância para o Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose.

A distribuição geográfica dos hospedeiros intermediários do S. mansoni pelos municípios brasileiros vem sendo progressivamente atualizada, com base nos novos registros da presença das três espécies hospedeiras.^6-24 O registro de ocorrência de B. glabrata está delimitado pelos paralelos 0°53’S (Quatipuru, PA), 29°51’S (Esteio, RS), 53°44’S (Toledo, PR) e linha costeira; B. straminea, pelos paralelos 02º54'S e 31º00'S, meridiano 44º43'W e litoral; e B. tenagophila, pelo quadrante delimitado entre os paralelos 10º12'S e 33º41'S, meridiano 57º05'W e linha litorânea.^9,12

O presente trabalho teve como objetivo descrever a distribuição geográfica dos hospedeiros intermediários do S. mansoni em cinco estados brasileiros.

Métodos

Trata-se de um estudo ecológico descritivo, realizado no período de setembro de 2012 a outubro de 2014. Foram utilizadas as técnicas de levantamento quantitativo e qualitativo (identificação morfológica) de moluscos hospedeiros intermediários do S. mansoni e informações previamente cadastradas no acervo da coleção de moluscos do Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ (Fiocruz/CMIOC). A área de abrangência do estudo compreendeu 429 municípios nos estados do Paraná (78), Minas Gerais (120), Bahia (82), Pernambuco (51) e Rio Grande do Norte (98). Esses municípios foram escolhidos por não possuírem registros da presença de caramujos hospedeiros intermediários de S. mansoni. As coletas foram realizadas por equipe composta de pesquisadores e profissionais dos municípios, previamente capacitados nos laboratórios de referência responsáveis por cada estado.

Adotou-se o critério de trabalhar três coleções hídricas por município selecionado, priorizando-se aquelas onde as populações locais têm maior contato com água e onde há condições favoráveis à ocorrência de planorbídeos.¹⁸

O levantamento dos moluscos foi realizado em diferentes pontos das coleções hídricas. Foi utilizada concha de metal perfurada (furos em torno de 2mm) ou peneira acoplada a um cabo de aproximadamente 1m de comprimento. Raspou-se a vegetação submersa às margens e o fundo das coleções hídricas, para coleta de uma quantidade adequada de exemplares. Nesse tipo de levantamento, não há técnica amostral definida. Todos os exemplares encontrados foram armazenados em recipientes plásticos, etiquetados e levados para laboratório.

Os dados das coordenadas geográficas de todas as localidades pesquisadas foram obtidos por meio de aparelhos receptores de GPS e registrados no sistema decimal.

A pesquisa de larvas de S. mansoni nos exemplares de moluscos²⁴ foi realizada no Laboratório de Helmintologia e Malacologia Médica do Instituto René Rachou/Fundação Oswaldo Cruz (IRR/Fiocruz) e no Laboratório de Malacologia do Instituto Oswaldo Cruz/Fundação Oswaldo Cruz (IOC/Fiocruz). Empregou-se a técnica de estímulo luminoso ou esmagamento entre placas de vidro, para detecção da presença ou ausência de trematódeo. Nos mesmos laboratórios, além do laboratório da Secretaria de Estado da Saúde do Paraná, foram também realizadas as identificações morfológicas.

A dissecção dos moluscos seguiu o protocolo de Deslandes;²⁵ a identificação específica foi realizada de acordo com os protocolos estabelecidos por Paraense,²⁶ com base nos caracteres morfológicos. A identificação molecular²⁷ foi feita pelo Laboratório de Helmintologia e Malacologia Médica do Instituto René Rachou/Fiocruz, em pelo menos um exemplar de cada local de captura nos estados do Paraná, Minas Gerais e Pernambuco. Os perfis moleculares foram comparados aos perfis padrões do DNA extraído do tecido de moluscos da Coleção de Malacologia Médica (Fiocruz-CMM).

Para o tratamento dos dados, utilizou-se o software Stata versão 10.1 (Stata LP, College Station, TX, USA) e os mapas foram elaborados utilizando-se o software ArcGIS version 9.3 (Esri, Redlands, CA, USA).

As Secretarias de Estado da Saúde envolvidas apoiaram o estudo com a disponibilização de seus técnicos para atuação em campo e transporte até os locais de coleta. A formalização da anuência deu-se por meio de documento oficial.

A pesquisa foi realizada em conformidade com a Instrução Normativa nº 141, de 19 de dezembro de 2006, que regulamenta o controle e manejo ambiental da fauna sinantrópica nociva.

Resultados

Após levantamento realizado junto às coordenações estaduais e municipais, o número de municípios a serem trabalhados foi readequado, uma vez que o estado do Paraná já havia realizado o trabalho em 172 municípios. Para os demais estados, foram acrescidos 93 municípios, sendo 52 em Minas Gerais, seis na Bahia, 32 em Pernambuco e três no Rio Grande do Norte. Neste último estado, não foi possível realizar a coleta em dois municípios (Grossos e Galinhos) em decorrência da mais severa estiagem dos últimos 100 anos e consequente ausência de ambientes favoráveis aos moluscos límnicos.

Dos 429 municípios selecionados para o estudo, foram obtidos dados de 427 municípios (99,5%) (Tabela 1), sendo que em 300 (70,2%) municípios foram encontrados moluscos do gênero Biomphalaria. Estes moluscos foram encontrados em 120 municípios no estado de Minas Gerais e 78 municípios do Paraná (Figura 1), na região Sudeste, e em 82 municípios da Bahia, 51 de Pernambuco e 98 do Rio Grande do Norte, na região Nordeste (Figura 2), dos quais 61 possuíam dados no acervo da coleção de moluscos do Instituto Oswaldo Cruz /(Fiocruz/CMIOC). A presença de B. glabrata foi registrada em 62 municípios, B. straminea em 181 e B. tenagophila em três municípios. Em 53 municípios, B. glabrata estava associada a B. straminea; e em um município, B. glabrata foi encontrada associada a B. tenagophila (Tabela 1).

Figura 1 - Mapa do Brasil com destaque para os estados pesquisados (A) e distribuição dos hospedeiros intermediários do Schistosoma mansoni em Minas Gerais (B) e Paraná (C), dezembro de 2012 - junho de 2014 

Figura 2 - Distribuição dos hospedeiros intermediários do Schistosoma mansoni na Bahia (A), Pernambuco (B) e Rio Grande do Norte (C), dezembro de 2012 - junho de 2014 

Foram registrados moluscos infectados por S. mansoni em três (1%) dos 300 municípios com presença de moluscos, todos no estado da Bahia: Itororó (oito exemplares), Arataca (um) e Teolândia (nove). Os resultados das coletas por município, nos cinco estados pesquisados (Figura 1A), são apresentados a seguir:

Discussão

Os resultados deste estudo mostram que a presença dos hospedeiros intermediários foi registrada em 70,2% dos municípios estudados. Os dados levantados adicionam informações - até então escassas - aos arquivos das equipes de vigilância em saúde (http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinan/pce/cnv/pcebr.def). Entretanto, os registros do presente trabalho estão de acordo com a distribuição conhecida para as três espécies hospedeiras intermediárias.⁹ É importante ressaltar a ocorrência simultânea de duas espécies hospedeiras intermediárias do S. mansoni, B straminea e B. glabrata, em 53 municípios dos cinco estados sob análise. Para o Rio Grande do Norte, 62% das informações foram obtidas do acervo da coleção de moluscos do Instituto Oswaldo Cruz, reforçando a importância da política de preservação e manutenção das coleções biológicas da Fiocruz. Por outro lado, moluscos (B. glabrata) infectados por S. mansoni foram encontrados em apenas três municípios entre os 427 pesquisados. Esta pesquisa confirma: a distribuição geográfica desses moluscos vem sendo lenta, progressivamente acrescida de novas localidades, e corrobora os dados obtidos por inúmeros pesquisadores, a que se somam aqueles obtidos pela Fundação Nacional de Saúde, Secretarias de Estado da Saúde e Secretaria de Vigilância em Saúde/Ministério da Saúde, disponibilizados pelas Gerências do Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose. Esses bancos de dados foram alimentados por numerosas fontes e publicações.^6-24

Em que pesem os esforços desenvolvidos, os dados sobre a real distribuição geográfica desses moluscos em todo o território nacional estão condicionados tanto à dificuldade de acesso a determinadas regiões do país quanto à falta de recursos financeiros e limitado número de pesquisadores atuantes nessa área específica. Outra limitação preponderante reside na capacidade de adaptação dos moluscos hospedeiros intermediários de S. mansoni a condições ambientais impróprias, como a seca dos biótopos, impondo a necessidade da realização de buscas periódicas nos biótopos límnicos.²⁸ Esses moluscos conseguem se enterrar, à medida que o ambiente seca; após as chuvas, repovoam o biótopo rapidamente, dada sua grande capacidade reprodutiva. Segundo Paraense,²⁸ um único exemplar de B. glabrata é capaz de produzir, cumulativamente, dez milhões de descendentes em três meses. Além do enterramento, esses moluscos podem sobreviver mesmo se infectados por S. mansoni, reduzindo seu metabolismo e permanecendo em diapausa ou anidrobiose.²⁹ A distribuição geográfica dos hospedeiros intermediários de S. mansoni no Brasil confere à esquistossomose um caráter expansivo, inclusive sobre as áreas consideradas indenes.^6,9,30

A distribuição geográfica e a correta identificação das três espécies hospedeiras intermediárias do S. mansoni são importantes para orientar os agentes de saúde e as medidas de vigilância e controle ambiental em cada localidade, possibilitando a interrupção da cadeia epidemiológica da doença. Pesquisas como esta contribuem com os serviços de saúde no aprimoramento ou estruturação mais adequada das atividades de controle e vigilância da esquistossomose, direcionando ações para áreas de risco e racionalizando a aplicação dos recursos disponíveis. As atividades de monitoramento das populações dos moluscos hospedeiros intermediários do S. mansoni e a pesquisa de formas larvais de S. mansoni devem constituir atividades permanentes, enquanto medidas preventivas à expansão ou à instalação de focos de esquistossomose no Brasil não forem implementadas.