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Revista Pan-Amazônica de Saúde
versión impresa ISSN 2176-6215versión On-line ISSN 2176-6223
Rev Pan-Amaz Saude v.2 n.1 Ananindeua mar. 2011
http://dx.doi.org/10.5123/S2176-62232011000100003
ARTÍCULO ORIGINAL
Estudio descriptivo sobre la leishmaniasis tegumentaria americana en el área urbana del Municipio de Governador Valadares, Estado de Minas Gerais, Brasil
Thiago Mourão de MirandaI; Luiz Cosme Cotta MalaquiasII; Patrícia Maria Fonseca EscaldaI; Katiuscia Cardoso RamalhoIII; Wendel Coura-VitalIV; Alexandre Rotondo da SilvaIV; Rodrigo Corrêa-OliveiraV; Alexandre Barbosa ReisVI
ILaboratório de Imunologia, Universidade Vale do Rio Doce, Governador Valadares, Minas Gerais, Brasil
IIDepartamento de Ciências Biomédicas, Universidade Federal de Alfenas, Alfenas, Minas Gerais, Brasil
IIIDepartamento de Atenção à Saúde, Secretaria Municipal de Saúde, Governador Valadares, Minas Gerais, Brasil
IVLaboratório de Imunopatologia, Núcleo de Pesquisas em Ciências Biológicas, Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto, Minas Gerais, Brasil
VLaboratório de Imunologia Celular e Molecular, Instituto René Rachou, Fundação Oswaldo Cruz, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil
VIDepartamento de Análises Clínicas, Escola de Farmácia, Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto, Minas Gerais, Brasil
Endereço para correspondência
Correspondence
Dirección para correspondencia
Título original: Descriptive study of American tegumentary leishmaniasis in the urban area of the Municipality of Governador Valadares, Minas Gerais State, Brazil. Traducido por: Lota Moncada
RESUMEN
Para entender los estándares de emergencia y reemergencia de la leishmaniasis tegumentaria americana (LTA), se evaluaron los perfiles clínico y epidemiológico y la distribución espacial de la enfermedad entre 2001 y 2006, en una área endémica situada en el valle del Rio Doce, al noreste del Estado de Minas Gerais, Brasil. El número de casos notificados aumentó de seis, el primer año, para 111 el último año del período estudiado. Los casos de la enfermedad predominaron en el área urbana (75,9%) y atacaron igualmente a hombres y mujeres en todas las franjas etarias. La transmisión de LTA ocurrió dentro de las casas y en áreas vecinas, con el mayor número de casos registrados originarios de áreas pobres, sobre todo de las localizadas a los márgenes del Rio Doce, sin una infraestructura sanitaria adecuada. El diagnóstico se basó en criterios clínicos y en la prueba de Montenegro. La mayoría de los pacientes presentó la forma cutánea de la LTA. El tratamiento de primera línea involucró la utilización de drogas antimoniales pentavalentes (99,1%), que fueron responsables por la cura de > 75% de los pacientes. La incidencia de la LTA varió entre 11,38 y 15,99 casos por 100.000 habitantes, valor alto en comparación con el promedio nacional. Medidas urgentes, incluyendo la mejoría de técnicas de diagnóstico en las unidades de salud locales, la concienciación de niños en edad escolar y la motivación de la población en general, se hacen necesarias para reducir la transmisión de la enfermedad y controlarla.
Palabras clave: Leishmaniasis; Estudios Transversales; Notificación de Enfermedades; Salud Urbana; Leishmaniasis tegumentari americana.
INTRODUCCIÓN
La leishmaniasis es causada por varios protozoarios que pertenecen al género Leishmania (Kinetoplastida: Trypanosomatidae), que abarca muchas especies unicelulares digenéticas (heteroxenos)1. En América Latina, el parásito es transmitido por la picada de hembras de insectos hematófagos pertenecientes a la familia Phlebotominae2.
Se estima que los casos de esta enfermedad alcancen un total de 1,6 millones cada año. De estos, 500 mil son de leishmaniasis visceral y 1,1 millón de la forma cutánea o mucocutánea3. La prevalencia total indica que 12 millones de personas en 88 países padezcan de leishmaniasis y 350 millones de personas vivan en áreas de riesgo4.
La leishmaniasis tegumentaria americana (LTA) está ampliamente distribuida en el continente americano, desde el sur de los Estados Unidos al norte de Argentina5,6. En Brasil, la enfermedad representa un grave problema de salud pública, ya que ha sido diagnosticada en la mayoría de los estados7,8.
Las manifestaciones clínicas de la enfermedad dependen de diversos factores, incluyendo el estatus nutricional y la respuesta inmune del individuo a la infección, bien como a diversidad de especies de vectores y parásitos involucradas9. La LTA puede emerger de tres diferentes formas: (i) leishmaniasis cutánea, caracterizada por lesiones simples o múltiples, generalmente ulceradas, próximas al local de la picada; (ii) leishmaniasis mucosa, caracterizada por la destrucción de las mucosas nasal y oral y consecuente desfiguración del paciente, que puede ocurrir separadamente o concomitantemente con la (i); y (iii) leishmaniasis cutánea difusa, caracterizada por múltiples lesiones nodulares no ulceradas, que pueden estar localizadas lejos de la región de la picada10. La LTA es considerada una enfermedad ocupacional, ya que la exposición está típicamente relacionada a las actividades laborales y la consecuente angustia psicológica inducida por la enfermedad que se refleja en el desempeño social y económico de los individuos11,6.
Estudios epidemiológicos revelaron que la LTA es una zoonosis que afecta inicialmente a animales y posteriormente a humanos. En humanos, el período promedio de incubación es de 2 meses, aunque en algunos casos puede durar menos (cerca de 2 semanas) o, menos frecuentemente, más de 2 meses (hasta 2 años)6. Un diagnóstico definitivo de LTA depende de la evaluación clínica y epidemiológica del paciente, bien como de los resultados de pruebas parasitarias, inmunológicas y moleculares11. El tratamiento de primera líneas consiste en la administración de drogas antimoniales pentavalentes, mientras que la terapia secundaria incluye el tratamiento con anfotericina B e pentamidina, ambos relativamente tóxicos y caros12,13,14. Debido a la complejidad de la enfermedad, la planificación de estrategias profilácticas apropiadas debe llevar en consideración todos los componentes del ciclo de la Leishmania, incluso los insectos vectores, sus reservorios domésticos y salvajes y los humanos susceptibles e infectados10.
Los perfiles clínico y epidemiológico de la LTA son complejos por causa de los varios factores ambientales, sociales, humanos y biológicos involucrados. Registros históricos muestran claramente que el perfil epidemiológico de la enfermedad en Brasil es cíclico15,16,17,18. Durante la década de 1950, el número de casos de LTA se redujo, pero más recientemente la incidencia de nuevos casos confirmados aumentó para 30 mil por año19,17. De acuerdo con la Secretaría de Vigilancia en Salud6, la Región Norte posee el mayor coeficiente de detección de la enfermedad (100 casos por 100 mil habitantes), seguida de las Regiones Centro-Oeste y Nordeste; la Región Sudeste es responsable por apenas 10% de todos los casos registrados.
En el Estado de Minas Gerais, el más grande de la Región Sudeste de Brasil, se reportó un promedio anual de 10,5 nuevos casos de LTA por 100 mil habitantes durante el período de 1990 a 2006. El número de individuos infectados aumentó durante este período y la enfermedad se propagó a diversos municipios. En la Región Metropolitana de Belo Horizonte, capital del Estado, casos autóctonos de LTA han sido registrados por instituciones de salud desde 198719, con ciclos de infección que varían de acuerdo a factores climáticos y sociales, tales como la deforestación, la sequía, y la ocupación desordenada de las tierras. En términos generales, la incidencia de la LTA ha sido positivamente correlacionada a las estaciones, pues el aumento en la temperatura o de la humedad favorece la multiplicación de flebótomos20. Por esta razón, cada región geográfica presenta características específicas que determinan el estándar y la complejidad de la transmisión de LTA.
La LTA fue inicialmente diagnosticada en la década de 1960, en el Vale do Rio Doce, una de las más importantes áreas de minería de Minas Gerais. Mayrink y colaboradores16 observaron que las características de la LTA en el Vale do Rio Doce eran diferentes de las de otras áreas endémicas en Brasil, pues los individuos infectados tenían poco o ningún contacto con ambientes de floresta. Aunque haya algunas evidencias de la ocurrencia de la enfermedad en Governador Valadares desde la década de 1940s21,22, no fue posible determinar el número de casos registrados antes de 2001 por medio de análisis de los registros mantenidos por entes administrativos de la esfera municipal, estadual o federal, o de otras publicaciones. Se espera que los resultados de estos estudios contribuyan a comprensión de los factores asociados a la emergencia y reemergencia de la enfermedad.
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
Los 260.396 habitantes de Governador Valadares (latitud: 18o51'01" S; longitud: 41o56'18" W; altitud: 170 m) están distribuidos por 100 distritos urbanos y 10 distritos rurales. El clima tropical semihúmedo se caracteriza por una temperatura promedio de 24,5o C, con apenas leves variaciones a lo largo del año. La precipitación máxima ocurre en el verano y en otoño (diciembre a mayo), mientras que el invierno es típicamente seco. La humedad relativa es, en media, de 76% en invierno y de 84% en verano. Governador Valadares es uno de los centros económicos más importantes del Vale do Rio Doce y ejerce influencia sobre la actividad humana en todas las áreas de su entorno. La economía local está basada en actividades de minería, en industria pesada, comercialización de piedras preciosas, agricultura, pecuaria y turismo.
DISEÑO DEL ESTUDIO Y COLECTA DE DATOS
Este estudio descriptivo se basó en datos suministrados por el Sistema de Información de Agravamientos Notificables (SINAN) del Ministerio de Salud referentes al período de 2001 a 2006. Fueron descritos los perfiles de individuos infectados con LTA; los protocolos registraron el estatus demográfico (edad, género, escolaridad y local de origen), la epidemiología clínica (número de casos registrados por año, formas clínicas, presencia de lesiones e histórico de la enfermedad), diagnóstico (pruebas clínicas y de laboratorio) y terapia (droga inicial administrada, evolución de la enfermedad). Los valores promedio de las variables asociadas a la población-base se determinaron a través del promedio aritmético de las variables respectivas en los años de 2003 y 2004, calculadas con base en las estimativas de crecimiento del Instituto Brasileño de Geografía y Estadística (IBGE) disponibles en la base DATASUS23. El promedio anual de los casos de LTA registrados fue determinada sumando el número de casos para cada variable y dividiendo por el número de años del estudio (esto es, 6 años). La prevalencia media anual fue expresada como el número de casos de LTA registrados por 100 mil habitantes.
ANÁLISIS DE LA DISTRIBUCIÓN ESPECIAL DE LA LTA
Se preparó un mapa de la zona urbana de Governador Valadares presentando los límites de los sectores censitarios, de acuerdo a las informaciones suministradas por el IBGE. Cada caso de LTA registrado fue identificado en su respectivo sector censitario, y cada sector recibió un grado diferente de gris, de acuerdo al número total de casos. La población fue dividida en grupos de acuerdo a la semejanza de variables socioeconómicas y sanitarias establecida por el análisis de agrupamientos de datos extraídos de la base de datos del Censo Demográfico de 2000. Los sectores censitarios fueron entonces clasificados en tres grupos de acuerdo a sus características comunes y la prevalencia de cada grupo fue establecida según los datos poblacionales del IBGE. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa SPSS Data Editor para Windows (versión 13.0).
RESULTADOS
De acuerdo al SINAN, fueron registrados 241 casos de LTA en Governador Valadares en el período de 2001 a 2006; de estos, solamente en 2006 se registraron 46,10%. Las tasas de frecuencia de casos de LTA distribuidos de acuerdo a parámetros clínico-epidemiológicos, diagnósticos y terapéuticos se muestran en la tabla 1; según sus parámetros sociodemográficos, en la tabla 2. La mayoría de los individuos infectados vivía en la zona urbana (75,93%) y era del sexo masculino (52,70%). La prevalencia promedio de infección fue de 17,49 por 100 mil hombres y 14,39 por 100 mil mujeres. La mayoría (aproximadamente 68%) de la población infectada tenía escolaridad de hasta 11 años, apenas.
La figura 1 muestra las frecuencias de los casos de LTA distribuidos de acuerdo con la franja etaria. El mayor número de infecciones ocurrió en individuos con edad entre 30 y 39 años (n = 52; 21.58%); en verdad, la mayoría (aproximadamente 55%) de los individuos afectados (n = 132) era de adolescentes y adultos jóvenes, con edad entre 10 y 39 años. En contraste, el número de casos de LTA entre niños (≤ 4 años) y ancianos (≥ 80 años) fue muy pequeño. Los dos individuos enfermos más jóvenes tenían < 1 año de edad, y el mayor tenía 86. Sin embargo, la prevalencia de LTA en las franjas etarias de 0 a 4 y > 80 años fue bien diferente (3,58 e 32,05 por 100 mil habitantes, respectivamente) por causa del reducido número de individuos ancianos en la población investigada.
El diagnóstico de la enfermedad se basó en evidencias clínicas complementadas por pruebas de laboratorio. La prueba de Montenegro se realizó en 191 individuos (79,25% de la población afectada), siendo que 177 fueron positivos (92,67%). Se realizaron exámenes histopatológicos de muestras de epitelio usando hematoxilina eosina en 76 individuos (31.53% de la población afectada), 30 (39,47%) de los cuales era positivo para la presencia del parásito, 41 (53,95%) presentaron un reacción compatible con LTA y 5 (6,58%) presentaron una reacción no compatible. Pruebas parasitarias directas fueron realizadas en apenas 10 individuos (4,15%), de los cuales 6 (60%) eran positivas para la presencia del parásito y 4 (40%) fueron negativas. Veinticinco individuos (10,37%) fueron diagnosticados con LTA exclusivamente con base en evidencias clínicas, pues 17 (7,05%) pacientes no fueron sometidos a pruebas de laboratorio y 8 (3,32%), aunque sí hayan sido sometidos a las pruebas, dieron resultado negativo para la presencia del parásito o presentaron una reacción no compatible.
La forma cutánea de la LTA fue por lejos, la más común (> 90%). La terapia de primera línea se basó principalmente en drogas antimoniales pentavalentes (aproximadamente 99%) y la mayoría de los casos de LTA fue diagnosticado precozmente.
La figura 2 muestra los sectores censitarios (n = 253) del área urbana de Governador Valadares en tonos de gris de acuerdo al número de casos, permitiendo la identificación de áreas en donde se concentraron las ocurrencias de LTA. El análisis de agrupamientos de los resultados permitió la clasificación de estos sectores censitarios en tres grupos, como mostrado en la figura 3. La mayor prevalencia de la LTA se verificó en el III (15,99 por 100 mil habitantes), seguido del grupo II (15,10 por 100 mil habitantes), mientras que el grupo I presentó la menor prevalencia (11,38 por 100 mil habitantes). Las frecuencias absoluta y relativa de LTA en estos locales se presentan en la tabla 3.
DISCUSIÓN
La creciente prevalencia de LTA en Brasil ha causado una especial preocupación a las autoridades en salud pública locales debido a las altas tasas de morbilidad de las poblaciones residentes en áreas endémicas y por causa del proceso de urbanización del enfermedad en los últimos años, con brotes ocurriendo en varias capitales24. Además, mientras que la incidencia de LTA ha crecido substancialmente, la reconocida subnotificación de casos todavía oscurece la real dimensión del problema25. De acuerdo con fuentes oficiales, el número total de casos notificados de LTA en territorio brasileño aumentó de 3.000, en 1980, para 22.264, en 2006, con picos de transmisión a cada 5 años6. Durante el período de 2001 a 2006, el número de casos de la enfermedad registrados en Governador Valadares aumentó 18,5 veces (de 6 para 111), mientras que el número de casos en Minas Gerais presentó un pequeño aumento (de 1.116 para 1.851); en el país, ese número disminuyó de 26.636 para 22.264 durante el mismo período.
Con base en las evidencias recolectadas en el período de 2001 a 2006, la prevalencia de LTA en el área estudiada parece no estar asociada al factor género porque el número de hombres y mujeres acometidos por la enfermedad fue comparable. Este hallazgo corrobora los resultados de estudios anteriores conducidos en el Vale do Rio Doce16 y en otras áreas endémicas26,27,28. Individuos de todas las franjas etarias fueron expuestos al vector de la LTA independientemente del local en el cual desarrollaban sus actividades de trabajo o de recreación, lo que demuestra que el vector de la enfermedad representa un problema común y ampliamente diseminado29. Además, los perfiles de distribución de la enfermedad en relación al género y a la edad sugieren un lugar común de exposición que fue probablemente el domicilio o su entorno.
Aunque el promedio de prevalencia en áreas rurales sea más alto en Governador Valadares, la ocurrencia de LTA fue predominantemente urbana, probablemente debido a la domesticación de los componentes de su ciclo de transmisión, como ya se ha observado en Belo Horizonte y Manaus20,19,29. Cambios en los hábitos y estilo de vida de una población pueden resultar en modificaciones en el medio ambiente, especialmente en lo que dice respecto a la temperatura y la humedad, y ese hecho puede llevar a variaciones en los estándares de transmisión de LTA y otras enfermedades. En el caso del parásito responsable por la Leishmania, la domesticación está causada principalmente por la diseminación de los vectores insectos y mamíferos huéspedes para áreas habitadas por humanos30,8.
Los diagnósticos de casos de LTA registrados durante el período comprendido entre 2001 y 2006 en el área estudiada estuvieron basados, principalmente, en criterios clínicos y en las pruebas de Montenegro. Las pruebas histopatológicas y parasitarias se realizaron en apenas un tercio de los pacientes, lo que indica una falta de infraestructura de laboratorio en las unidades de salud municipales de Governador Valadares. Como observado por Luz y colaboradores19, instalaciones mal equipadas son una realidad común en áreas endémicas en Leishmania, aun en capitales de estados. Como ocurre en muchas otras enfermedades, el diagnóstico precoz y la utilización de técnicas más refinadas son importantes en el control de la LTA.
En este estudio, la forma cutánea de LTA fue predominante sobre las otras formas de leishmaniasis, como registrado en otras áreas endémicas7,31,28,16,24 aunque 6,6% de los individuos afectados hayan presentado la forma mucosa. La incidencia de esta forma más severa de la enfermedad durante el período estudiado fue más alta que el promedio nacional (3 a 5%)6 y puede ser asociada a diversos factores, tales como diagnóstico tardío, virulencia del parásito, estatus nutricional y/o condiciones de comorbilidad que hayan alterado la respuesta inmunológica de los pacientes32,33.
Aunque la mayoría de los casos registrados se refiera a nuevos pacientes, hubo aproximadamente 2,1% de recidivas, lo que puede ser consecuencia de una serie de factores relacionados a los huéspedes y parásitos o a la medicación utilizada. En Governador Valadares, así como en otras partes del mundo34,24,35, el tratamiento de primera línea contra la LTA consistió en la utilización de antimoniales, y 95% de los pacientes recibieron esta clase de medicación. No obstante, la eficacia del tratamiento depende de varios factores, incluyendo la cepa de Leishmania, el uso inadecuado de la medicación (como consecuencia la resistencia al parásito), el número de lesiones cutáneas y la expansión de la enfermedad a las mucosas36.
Luego de la clasificación de los sectores censitarios del área urbana de Governador Valadares en tres grupos, de acuerdo a sus características comunes, fue posible verificar que la LTA fue menos prevalente en el grupo socioeconómico I, de clase social más elevada (Tabla 3), que goza de los beneficios de buenas condiciones sanitarias. Las tasas de prevalencia de los grupos II y III fueron semejantes, aunque mayores que las del grupo I por causa de las peores condiciones socioeconómicas y sanitarias, que favorecen la transmisión de la LTA. Sin embargo, de acuerdo con la Secretaría de Vigilancia en Salud, un coeficiente promedio de detección de LTA entre ≥ 10 y < 71 por 100 mil habitantes se considera alto36. Según este contexto, los tres grupos de Governador Valadares presentaron un alto coeficiente de detección y, por lo tanto, demandan la aplicación de medidas urgentes (i.e., mejoría de la infraestructura para la realización de diagnósticos y tratamiento apropiado de pacientes infectados) para la eliminación o disminución de la transmisión de LTA en la región.
A través del análisis de la distribución espacial de la leishmaniasis en Rio de Janeiro, Kawa y Sabroza28 estipularon que las tasas medias de incidencia de la enfermedad eran más grandes en zonas de intenso crecimiento poblacional. La dinámica endémico-epidémica de la LTA está asociada a la ocupación humana y a la transformación del paisaje nativo porque la adaptación de flebótomos a los domicilios y a las áreas en su entorno se ve favorecida por la presencia de humanos y perros, ambos representando fuentes accesibles de repasto3. Además, la presencia de vegetación en áreas próximas a las residencias favorece el surgimiento de roedores y animales salvajes, que no son apenas potenciales fuentes de repasto, sino también reservorios para Leishmania spp30.
Como demostrado en la figura 2, los mayores números de casos de LTA se concentraron en áreas en los márgenes del Rio Doce, que atraviesa el Municipio de Governador Valadares, lo que sugiere su participación en el ciclo de transmisión de la Leishmania. Estas áreas demandan claramente la atención urgente y especial de las autoridades de salud y la movilización de líderes comunitarios para enfrentar el problema. Muchos estudios ya han demostrado la correlación positiva entre la ocurrencia de LTA y individuos que residen o trabajan próximo a ríos37,38. Los acuíferos (ríos y lagos), por lo tanto, se constituyen factores de riesgo para la transmisión de LTA porque la migración de animales infectados para áreas habitadas se ve facilitada. Por otro lado, la presencia de gatos en áreas habitadas por humanos se considera un factor de protección contra a LTA, pues estos animales domésticos son predadores naturales de roedores, que son potenciales reservorios de Leishmania5.
El aspecto más importante a respecto de l situación preocupante relativa a la diseminación de LTA en Governador Valadares se debe al hecho de que el nivel educacional de la mayoría de los individuos es básico. Sin embargo, tan solo el conocimiento acerca de la epidemiología de la LTA puede no ser suficiente para motivar a la población a adoptar prácticas preventivas, como observado por Moreira y colaboradores39 no Estado do Maranhão. Como sugerido anteriormente, la implementación de un esfuerzo conjunto de las autoridades de salud y de los miembros jóvenes adultos de la comunidad es esencial40,41.
CONCLUSIÓN
En resumen, fue realizado el primer estudio descriptivo retrospectivo sobre la LTA en Governador Valadares, en el cual los casos registrados durante el período de 2001 a 2006 fueron analizados y distribuidos espacialmente de acuerdo a las zonas urbanas. La dificultad en obtener datos a respecto de la incidencia de la enfermedad los años anteriores al estudio demuestra que no había vigilancia epidemiológica previa en el municipio. Además, los resultados mostraron que es necesario mejorar las técnicas de diagnóstico y mantener un rígido control de la transmisión de la LTA. Finalmente, este estudio sobrepuso datos demográficos y socioeconómicos relacionados a pequeños sectores censitarios, como realizado por el IBGE, a mapas del municipio suministrados por la Intendencia Municipal, consiguiendo que las áreas de riesgo fueran prontamente identificadas. Este tipo de evaluación diagramática puede ser útil en la planificación de estrategias (programas sociales y educacionales, bien como políticas de salud e inversiones) necesarias para la erradicación de la LTA, una enfermedad debilitante y que puede llegar a desfigurar.
AGRADECIMIENTOS
Los autores quieren agradecer a la Intendencia Municipal de Governador Valadares, Estado de Minas Gerais, Brasil, por el suministro de datos y por su amable apoyo durante el desarrollo de este proyecto.
APOYO FINANCIERO
Esta investigación fue financiada por la Fundación de Amparo a la Investigación del Estado de Minas Gerais (FAPEMIG: beca PRONEX 2007). ABR y RCO agradecen las becas ofrecidas por el Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico (CNPq).
APROBACIÓN DE COMITÉ DE ÉTICA
Los detalles de este proyecto fueron sometidos y aprobados por el Comité de Ética en Investigación de la Universidad do Vale do Rio Doce (N. CEP/UNIVALE 08/2007).
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Correspondence / Correspondência / Correspondencia:
Alexandre Barbosa Reis
Laboratório de Imunopatologia,
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas,
Universidade Federal de Ouro Preto.
Morro do Cruzeiro CEP: 35400-000
Ouro Preto-Minas Gerais-Brasil
Tel.: 55 (21) 31 3559-1694 | Fax: 55 (21) 31 3559-1680
E-mail: alexreis@nupeb.ufop.br
Received / Recebido em / Recibido en: 21/7/2010
Accepted / Aceito em / Aceito en: 16/2/2011