ARTIGO ORIGINAL

Diversidade de Culicoides (Diptera: Ceratopogonidae) na Floresta Nacional de Caxiuanã, Melgaço, Estado do Pará, Brasil

Maria Clara Alves Santarém^I; Ulisses Eugénio Cavalcanti Confalonieri^II; Maria Luiza Felippe-Bauer^I

^ILaboratório de Diptera, Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil
^IILaboratório de Educação em Saúde e Ambiente, Centro de Pesquisas René Rachou, Fundação Oswaldo Cruz, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

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Título original: Diversity of Culicoides (Diptera: Ceratopogonidae) in the National Forest of Caxiuanã, Melgaço, Pará State, Brazil. Traduzido por: André Monteiro Diniz.

RESUMO

O gênero Culicoídes apresenta distribuição global e abrange cerca de 82 espécies registradas na Amazônia Brasileira. Apesar de sua relevância nas áreas sanitária e econômica, poucas pesquisas têm sido realizadas sobre suas espécies na região. Este estudo apresenta um levantamento das espécies de Culicoídes em um sítio de pesquisa do Programa de Pesquisa em Biodiversidade na Floresta Nacional de Caxiuanã, na Região Amazônica. As coletas foram realizadas com armadilhas luminosas tipo CDC em cinco pontos de amostragem de 9 de fevereiro a 13 de fevereiro de 2007, nos níveis do solo e subdossel. Após a identificação das espécies coletadas, a sua frequência em cada estrato e seu índice de diversidade de Simpson foram calculados. Foram coletados 542 espécimes, pertencentes a seis espécies: C. foxi Ortiz, C. fusipalpis Wirth & Blanton, C. glabrior Macfie, C. guerrai Wirth & Blanton, C. hylas Macfie e C. vernoni Wirth & Blanton. A diversidade de espécies foi baixa em ambos os estratos (λ = 0,91 no solo; λ = 0,89 em nível subdossel). C. fusipalpis foi a espécie mais abundante em todos os pontos de amostragem e em ambos os estratos, correspondendo a 94,8% dos espécimes coletados. Na Região Amazônica, esta espécie pode ser encontrada tanto em ecossistemas de várzea como em áreas modificadas, como as localizadas no entorno de usinas hidrelétricas, alimentando-se em seres humanos. Apesar de seus hábitos hematófagos, a espécie não é apontada como vetor de doenças tropicais.

Palavras-chave: Ceratopogonidae; Biodiversidade; Insetos Vetores.

INTRODUÇÃO

Os dípteros da subordem Nematocera, da família Ceratopogonidae, são pequenos insetos que possuem diferentes hábitos. Alguns gêneros deste grupo são ectoparasitas de insetos maiores, enquanto outros são importantes polinizadores. Sabe-se que os mosquitos hematófagos são transmissores de três tipos de organismos, 66 tipos de vírus, 15 espécies de protozoários e 26 espécies de nemátodos filariais, a uma diversidade de hospedeiros, incluindo humanos e animais domésticos e selvagens¹. Além disso, sua voracidade antropofílica causa um grande incômodo e pode levar a problemas dermatológicos quando esses insetos são encontrados em abundância. As doenças em animais, tais como a língua azul, a encefalite e a oncocercose equina, são transmitidos por diferentes espécies desses mosquitos hematófagos vulgarmente conhecidos como maruins. A doença humana denominada mansonelíase (Mansonella ozzardi) é transmitida por Culicoides na América Central, no Caribe e na América do Sul; Shelley e Coscaron² recentemente sugeriram sua transmissão por C. lahillei (Iches) na Argentina. A febre de Oropouche é uma das mais importantes arboviroses nas Américas³. Ela é transmitida a humanos por C. paraensis (Goeldi) em áreas urbanas da Amazônia brasileira. Já foram registrados mais de 30 surtos na Amazônia e nas regiões do planalto central, chegando a atingir 100 mil infecções em humanos em alguns casos⁴.

Atualmente o gênero Culicoides possui 1.311 espécies distribuídas globalmente¹. Borkent e Spinelli⁵ listaram 266 espécies existentes na região neotropical e aproximadamente 82 na Amazônia brasileira. A despeito da relevância sanitária e econômica deste gênero, poucos estudos têm sido realizados acerca de seus membros nesta região. Wirth e Blanton⁶ descreveram 15 novas espécies em uma lista de 60 espécies registradas na Bacia Amazônica. Posteriormente, duas novas espécies foram descritas por Felippe-Bauer et al^7,8: C. kampa Felippe-Bauer, Veras & Castellon e C. baniwa Felippe-Bauer - nos Estados do Acre e Amazonas, Brasil - e uma espécie foi descrita por Spinelli et al⁹: C. felippebauerae Spinelli - no Estado do Amazonas, Brasil. Foram realizados levantamentos de Culicoides por Castellon¹⁰ e Castellon e Ferreira¹¹ na Reserva Florestal Ducke, Manaus, Estado do Amazonas, e Trindade e Gorayeb^12,13 no litoral da Reserva Itatupã-Baquiá, no Estado do Pará, Brasil.

Este estudo tem por objetivo realizar um levantamento das espécies de Culicoides em um sítio de pesquisa localizado na Floresta Nacional de Caxiuanã, um ecossistema de água doce, em colaboração com o Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio), visando ao aumento do conhecimento sobre a biodiversidade da Amazônia brasileira.

MATERIAIS E MÉTODOS

A Floresta Nacional de Caxiuanã é uma típica floresta tropical densa localizada no norte do Estado do Pará, Brasil. É caracterizada por vegetação de terra firme (80%), uma pequena várzea e várias áreas de igapó (20%). Seu clima é tropical úmido, apresentando um curto período de seca. As análises meteorológicas do local demonstram duas estações definidas: úmida ou chuvosa, de janeiro a março, e seca, de setembro a novembro. Sua temperatura média é de aproximadamente 26° C, variando entre 22° C e 32° C¹⁴. Este estudo foi desenvolvido na Estação Científica Ferreira Penna, que cobre uma área de 33.000 ha dentro da Floresta Nacional de Caxiuanã (Figura 1) e é administrada pelo Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG). A área pesquisada pelo PPBio na Floresta Nacional de Caxiuanã tinha 25 km² e foi dividida em 30 pontos de coleta. A coleta foi realizada utilizando dez armadilhas luminosas do tipo CDC, duas para cada um dos cinco pontos terrestres (1, 4, 7, 8 e 9), de 9 de fevereiro a 13 de fevereiro de 2007, entre 18 h e 6 h no solo e em nível subdossel (cerca de 20 m de altura).

Os espécimes coletados pela Fundação Oswaldo Cruz e pela equipe do MPEG foram preservadas secas utilizando-se naftalina e enviadas para a Coleção de Ceratopogonidae do Laboratório de Diptera do Instituto Oswaldo Cruz para identificação. Os espécimes individuais foram montados em lâminas de acordo com o método fenol-bálsamo de Wirth e Marston¹⁵. Para a identificação, foram utilizados os trabalhos de Wirth e Blanton⁶ sobre Culicoides na Bacia Amazônica, Spinelli¹⁶ para o grupo guttatus, Felippe-Bauer⁸ para o grupo hylas do subgénero Hoffmania, e o atlas de fotografias de asas de espécies neotropicais de Wirth et al¹⁷. Exemplares "voucher" foram depositados na coleção do MPEG.

A frequência das espécies de Culicoides foi calculada com base na quantidade de cada espécie em relação à totalidade das espécies coletadas no solo e em nível subdossel. A diversidade em cada nível e em cada ponto de coleta foi analisada de acordo com o índice de diversidade de Simpson.

RESULTADOS

Durante o período de coleta, foram capturados 542 espécimes de Culicoides nos níveis do solo e subdossel, sendo 99,6% de fêmeas e 0,4% de machos. Seis espécies foram coletadas: C. foxi Ortiz, C. fusipalpis Wirth & Blanton, C. glabrior Macfie, C. guerrai Wirth & Blanton, C. hylas Macfie, e C. vernoni Wirth & Blanton. As espécies mais abundantes foram C. fusipalpis (94,8%), C. hylas (2,6%) e C. foxi (2%). As outras espécies representaram 0,6% da amostra.

A distribuição das espécies por estrato e por localidade é apresentada na tabela 1. A frequência da espécie mais abundante, C. fusipalpis, foi semelhante em ambos os níveis (95,3% no solo; 94,4% em nível subdossel). A diversidade de espécies foi baixa em ambos os estratos (λ = 0,91 no solo; λ = 0,89 em subdossel) e em todos os pontos de coleta (λ = 0,85 no ponto I; λ = 0,96 no ponto IV; λ = 0,94 no ponto VII; λ = 0,80 no ponto VIII; λ = 0,78 no ponto IX). Em relação às espécies C. fusipalpis e C. hylas, foram coletadas apenas fêmeas tanto no solo quanto em nível subdossel; em relação a C. foxi, foram encontradas fêmeas em ambos os estratos e apenas um macho foi encontrado em nível subdossel (Tabela 1).

DISCUSSÃO

Aitken (nec. Wirth e Blanton⁶) encontrou as mesmas seis espécies coletadas na Floresta Nacional de Caxiuanã por este estudo ao trabalhar em áreas de várzea na floresta localizada na Área de Pesquisas Ecológicas do Guamá (APEG), Estado do Pará, Brasil. Ambas as localidades são ecossistemas de água doce, o que pode explicar os resultados semelhantes.

Corroborando os dados apresentados neste estudo, Veras e Castellon¹⁸ observaram C. fusipalpis, C. hylas e C. foxi no nível do solo e em diferentes alturas (1, 5, 10 e 15 m) e obtiveram poucos espécimes do sexo masculino na Reserva Florestal Ducke, em Manaus, Estado do Amazonas, Brasil. No entanto, Aitken (nec. Wirth e Blanton⁶) coletaram um maior número de C. fusipalpis no solo do que em nível subdossel na APEG e Castellon et al¹⁹ encontraram espécimes machos correspondentes a 31% dos C. hylas coletados em todos os níveis (1, 5 e 10 m) em áreas de barragens no Estado do Amazonas.

Há registros de C. fusipalpis alimentando-se em mamíferos, como Didelphis sp. (gambá) e Mesocricetus sp. (hamster), e pássaros, como Gallus sp. (galinha), bem como em humanos^{6,18,19,20,21}, o que indica um hábito alimentar eclético desta espécie.

Em estudos anteriores, foi observado que C. fusipalpis é abundante em ecossistemas de várzea na Região Amazônica, como em áreas de preservação ambiental e áreas sujeitas à interferência humana, como em áreas afetadas por usinas hidrelétricas^6,19. Essas áreas são enriquecidas pela mistura de águas estuarinas com sedimentos, o que favorece o desenvolvimento da fauna de Culicoides nessas regiões⁶.

CONCLUSÃO

As espécies coletadas neste estudo são comuns em diferentes ecossistemas da Região Amazônica, incluindo os  ambientes  que  sofreram   impacto  causado  por atividades humanas, onde C. fusipalpis tem sido observado em grandes quantidades. Esta espécie pode ser encontrada desde o nível do solo até uma altura de 15 m e exibe hábitos hematófagos ecléticos, picando humanos, outros mamíferos e pássaros. Apesar de seu comportamento antropofílico, esta espécie não é implicada como vetor de doenças tropicais.

Sugere-se que a observação de um maior número de fêmeas tenha ocorrido devido à realização da coleta em uma área terrestre e seca. Caso a captura tivesse ocorrido próximo a áreas de reprodução, onde há fontes de água, uma quantidade maior de machos teria sido encontrada.

São necessários novos estudos sobre os aspectos bioecológicos dos Culicoides, como a sua distribuição espacial e seus locais de reprodução, em áreas preservadas como a Floresta Nacional de Caxiuanã, para se compreender os ciclos naturais das espécies desse gênero em ecossistemas florestais e de água-doce. Esses estudos fornecerão dados úteis para futuras estratégias de manejamento visando o controle de maruins.

AGRADECIMENTOS

Aos alunos Claudeth S. Pinto e Waldemar C. Neto do Programa PPBio pelo seu apoio na coleta dos espécimes de Culicoides no sítio de pesquisa em Caxiuanã; a Tiago do Nascimento da Silva, pelo desenho do mapa da área estudada; aos Drs. Orlando Tobias Silveira e Marlúcia Martins, do Museu Paraense Emílio Goeldi, pela cessão do material para a identificação dos espécimes.

APOIO FINANCEIRO

Gostaríamos de agradecer ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Brasil, pelo apoio financeiro (Projeto 479240/2009-4) dado ao pesquisador M. L. F. B. e ao Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica (PIBIC) pela bolsa de pesquisa concedida ao autor M. C. A. S.

REFERÊNCIAS

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Correspondence / Correspondência / Correspondencia:
Maria Luiza Felippe Bauer
Laboratório de Diptera,
Instituto Oswaldo Cruz
Av. Brasil, 4365. Bairro: Manguinhos
CEP: 21040-360
Rio de Janeiro-Rio de Janeiro-Brasil
E-mail: mlfbauer@ioc.fiocruz.br

Received / Recebido em / Recibido en: 12/1 7/2010
Accepted / Aceito em / Aceito en: 4/14/2011