Introdução

Os dados de monitoramento entomológico são úteis para o mapeamento da distribuição de vetores de doenças, porém costumam apresentar variação de esforço amostral entre locais monitorados.¹ Modelos hierárquicos de ocupação de sítios permitem mapear e predizer a probabilidade de ocorrência de espécies, em função do ambiente e imperfeições no processo amostral.⁴ Sua aplicação a dados de monitoramento tem resultado em avanços de conhecimento ecológico,⁵ econômico³ e epidemiológico.¹ De especial interesse é o mapeamento da distribuição dos mosquitos Aedes (Stegomyia) aegypti e Aedes (Stegomyia) albopictus, principais vetores urbanos das arboviroses dengue, Zika e chikungunya.² A distribuição dessas espécies ainda é incerta, principalmente em regiões infestadas recentemente.⁹ Sua presença preocupa os agentes de Saúde Pública,¹¹ que têm na vigilância e controle as mais importantes ferramentas para a prevenção dessas infecções.¹

O Brasil eliminou o Ae. aegypti na década de 1950.¹⁰ Entretanto, a persistência da infestação em países vizinhos e o relaxamento de sua vigilância no Brasil permitiram a recolonização por esse vetor¹⁰ e a colonização por Ae. albopictus nas décadas seguintes.¹⁵ O sucesso do Programa Nacional de Controle da Dengue (PNCD) tem sido limitado,¹⁷ não só pelas restrições orçamentárias aplicadas à Saúde Pública, mas também pela crise climática,¹⁸ urbanização e intensificação do transporte internacional, que favorecem a expansão geográfica das espécies de Aedes.⁹

O sistema de classificação da infestação, definido pelo PNCD e adotado pelos municípios brasileiros, considera cada município como ‘infestado’ (índice de infestação predial >0%) ou ‘não infestado’.¹⁶ Ao adotar esse sistema, a vigilância epidemiológica do estado do Rio Grande do Sul tem registrado um aumento do número de municípios oficialmente infestados por Ae. aegypti, que passou de 58 em 2008 para 391 em 2020,²⁰ associado à identificação de transmissão autóctone de arboviroses.²⁰ Nesse sistema de classificação, há chance de os gestores da saúde subestimarem o número de municípios infestados, devido a imperfeição na detecção das infestações,¹ diminuição do esforço de vigilância durante o inverno e ocorrência de invernos cada vez mais amenos, incapazes de eliminar as populações de Aedes.⁶

Em lugar de propor mais ajustes à classificação binária, propõe-se uma classificação probabilística, baseada na estimativa de probabilidade de infestação. Esta estimativa é realizada por um modelo estatístico das observações em campo, que incorpora diversas fontes de variação na infestação, como os erros de detecção, o efeito do ambiente local e a difusão espacial da infestação.

O objetivo deste estudo foi comparar o mapeamento oficial com um mapeamento probabilístico da infestação por Aedes spp. nos municípios do Rio Grande do Sul, Brasil.

Métodos

Este estudo ecológico analisou dados de 473 municípios do Rio Grande do Sul, coletados entre 2016 e 2017. O Rio Grande do Sul é o estado mais meridional do Brasil e o quinto mais populoso, com aproximadamente 11 milhões de habitantes em 2014.²² Sua maior densidade populacional encontra-se na região metropolitana de Porto Alegre, >430 hab. por km² em 2013.²³ No mesmo ano de 2013, a região do Rio Grande do Sul com maior desenvolvimento socioeconômico era o nordeste do estado, enquanto a centro-sul era a menos desenvolvida.²³ O clima do Rio Grande do Sul é temperado, sem um período seco característico, com temperatura média anual de 10 a 15ºC, mínimas próximas a 0ºC no inverno e máximas próximas a 40ºC no verão.²⁴

Foram analisadas as seguintes variáveis na escala de município:

Analisaram-se dados das observações em campo gerados pelas metodologias de vigilância entomológica de levantamento de índices amostrais (LIA) e levantamento de índice rápido para Ae. aegypti (LIRAa), implementadas nos municípios do Rio Grande do Sul entre janeiro de 2016 e dezembro de 2017. No LIA e no LIRAa, um agente de endemias deve coletar as larvas sempre que encontra um criadouro de mosquitos, depositando até dez larvas em um recipiente de coleta (tubito).¹⁶ Esses tubitos são enviados a laboratórios da rede pública para a identificação taxonômica, cujos resultados são compilados em boletins epidemiológicos a serem publicados pelo Centro Estadual de Vigilância em Saúde (CEVS).²¹

A classificação oficial binária da infestação por Ae. aegypti nos municípios do Rio Grande do Sul foi obtida dos boletins epidemiológicos semanais do CEVS, correspondentes ao período selecionado pelo estudo.²¹ Essa classificação não existe para o Ae. albopictus. As normas de classificação binária assentam-se na ‘delimitação de foco’, uma busca por criadouros em um raio de 300 metros à volta de um sítio inicial de detecção de Ae. aegypti. A Nota Técnica (NT) 01/2012, vigente no Rio Grande do Sul até o final de 2017,²⁷ estabelecia que um município é ‘infestado’ quando uma delimitação de foco retornava ao menos duas novas detecções de Ae. aegypti. Em janeiro de 2018, a NT 01/2018 modificou esse critério para apenas uma nova detecção.²⁸ Também passou a ser classificado como 'infestado' o município com notificação de arbovirose autóctone.

O modelo estatístico de probabilidade de infestação aplicado aos dados das observações em campo é um modelo hierárquico de dinâmica da ocupação de sítios com difusão espacial.⁴ Por separarem a análise em dois níveis hierárquicos – (i) o processo amostral, que influencia na detecção da espécie; e (ii) o processo biológico, que influencia em sua distribuição espaço-temporal –, esses modelos quantificam a incerteza sobre a infestação por eventuais falhas de observação, possivelmente frequentes, dada a variação de esforço amostral entre sítios (municípios). O modelo foi aplicado aos dados de Ae. aegypti e Ae. albopictus para estimar a probabilidade de infestação nos 496 municípios, ao longo das 104 semanas incluídas no período de estudo, considerando-se o município como unidade espacial, e a semana epidemiológica (ou ‘semana’) como unidade temporal. Cada semana contém até sete dias de amostragem, e cada dia, um número de tubitos a servir de medida de esforço amostral, devido à indisponibilidade de dados do número de imóveis vistoriados.

No modelo especificado, quando um agente de endemias coleta n_ijt tubitos em um município i, no dia j da semana t, a probabilidade de encontrar uma das espécies de Aedes nessa coleta é calculada pela seguinte fórmula,

onde p é a probabilidade de detectar Aedes spp. em uma unidade de esforço, medido na escala de nijt . Como (1-p) representa a probabilidade de não detectar o vetor em uma unidade de esforço, Pijt representa a probabilidade de detectá-lo em pelo menos uma unidade. Sempre que p<1, podem-se encontrar falsos zeros nos dados.²

Além de considerar falhas de detecção, o modelo relaciona a dinâmica na ocupação de sítios com as condições ambientais de cada município.⁴ A probabilidade de infestação de Aedes spp. ψit no município i na semana t depende dos processos de colonização e extinção local. Um município i não infestado no tempo t tem probabilidade γit de ser colonizado no tempo t+1. Já um município infestado no tempo t pode sofrer uma extinção local e ficar desinfestado no tempo t+1, com probabilidade εit . A análise incorpora variação de γit e εit entre municípios e semanas, utilizando-se de modelos lineares generalizados (GLM)⁴ que consideram efeitos das variáveis ambientais mencionadas. Esses efeitos caracterizam a tolerância das espécies de mosquito às condições abióticas,⁶ incluindo a urbanização.⁶ Por fim, utiliza-se a vizinhança espacial entre municípios como base para a estimativa da difusão espacial, indicativa de que um município não infestado, embora com muitos vizinhos infestados na semana t, apresentará alta probabilidade de infestação na semana t+1.⁵

Para o estudo, o modelo foi especificado em linguagem BUGS (Bayesian Inference Using Gibbs Sampling) e ajustado aos dados em contexto bayesiano por um algoritmo de Markov Chain Monte-Carlo (MCMC), que permite inferir a distribuição estatística dos parâmetros estimados. O MCMC correu em duas cadeias de 50 mil iterações, fase adaptativa de 20 mil iterações, fase de inicialização de 40 mil iterações, e retirada de amostras a cada 20 iterações. Estas especificações facultaram 1.000 amostras da distribuição a dos parâmetros do modelo, permitindo a construção de uma matriz de infestação por município e semana ψit que serviu de base para a construção de mapas. Somando-se os valores de ψit para todos o município i em uma semana t, foi possível obter um número esperado de municípios infestados para essa semana.

Comparação entre a infestação oficial e a probabilística

Para classificar oficialmente um município como infestado, o CEVS adota a premissa de que agentes de endemias detectam criadouros com mosquitos em todos os municípios realmente infestados (i.e., p=1). A veracidade dessa premissa pode ser avaliada pela comparação entre a classificação oficial e a probabilidade de infestação estimada pelo modelo.

A comparação foi feita sob duas perspectivas: estática e dinâmica. Na comparação estática, para cada município, ao final do período de estudo, subtraiu-se da classificação oficial binária (‘infestado’=1; ‘não infestado’=0) o valor máximo de probabilidade de infestação que um município alcançou durante esse período. Resultados próximos a -1 destacam municípios classificados oficialmente como ‘não infestado’ e que apresentaram alta probabilidade de infestação estimada. Na comparação dinâmica, subtraiu-se do número de semanas durante as quais o município ficou oficialmente classificado como ‘infestado’ o número esperado de semanas com infestação de acordo com o modelo; este último número obtém-se pela soma dos valores de ψit para o município i ao longo de todo o período de análise. Resultados próximos a -104 aproximam-se da discordância máxima entre uma classificação oficial de ‘não infestado’ e uma previsão estatística de muito tempo de infestação (o estudo abrange 104 semanas). Essas análises foram realizadas somente para o Ae. aegypti, devido à falta de uma classificação binária para o Ae. albopictus.

Para converter uma probabilidade de infestação em uma classificação binária, faz-se necessário definir um limiar de probabilidade acima do qual um município é considerado ‘infestado’. Nesse contexto, examinou-se qual o limiar de probabilidade necessário para obter uma porcentagem de municípios infestados igual à porcentagem da classificação binária de cada NT. Nos extremos, um limiar de 0 resulta em todos os municípios infestados, enquanto um limiar de 1 resulta em nenhum município infestado. Essa análise permitiu avaliar os níveis de exigência da NT 01/2012 e da NT 01/2018 para considerar um município ‘infestado’. Aplicou-se o mesmo raciocínio ao subconjunto de municípios com notificação de transmissão autóctone de arboviroses, que necessariamente deveriam estar infestados e, portanto, deveriam apresentar limiares mais baixos. Como nas comparações anteriores, a busca de limiares foi aplicada apenas aos dados do Ae. aegypti. Todas as análises foram realizadas no ambiente de programação R.²⁹

Resultados

Dados de 473 municípios foram analisados, para estimar a infestação dos 496 municípios do Rio Grande do Sul, com média (± desvio-padrão) de 30,30±25,44 semanas de amostragem para todos os municípios. No total, foram coletados 187.245 tubitos ao longo de 31.894 ocasiões amostrais; 10.648 tubitos tiveram detecção de Ae. aegypti (5,6%) e 8.414 de Ae. albopictus (4,5%). O número estimado de municípios infestados, para ambas as espécies de Aedes, sempre superou o número de municípios com detecção das espécies (Figura 1A). Essa diferença foi maior ou igual a 100 municípios, para todas as semanas, com valor médio de 145 para Ae. aegypti e 174 para Ae. albopictus. Quando um município estava infestado, a probabilidade média de detecção em um dia de amostragem foi maior para Ae. aegypti (0,420±0,004) do que para Ae. albopictus (0,360±0,004), e atingiu valores muito próximos a 1 para ambas as espécies, com um número de tubitos maior que 75 (Material Suplementar).

Figura 1 – Variação temporal do número de municípios infestados (A) e da incerteza sobre a infestação (B) por Aedes aegypti e Aedes albopictus, Rio Grande do Sul, 2016-2017 

O número de municípios infestados variou no tempo, de forma semelhante para ambas as espécies. As semanas com maior número esperado de municípios infestados foram a 16 (abril) de 2017 para Ae. aegypti, e a 15 (abril) de 2016 para Ae. albopictus (Figura 1A). Em contraste, as semanas com menor número esperado de municípios infestados foram a 39 (setembro) de 2016 para Ae. aegypti, e a 41 (outubro) de 2016 para Ae. albopictus (Figura 1A). O número esperado de municípios infestados durante as semanas de infestação mínima foi de 138 para Ae. aegypti e de 189 para Ae. albopictus. O número esperado de municípios infestados nas semanas de infestação máxima foi sempre próximo a 50% dos municípios, com uma maior diferença entre espécies em 2016 (228 municípios para Ae. aegypti, 267 para Ae. albopictus) do que em 2017 (248 municípios para Ae. aegypti, 262 para Ae. albopictus) (Figura 1A).

Embora a variação temporal da infestação fosse similar entre espécies, sua distribuição espacial revelou-se distinta (Figura 2). Os municípios com um grande número esperado de semanas com infestação por Ae. aegypti não foram os mesmos que tiveram um grande número esperado de semanas com infestação por Ae. albopictus (Figura 2D). A comparação da observação (Figuras 2A e 2C) com a estimativa (Figuras 2B e 2D) mostra que o número de semanas com observação de infestação foi menor que o número estimado de semanas com infestação, para ambas as espécies.

Figura 2 – Distribuição geográfica de Aedes aegypti (A e B) e Aedes albopictus (C e D), baseada em número de semanas com pelo menos uma detecção da espécie (A e C) e com presença da espécie de acordo com o modelo (B e D), Rio Grande do Sul, 2016-2017 

A comparação da incerteza associada ao número de municípios (variação no tempo) (Figura 1B) com a incerteza associada ao número de semanas (variação no espaço entre municípios) (Figura 3) revelou maior incerteza espacial do que temporal, para ambas as espécies. O desvio-padrão do número de municípios infestados em cada semana variou pouco, ao longo do tempo, tomando valores entre 6 e 12 municípios, com aumento durante o inverno e, em consequência da estrutura do modelo, nos extremos do período de estudo (Figura 1B). Já o desvio-padrão do número de semanas com infestação para cada município foi mais alto na borda das manchas de infestação. Para o Ae. aegypti, os valores altos (≥15 semanas) apareceram nas regiões norte e centro do Rio Grande do Sul, na margem leste da Lagoa dos Patos e no extremo sul do estado (Figura 3A). Para o Ae. albopictus, os valores altos apareceram nas regiões norte, nordeste, planalto e litoral norte do estado (Figura 3B).

Figura 3 – Incerteza sobre a infestação por Aedes aegypti (A) e Aedes albopictus (B) no Rio Grande do Sul, 2016-2017a) Incerteza sobre infestação e termos de desvio padrão da distribuição a posteriori do número de semanas epidemiológicas com infestação esperada. 

A comparação estática dos valores de infestação oficial e probabilística revelou discordância, particularmente alta em municípios das regiões leste, nordeste, centro e sul do Rio Grande do Sul (Figura 4A). Na comparação dinâmica de infestação, observou-se um padrão diferente: os municípios das regiões noroeste e oeste apareceram como oficialmente infestados durante mais semanas do que o esperado pelas estimativas de infestação (Figura 4B). Na metade sudeste do estado gaúcho, uma grande parte dos municípios apresentou uma discordância de -20 na comparação dinâmica, indicando que o número estimado excedeu em 20 o número oficial de semanas com infestação. Em contrapartida, alguns municípios oficialmente infestados apresentaram um número esperado de semanas com infestação muito baixo Figura 4B).

Nota: valores próximos a zero indicam concordância entre a classificação binária e a probabilística.

Figura 4 – Comparação entre a classificação binária e a classificação probabilística de infestação por Aedes aegypti para cada município do Rio Grande do Sul, 2016-2017 

A busca por limiares de probabilidade revelou que o limiar correspondente à porcentagem de municípios infestados, segundo a classificação oficial pela NT 01/2012, foi de aproximadamente 0,919, e pela NT 01/2018, de 0,741 (Figura 5A). Detendo-se apenas nos 49 municípios com notificação de casos autóctones de arboviroses em 2016 (Figura 5B), o limiar correspondente à NT 01/2012 foi de 0,620, o que excluía municípios que apresentaram casos de arboviroses, classificação oficial como ‘não infestado’ e probabilidade máxima de infestação inferior a 0,620. Ainda dentro do conjunto de municípios com notificação de doença, o limiar correspondente à NT 01/2018 foi de 0,241 (Figura 5B), com 100% dos municípios com casos autóctones de arboviroses sendo classificados oficialmente como ‘infestado’.

Porcentagem de municípios infestados considerando um limiar de probabilidade igual a 0,5.

Porcentagem de municípios oficialmente infestados no início dos anos incluídos nos dados (2016-2017) e adjacentes aos dados (2015-2018).

Limiar de probabilidade correspondente à porcentagem de municípios infestados segundo a classificação oficial das Normas Técnicas vigentes ao longo do estudo.

Figura 5 – Relação entre a porcentagem de municípios oficialmente infestados por Aedes aegypti e os limiares de probabilidade para classificação binária de infestação por Aedes aegypti, Rio Grande do Sul, 2016-2017 

Discussão

O mapeamento oficial da infestação por Ae. aegypti concordou com o mapeamento probabilístico em municípios das regiões noroeste e oeste do Rio Grande do Sul. Entretanto, o mapeamento oficial discordou consideravelmente do probabilístico em municípios das regiões leste, nordeste, centro e sul do estado, revelando municípios oficialmente não infestados que apresentavam notificação de arboviroses e alta probabilidade de infestação. As estimativas também mostraram que o Ae. aegypti e o Ae. albopictus tiveram distribuições espaciais distintas, e que as infestações por ambas as espécies persistiram ao longo do estudo em mais de um quarto dos municípios do Rio Grande do Sul, chegando a mais da metade no final do verão.

O número de municípios infestados sempre foi maior nas classificações probabilísticas, comparadas à classificação binária. Os programas de vigilância entomológica, que embasam a classificação binária,¹⁶ apresentam uma limitação incontornável: a imperfeição no processo de detecção dos criadouros com mosquitos.¹ Como o modelo corrige essa imperfeição e incorpora difusão espacial da infestação, ele reduz a frequência de falsos zeros.¹ Três recomendações práticas à vigilância emergem do conhecimento dos vieses na amostragem dos mosquitos, e são extensivas a outros estados brasileiros. A primeira recomendação é a de que o esforço de vigilância seja regular, no tempo e no espaço, em regiões com clima variante, maior heterogeneidade na distribuição dos mosquitos e facilidade de difusão espacial da infestação e de arboviroses.¹¹ A segunda recomendação é intensificar a vigilância nos municípios das bordas de distribuição geográfica dos mosquitos, onde a incerteza sobre a infestação é alta, resultante da heterogeneidade ambiental.⁶ E a terceira recomendação, para que o sistema de armazenamento dos dados da vigilância entomológica integre, em uma mesma plataforma, os dados do número de imóveis vistoriados, do número de tubitos coletados e das detecções dos criadouros. A falta dessa integração impediu estes pesquisadores de identificar os municípios e as semanas epidemiológicas em que a infestação não foi detectada por falta de vigilância e de coleta de tubitos.

A comparação do mapeamento oficial com o probabilístico facilita a análise crítica da vigilância de Aedes e ajuda a identificar lacunas de conhecimento e mapeia municípios críticos, para a alocação de recursos na vigilância e controle vetorial. Municípios de grande parte das regiões leste, nordeste, centro e sul do Rio Grande do Sul, tidos oficialmente como não infestados, alcançaram alta probabilidade de infestação por Ae. aegypti ao longo das 104 semanas epidemiológicas analisadas. As análises mostraram que a classificação binária, segundo a NT 01/2012, era rigorosa apenas o suficiente para classificar como infestados os municípios das regiões noroeste e oeste, onde os gestores da saúde estão cientes da situação crítica da infestação e transmissão de arboviroses.¹¹ A NT 01/2012 era especialmente leniente ao classificar como não infestados um grande número dos municípios de outras regiões onde a infestação varia temporalmente. O limiar correspondente à NT 01/2018 foi cerca de 40% menor que o da NT 01/2012, resultando na classificação como ‘infestado’ dos municípios de Barão, Barra do Ribeiro e Portão, que apresentaram baixa probabilidade de infestação por Ae. aegypti e casos autóctones de arboviroses entre 2016 e 2017. Percebe-se que o uso da notificação de arboviroses como critério de infestação do município aumentou consideravelmente o rigor da classificação oficial. Esse critério se embasa em um fator biológico fundamental, conquanto negligenciado até a NT 01/2018: a transmissão autóctone de arbovirose não acontece sem a presença de seus vetores.¹⁹

Os mapas do número esperado de semanas com infestação por Ae. aegypti e Ae. albopictus apresentaram diferenças. O Aedes aegypti é sensível a temperaturas baixas e habita, frequentemente, o entorno e interior de residências humanas, onde encontra alimento, locais de oviposição protegidos e estabilidade térmica.⁶ Os resultados apresentados revelaram mais tempo de infestação por Ae. aegypti em regiões com densidade populacional relativamente alta e temperatura relativamente estável, como a região metropolitana de Porto Alegre, o noroeste e o oeste do estado.²⁰ Estas são, também, regiões com alta circulação de pessoas e produtos, assim como alta disponibilidade de criadouros artificiais, decorrentes de um saneamento básico deficiente.¹¹ O Aedes albopictus tende a habitar regiões mais florestadas e com temperaturas baixas,¹⁸ frequentemente em bordas florestais de áreas periurbanas e parques, ovipositando em ocos de árvores ou bromélias e se alimentando de sangue humano e de animais silvestres.⁸ Essa preferência de habitat foi corroborada pela observação de maior tempo de infestação por Ae. albopictus em regiões mais frias, densamente povoadas e com maior cobertura florestal, como o Alto Uruguai e serras do centro e nordeste do estado.²³ As diferenças na distribuição mapeada das espécies sugerem que, a depender da região, as arboviroses podem ser transmitidas por vetores diferentes. Os resultados também reforçaram a importância de considerar o papel do Ae. albopictus como vetor de arboviroses,⁸ adequando-se a ele o controle vetorial nos municípios infestados predominantemente por essa espécie.

O Ae. aegypti e o Ae. albopictus persistiram ao longo do estudo, em mais de um quarto dos municípios do estado. A persistência da infestação por Aedes spp. ao longo do ano, com consequente transmissão estável de arbovírus, constitui uma ameaça à Saúde Pública do Rio Grande do Sul, no horizonte das próximas décadas, para quando são esperados menos eventos de geada, aumento da temperatura média anual e maior frequência de extremos de temperatura e precipitação,³⁰ condições favoráveis ao desenvolvimento, reprodução e oviposição contínua dos mosquitos.⁶ Finalmente, cabe acrescentar que o trânsito de pessoas e produtos entre regiões do Brasil facilita ainda mais a difusão espacial da infestação, e agrava o cenário futuro de transmissão de arboviroses.¹⁰

A comparação do mapeamento oficial com o mapeamento probabilístico revelou que os critérios de classificação oficial identificavam corretamente os municípios infestados criticamente, e com histórico de registro de arboviroses, porém falhavam em identificar a infestação em municípios com possíveis falsos zeros e onde a infestação varia temporalmente.