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Revista Pan-Amazônica de Saúde

versão On-line ISSN 2176-6223

Rev Pan-Amaz Saude v.1 n.1 Ananindeua mar. 2010

http://dx.doi.org/10.5123/S2176-62232010000100007 

ARTÍCULO ORIGINAL

 

Flebótomos de la Serra dos Carajás (Estado de Pará, Brasil) y su posible implicación en la transmisión de la leishmaniasis cutánea americana

 

 

Adelson Alcimar Almeida de SouzaI; Fernando Tobias SilveiraII; Ralph LainsonI; Iorlando da Rocha BarataI; Maria das Graças Soares SilvaI; José Aprígio Nunes LimaI; Maria Sueli Barros PinheiroI; Fábio Márcio Medeiros da SilvaI; Lindomar de Souza VasconcelosI; Marliane Batista CamposI; Edna Aoba Yassui IshikawaIII

IInstituto Evandro Chagas/SVS/MS, Ananindeua, Pará, Brasil
IIInstituto Evandro Chagas/SVS/MS, Ananindeua, Pará, Brasil. Núcleo de Medicina Tropical, Universidade Federal do Pará, Belém, Pará, Brasil
IIINúcleo de Medicina Tropical, Universidade Federal do Pará, Belém, Pará, Brasil

Dirección para correspondencia
Endereço para Correspondência
correspondence

 

Título original: Fauna flebotomínica da Serra dos Carajás, Estado do Pará, Brasil, e sua possível implicação na transmissão da leishmaniose tegumentar americana. Traducido por: Rocio Tamara (resumen) y Lota Moncada (artículo)

 

 


RESUMEN

La Serra dos Carajás, ubicada en la región sureste del Estado de Pará (Brasil), representa una rica floresta tropical, donde se encuentran especies de Leishmania sp. de interés para la medicina, como L. (V.) braziliensis, L. (V.) lainsoni, L. (V.) y L. shawi (L.) amazonensis, que se transmiten a través de especies de flebótomos; Psychodopygus complexus o Ps. wellcomei, Lutzomyia ubiquitalis, Lu. whitmani y Lu. flaviscutellata. Considerando el aumento de inmigrantes en la región del proyecto Carajás, se realizó un estudio para evaluar la fauna flebotomina en el área y su posible papel en la transmisión de agentes de la leishmaniasis cutánea americana (LTA). Las especies flebotominas fueron capturadas: i) en el Parque Botánico de Parauapebas; ii) en el área de protección ambiental; y iii) en el Bosque Nacional Tapirapé-Aquiri, de diciembre de 2005 hasta septiembre de 2007, utilizando diez trampas de luz "CDC" (18 h a 6 h), y dos de tipo Shannon (18 h a 20 h), durante 172 días de recogida. Fueron capturados 22.095 flebótomos, 6.789 (31%) machos y 15.306 (69%) hembras, pertenecientes a 69 especies y tres géneros: Psychodopygus, Lutzomyia y Brumptomya. Fueron detectados 19 (0,16%) infecciones naturales en las siguientes especies de flebótomos: Ps davisi (4), Ps. h. hirsutus (3), Lu. umbratilis (3), Lu. richardward (2), Lu. brachipyga (2), Lu. ubiquitalis (2), Lu. trinidadensis (1) y Lu. migonei (1). Sin embargo, aunque no se ha encontrado infección natural en Ps. wellcomei/complexus, principal vector de L. (V.) braziliensis en la región, esta especie fue la más frecuente (16%), seguida de la Ps. davisi (15,4%), Ps. carrerai (4,2%), Lu. shawi (3,9%), Lu. brachipyga (2,5%) y Lu. richardward (1,2%). Estos resultados demuestran la importancia de estas especies de flebótomos como vectores potenciales de la LTA en la Serra dos Carajás.

Palabras clave: Fauna Flebótominica; Serra dos Carajás; Pará; Brasil; Leishmaniasis Cutánea.


 

 

INTRODUCCIÓN

La leishmaniasis tegumentar americana (LTA) representa un importante problema de salud pública en Brasil, tanto por la incidencia y distribución geográfica, como por el riesgo de asumir formas clínicas graves. La enfermedad es causada por distintas especies de protozoarios del género Leishmania Ross 1903, de las cuales son reconocidas, actualmente, al menos siete especies de interés médico en la Amazonia brasileña 15,17,2. La transmisión de estos parásitos entre sus reservorios primarios y, accidentalmente, al hombre, se hace durante la hematofagia de las especies de flebótomos vectores (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae)8,7. El género tiene su mayor diversidad en la Amazonía, en donde todas las especies regionales que infectan al hombre son enzoóticas en mamíferos silvestres de varios órdenes9,4. El hombre contrae esa zoonosis cuando entra en contacto con los ciclos silvestres de transmisión, para cazar, nadar, buscar metales preciosos, acampar o deforestar. La fauna de flebotomíneos de una determinada área forestal sufre la influencia de algunas variables, entre las cuales se destacan el índice pluviométrico y la relativa calidad de alimentos que pueden servir como atractivo para los reservorios animales. En la Serra dos Carajás, Estado de Pará, Brasil, se observa en las principales estaciones climáticas de la región, en el invierno (período de lluvias de diciembre a junio) y, en el verano (período caluroso de julio a noviembre), siendo la captura de flebotomíneos más exitosa en el período de lluvias que en el período caluroso. Por ese motivo, es importante estudiar la estacionalidad de los flebótomos que se sospechen participes en la transmisión de la infección al hombre14.

Nuestro interés en investigar la fauna de flebótomos en la Serra dos Carajás nos remite a los años 70, cuando decenas de casos de LTA ocurrieron en la Fuerza Tarea que trabajaba en el gran proyecto de explotación de hierro en el área, motivando las primeras investigaciones sobre la ecoepidemiología de la enfermedad. De forma breve, se debe destacar entre los principales hallazgos de esas investigaciones, la descripción de Psychodopygus wellcomei Fraiha, Shaw e Lainson 1971, una especie de flebótomo altamente antropofílico, que pica al hombre permanentemente, en el interior de la selva y, un poco después, su comprometimiento con el principal vector de la LTA causada por L. (V.) braziliensis en la Serra dos Carajás y en otras áreas de la Amazonía brasileña5,12. Además de esto, se debe destacar también, que la altitud establece una gran diferencia en los hábitat de las especies involucradas, Psychodopigus complexus y Ps. wellcomei, el primero proliferando hasta a 300 m al pie de la Serra18, y el segundo desde esa altitud y hasta los 600-700 m11.

Actualmente, considerando el aumento de migrantes en los pueblos del entorno del área de alcance del proyecto mineral en la Serra dos Carajás, bien como la apertura de áreas de floresta para implantar nuevas frentes de investigación mineral, se estableció, recientemente, un nuevo estudio con el objetivo de evaluar la fauna de flebótomos del área, y su posible participación en la transmisión de agentes de la LTA, estudio cuyos resultados constituyen el objeto del presente relato.

 

MATERIAL Y MÉTODOS

CARACTERÍSTICAS DEL ESTUDIO

este estudio es un subproyecto de un convenio de investigación celebrado entre la Compañía Vale do Rio Doce (CVRD) y el Instituto Evandro Chagas (IEC/SVS/MS) titulado: "Evaluación de la situación salud-enfermedad en las áreas de influencia del proyecto Salobo y el Parque Zoobotánico de Carajás, Pará, Brasil, decurrente del ecosistema local y de los movimientos migratorios", en el cual, evaluamos, en el período de diciembre de 2005 a setiembre de 2007, la fauna de flebótomos en el área y su posible implicación en la transmisión de agentes de la LTA.

ÁREA DEL ESTUDIO

la Serra dos Carajás (5° 35' 6° 00' Sur y 50° 24' 51° 06' Oeste) se localiza en la región sudeste del Estado de Pará, Brasil, (figura 1) y posee un relieve mixto de montañas y valles, presentando una vegetación variada de bosque primario, bien como áreas de Cerrado; suelo y subsuelo ricos en hierro y otros minerales. La temperatura promedio en la región varía de 20° C a 26° C en invierno, con un 90% de humedad relativa del aire y, de 26° C a 32° C, con un 80% de humedad, en verano. Dentro de la Serra dos Carajás se seleccionaron tres áreas para realizar la colecta de flebótomos:

 

 

1- Cuarentena del Parque Zoobotánico: está localizada en el Núcleo Urbano de Carajás y se caracteriza por contener una pequeña reserva forestal, que limita con el zoológico, en donde todavía es posible capturar vectores flebótomos y mamíferos silvestres;

2- Área de Protección Ambiental (APA): área totalmente degradada por los muchos asentamientos, deforestación y por abrigar a dos comunidades bastante pobladas, llamadas Vila Sansáo y Paulo Fonteles;

3- Floresta Nacional do Tapirapé-Aquiri: es la única reserva forestal primaria en la que trabajamos, pero que será también deforestada en parte, ya que allí está situada la mina con yacimientos de cobre. Esta área se localiza próxima al campamento de Salobo, y al río Itacaiunas.

MÉTODOS DE COLECTA DE LOS FLEBÓTOMOS:

para la colecta de flebótomos se utilizaron dos tipos de trampas luminosas; la "CDC" y la de Shannon. De la del tipo "CDC" fueron usadas diez en total, siendo ocho a nivel del suelo (1 m de altura) y dos en las copas de los árboles (cerca de 15 a 20 m del suelo), en el período de las 18 h a las 6 h, completando 12 h de colecta (Figura 2). La del tipo Shannon fue utilizada en número de dos, en el período de las 18 h a las 20 h. (Figura 3). La diferencia entre esos dos métodos de colecta es que, con las trampas del tipo "CDC" se capturan todos los tipos de insectos atraídos por la luz, mientras que, con las trampas de Shannon, aunque todos los insectos también sean atraídos por la luz, solamente los flebótomos son capturados por el hombre, usando el aspirador.

 

 

 

 

MÉTODOS DE DISECACIÓN E IDENTIFICACIÓN DE LOS FLEBÓTOMOS

la disecación de las hembras de flebótomos se realizó para observar los flagelados presentes en el tubo digestivo de los insectos, según la técnica de Ryan et al12. En seguida, las hembras eran identificadas por las características de las espermatecas, y los machos montados en lámina para identificación, según Young y Duncan21.

MÉTODOS DE AISLAMIENTO E IDENTIFICACIÓN DE FLAGELADOS (LEISHMANIA SPP)

para el aislamiento en laboratorio de flagelados encontrados en el tubo digestivo de las hembras de flebótomos, principalmente flagelados del género Leishmania, el contenido infectante era inoculado en medio de cultivo Difco B4519 e, intradérmicamente, en animal de laboratorio, el "hámster" (Mesocricetus auratus). En seguida al aislamiento definitivo del parásito en medio de cultivo, se hacía la identificación a través del análisis por anticuerpos monoclonales específicos para Leishmania13.

 

RESULTADOS

Durante las siete excursiones realizadas a la Serra dos Carajás, fueron capturados, en las tres áreas trabajadas (Cuarentena del Parque Zoobotánico, Área de Protección Ambiental y Floresta Nacional do Tapirapé-Aquiri), 22.095 ejemplares de flebótomos, siendo 15.306 hembras (69%) (tabla 1) y 6.789 machos (31%) (tabla 2). De ese total, se identificaron 69 especies diferentes, pertenecientes a tres géneros: Psychodopygus, Lutzomyia y Brumptomyia. Los períodos de mayor densidad de flebótomos ocurrió en los meses de marzo y de junio, con 3.372 y 3.878 capturas, respectivamente, mientras que en el mes de setiembre hubo menor actividad, con apenas 660 ejemplares capturados en 2006. Del total de hembras (15.306) capturadas, 11.259 (73.5%) fueron disecadas y examinadas para investigar flagelados de Leishmania, habiendo sido detectadas 19 (0.16%) infecciones naturales en las siguientes especies de flebótomos: Psychodopygus davisi (4), Ps. h. hirsutus (3), Lutzomyia umbratilis (3), Lu. richarward (2), Lu. brachipyga (2), Lu. ubiquitalis (2), Lu. trinidadenses (1) y Lu. migonei (1). (Tabla 3). De las 19 infecciones naturales detectadas en flebótomos, se obtuvieron ocho aislamientos de flagelados en medio de cultivo Difco B4519, cuya caracterización por la técnica de anticuerpos monoclonales13 reveló la presencia de L. (V. ) braziliensis en dos ejemplares de Ps. davisi. No fue posible identificar los flagelados aislados de Ps. h. hirsutus, Lu. brachipyga, Lu. richardwardi, Lu. umbratilis y Lu. ubiquitalis (Tabla 4). 0Del resto no disecado, 2.912 hembras fueron conservadas en el criobanco (N2 y - 70° C) del laboratorio de leishmaniasis del (IEC) para futuro análisis de infección natural de Leishmania por método molecular, y 1.135 colocadas en alcohol (70%) para posterior montado e identificación.

 

 

 

 

 

 

 

 

Aunque no haya sido encontrada infección natural en Ps. wellcomei/complexus, el principal vector de la L. (V.) braziliensis en la Amazonía brasileña, esta especie fue la más prevalente (16%) entre los flebótomos capturados, seguida de Ps. davisi (15,4%), Ps. carrerai (4,2%), Lu. shawi (3,9%), Lu. brachipyga (2,5%) y Lu. richardward (1,2%).

 

DISCUSIÓN

En lo que se refiere a la fauna de flebótomos de la Serra dos Carajás, en el Estado de Pará, Brasil, no se puede dejar de mencionar que estudios previos ya describieron parte de la fauna local, con la identificación de especies ya conocidas y hasta de especies nuevas de flebótomos, además de sus hábitos alimentarios en relación al hombre y reservorios animales20. De esos hallazgos, la descripción de la especie Psychodopygus wellcomei Fraiha, Shaw y Lainson 1971, un flebótomo altamente antropofílico, que pica al hombre permanentemente al interior de la selva, y su subsiguiente incriminación como principal vector de la LTA causada por L. (V.) braziliensis en la Serra dos Carajás9, se constituyó sin duda, en uno de los más importantes descubrimientos sobre la ecoepidemiología de la LTA en la Serra dos Carajás. Por esa razón, se intentó la colonización de ese flebótomo en laboratorio, con la finalidad de estudiar la transmisión experimental de la L. (V.) braziliensis vía Ps. wellcomei. Sin embargo, infelizmente, por motivos de orden técnico, como alimentación adecuada y condiciones de manejo de ese flebótomo, esos experimentos no tuvieron éxito. No obstante, como una de las prioridades de los estudios en la Serra dos Carajás era identificar el vector de L. (V.) braziliensis, principal agente de LTA en la región, gran número de hembras de flebótomos fueron disecados y examinados para detección de promastigotas del parásito, lo que resultó en el hallazgo de infección natural no solamente en Ps. wellcomei, sino también, en Ps. paraensis y Ps. amazonensis5. Más tarde, fue confirmada la participación de Ps. paraensis en la transmisión de L. (V.) naiffi, una especie poco frecuente en el hombre6,16. Además de ésta, otra especie de Leishmania patogénica para el hombre, la L. (L.) amazonensis, también fue objeto de estudio en la Serra dos Carajás, a pesar de la infección humana ser relativamente rara, en virtud de que su vector, el flebótomo Lutzomyia flaviscutellata, no ser muy antropofílico8.

Corroborando esos estudios previos, los resultados del presente estudio vienen no apenas a confirmar la importancia epidemiológica de algunas especies de flebótomos encontradas en la fauna de la Serra dos Carajás, tales como: Ps. wellcomei y Ps. complexus, vectores de L. (V.) braziliensis5,18, Ps. davisi, encontrado infectado con L. (V.) braziliensis, Lu. umbratilis, vector de L. (V.) guyanensis3, Lu. ubiquitalis, vector de L. (V.) lainsoni16; como, también, a demostrar la gran diversidad de especies locales, en un total de 69 identificadas, pertenecientes a tres géneros: Psychodopygus, Lutzomyia y Brumptomyia. De ese modo, parece no haber dudas con relación a la importancia de la Serra dos Carajás como uno de los más grandes escenarios mundiales de especies primitivas de flebótomos.

Considerando el papel epidemiológico de algunas especies de flebótomos en la transmisión de la LTA, parecen significativos los hallazgos del presente trabajo, que detectó 19 (0,16%) infecciones naturales en las siguientes especies de flebótomos: Ps. davisi (4), Ps. h. hirsutus (3), Lu. umbratilis (3), Lu. richardward (2), Lu. brachipyga (2), Lu. ubiquitalis (2), Lu. trinidadenses (1) e Lu. migonei (1). De estos hallazgos, sin duda llama la atención el de cuatro ejemplares de Ps. davisi con flagelados en el tubo digestivo, ya que en dos de ellos fue posible confirmar, a través de identificación por anticuerpos monoclonales, la infección natural por L. (V.) braziliensis. Esta evidencia, sumada a otros hallazgos de infección natural de Ps. davisi por Leishmania spp. en otras localidades con ocurrencia de LTA, tales como; Paragominas (Pará), Monte Dourado (Pará) y Serra do Navio (Amapá), vienen a consustanciar nuestra sospecha de que ese flebótomo puede también estar involucrado en la transmisión de la LTA determinada por L. (V.) braziliensis en la Amazonia brasileña. Además de esto, y a pesar de no haberse conseguido aislar e identificar los parásitos en las otras especies de flebótomos, no se puede dejar de valorizar la presencia de la infección natural en Lu. umbratilis (3) y Lu. ubiquitalis (2), por ejemplo, ya que se reconoce la importancia de esas especies en la transmisión de la LTA causada por L. (V.) guyanensis y L. (V.) lainsoni, respectivamente16,3. De las otras cinco especies encontradas con infección natural por flagelados, cabe todavía destacar que, Ps. h. hirsutus y Lu. migonei fueron previamente encontrados con infección natural por Leishmania (V.) spp en región de ocurrencia de LTA en los estados de Minas Gerais y Ceará10,1, respectivamente, lo que refuerza la sospecha de la posible participación de esos flebótomos en la transmisión de LTA en la Serra dos Carajás.

Sin embargo, nos causó sorpresa el hecho de no encontrar ningún ejemplar de Ps. wellcomei/complexus, el principal vector de la L. (V.) braziliensis en la Amazonía brasileña, con infección natural por el parásito, a pesar de haber sido disecadas 1.409 hembras de esa especie. No obstante, esta especie fue la más prevalente (16%) entre los flebótomos capturados, seguida de Ps. davisi (15,4%), Ps. carrerai (4,2%), Lu. shawi (3,9%), Lu. brachipyga (2,5%) e Lu. richardward (1,2%), lo que, de cualquier modo, sostiene su importancia epidemiológica en el área investigada.

Considerando los hallazgos antes discutidos, no tenemos dudas al afirmar que la fauna flebotomínica de la Serra dos Carajás es de las más diversificadas del mundo, con varias especies comprometidas en la transmisión de enzootias por Leishmania spp en animales silvestres, algunas de reconocido interés médico y otras que aún deben ser aclaradas.

 

AGRADECIMIENTOS

A la Compañía Vale do Rio Doce, por el apoyo financiero; a la Secretaría de Vigilancia en Salud (Ministerio de Salud, Brasil) y al IEC, por el apoyo logístico; a la dra. Gilberta Bensabath, por el dinámico trabajo como coordinadora de este proyecto, superando todas las dificultades y aglutinando todos los programas implicados. Sin su participación, difícilmente conseguiríamos los resultados que obtuvimos. A los colegas del Programa de Leishmaniasis del IEC, por la valiosa asistencia técnica en el laboratorio y en campo, en las personas de Antônio Francisco Pires Martins, Antônio Júlio Monteiro, Domingas Ribeiro Ervedosa, Edna de Freitas Leão, Geraldo Mendes dos Santos, João Alves Brandão, João Batista Palheta da Luz, Leónidas Souza Elizeu, Luciene Aranha da Silva, Lucivaldo João Conceição Ferreira, Raimundo Negrão Coelho, Raimundo Sérgio Machado, Raimundo Nonato Barbosa Pires, Roberto Carlos Feitosa Brandão, Rosely Conceição dos Santos de Jesus. A la secretaria Vania do Socorro do Espírito Santo Monteiro, por el excelente trabajo de digitación de este manuscrito.

 

REFERENCIAS

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Correspondência/Correspondence/Correspondencia:
Adelson Alcimar Almeida de Souza
Instituto Evandro Chagas, Seção de Parasitologia
Rodovia BR316, km 7, s/no, Levilândia
CEP: 67030-000
Ananindeua-Pará-Brasil
E-mail:adelsonsouza@iec.pa.gov.br

Recebido em/Received/Recibido en: 30/6/2009
Aceito em/Accepted/Aceito en: 21/9/2009