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Capillaria hepatica (Bancroft, 1893) (Nematoda) entre populações indígenas e mamíferos silvestres no noroeste do Estado do Mato Grosso, Brasil, 2000

 

Capillaria hepatica (Bancroft, 1893) (Nematoda) among indigenous populations and wild mammals in the northwest of Mato Grosso State, Brazil, 2000

 

Capillaria hepatica (Bancroft, 1893) (Nematodo) entre poblaciones indígenas y mamíferos silvestres en el noroeste del Estado de Mato Grosso, Brasil, 2000

 

 

Manoel do Carmo Pereira Soares^I; Heloisa Marceliano Nunes^I; Fernando Antonio Alves da Silveira^I; Max Moreira Alves^I; Alex Junior Souza de Souza^II

^ISeção de Hepatologia, Instituto Evandro Chagas (IEC/SVS/MS), Belém, Pará, Brasil
^IISeção de Hepatologia, Instituto Evandro Chagas (IEC/SVS/MS), Belém, Pará, Brasil. Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Faculdades Integradas do Tapajós, Santarém, Pará, Brasil

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RESUMO

Capillaria hepatica é um nematoide hepatotrópico capaz de infectar roedores e outros mamíferos. Em virtude da identificação de ovos deste helminto em amostras de fezes de indígenas do noroeste do Mato Grosso, no ano 2000, foi realizado inquérito coproparasitológico nas fezes de 477 (76,6%) dos 622 indígenas de seis aldeias (Mamaindé, Kithãulu, Camararé, Negatoré, Nambiquara e Wassussu) situadas nos vales dos rios Guaporé e Nambiquara, noroeste do Estado do Mato Grosso. Amostras de fígado de animais silvestres utilizados como fonte alimentar por estes indígenas também foram coletadas para avaliação histopatológica e parasitológica. Os resultados indicaram a presença de ovos de C. hepatica nas fezes de 8,6% (41/477) dos indígenas e de protozoários e outros helmintos enteroparasitas entre as amostras testadas. Ovos de C. hepatica também foram identificados no fígado de Tayassu pecari (queixada) e Ateies paniscus (macaco-aranha). A eliminação fecal de ovos de C. hepatica entre os indígenas representou infecções espúrias e foi associada ao consumo de vísceras de animais silvestres, considerados como reservatórios do helminto na área. Estudos clínico-epidemiológicos complementares devem ser desenvolvidos na região em virtude do potencial zoonótico do parasita em causar infecções genuínas de capilaríase hepática.

Palavras-chave: Capillaria hepatica; Nematoda; helmintos; protozoários; população indígena.

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ABSTRACT

Capillaria hepatica is a hepatotropic nematode that infects rodents and other mammals. In 2000, eggs of this helminth were identified in stool samples from the indigenous population in Northwestern Mato Grosso, Brazil. A parasitological survey was conducted in stool samples from 477 (76.6%) out of 622 Indians from six villages (Mamaindé, Kithaulu, Camararé, Negatoré, Nambiquara and Wassussu) located in the valleys of the Guaporé and Nambiquara rivers. Liver samples from wild animals were used by these Indians as a food source and were collected for histopathological and parasitological assessment. The results revealed the presence of C. hepatica eggs in the stool samples from 8.6% (41/477) of the individuals and revealed enteric parasitic protozoa and other helminths. Eggs of C. hepatica were also found in the livers of Tayassu pecari (white-lipped peccary) and Ateles paniscus (black spider monkey). The fecal elimination of C. hepatica eggs that was found among the Indians represented a spurious infection and was associated with the consumption of the viscera of wild animals that are considered to be reservoirs of C. hepatica in the investigated area. Additional clinical and epidemiological studies must be performed in this area because of the zoonotic potential of C. hepatica to cause hepatic capillariasis.

Keyword: Capillaria hepatica; Nematoda; Helminths; protozoan; Indigenous Population.

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RESUMEN

Capillaria hepatica es un nematodo hepatotrópico capaz de infectar roedores y otros mamíferos. En virtud de la identificación de huevos de este helminto en muestras de heces de indígenas del noroeste de Mato Grosso, el año 2000, se realizó una investigación coproparasitaria en las heces de 477 (76,6%) de los 622 indígenas de seis aldeas (Mamaindé, Kithaulu, Camararé, Negatoré, Nambiquara y Wassussu) situadas en los valles de los ríos Guaporé y Nambiquara, noroeste del Estado de Mato Grosso. También se colectaron muestras, para evaluación histopatológica y parasitaria, de hígados de animales silvestres utilizados como fuente alimentar por estos indígenas. Los resultados indicaron la presencia de huevos de C. hepatica en las heces de 8,6% (41/477) de los indígenas y de protozoarios y otros helmintos enteroparásitos entre las muestras analizadas. Huevos de C. hepatica también fueron identificados en el hígado de Tayassu pecari (pecarí barbiblanco) y Ateles paniscus (mono araña). La eliminación fecal de huevos de C. hepatica entre los indígenas representó infecciones espurias y fue asociada al consumo de vísceras de animales silvestres, considerados como reservorios del helminto en el área. Estudios clínico-epidemiológicos complementarios deben ser desarrollados en la región, en virtud del potencial zoonótico del parásito en causar infecciones genuinas de capilariasis hepática.

Palabras clave: Capillaria hepatica; Nematodo; helmintos; protozoarios; población indígena.

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INTRODUÇÃO

Capillaria hepatica (syn. Calodium hepaticum; Hepaticola hepatica) é um helminto hepatotrópico da família Trichinellidae que comumente infecta roedores, lagomorfos e outros vertebrados como canídeos, felinos, pecaris e primatas não humanos^1,2,3,4. Este parasita, potencialmente zoonótico, também é associado a casos esporádicos de infecção em humanos^5,6,7,8.

A infecção genuína ocorre a partir da ingestão de material contaminado com ovos embrionados que, ao chegarem ao ceco do hospedeiro, eclodem, liberando larvas que migram para o fígado via circulação portal, onde permanecem até a fase adulta. No parênquima hepático, as fêmeas adultas depositam ovos não embrionados que permanecem encapsulados e não são excretados por via fecal^3,6. Após a deposição dos ovos no fígado, os vermes adultos morrem e são desintegrados pelo sistema imune do hospedeiro, enquanto os ovos imaturos conservam-se no parênquima hepático^4,7.

A liberação dos ovos no meio ambiente pode ocorrer a quando da morte do hospedeiro, em virtude da desintegração da carcaça, ou a partir de infecções espúrias ou pseudoparasitárias, quando o fígado de um animal infectado é ingerido por outro vertebrado, determinando que os ovos não embrionados de C. hepatica transitem de modo inócuo pelo tubo digestivo do indivíduo e sejam eliminados pelas fezes^3,6,9. Neste sentido, a predação e canibalismo também são importantes para manutenção do ciclo da C. hepatica em populações de roedores¹⁰.

Uma vez no ambiente, os ovos não embrionados necessitam de cerca de 28 dias, sob condições adequadas de temperatura e umidade, para se tornarem infectantes (embrionados)^11,12.

A identificação prévia de ovos compatíveis com C. hepatica nas fezes de dois indígenas na aldeia de Camararé, Estado do Mato Grosso, motivou a realização deste estudo, que objetivou elucidar os fatores implicados na ocorrência de ovos deste nematoide nas fezes de indígenas do noroeste mato-grossense.

 

MATERIAIS E MÉTODOS

A presente investigação foi desenvolvida durante o período de 3 a 23 de outubro de 2000 nas aldeias indígenas de Mamaindé, Kithãulu, Camararé, Negatoré, Nambiquara e Wassussu, situadas nos vales do Guaporé e Nambiquara, noroeste do Estado do Mato Grosso, na Amazônia brasileira. Estas aldeias estão sob responsabilidade legal do Distrito Sanitário Especial Indígena Vilhena/Estado de Roraima.

Dos 622 indígenas das seis aldeias estudadas, foram realizados exames coproparasitológico (método qualitativo direto) nas fezes de 477 indivíduos (76,6%). Adicionalmente, foram coletadas amostras de fígado de cinco animais silvestres das espécies Tayassu pecari (Link, 1795) (queixada), Ateles paniscus (Linnaeus, 1758) (macaco-aranha), Lagothrix lagotricha (Humboldt, 1812) (macaco-barrigudo), Chelonoidis sp. (Linnaeus, 1766) (jabuti) e de um peixe de espécie não informada, já caçados por estes indígenas, na tentativa de correlacionar a presença dos ovos de C. hepatica nas fezes dos indígenas com os hábitos alimentares destas populações, que comumente consomem vísceras de animais como alimento, na área indígena de Nambiquara. As amostras de fígado foram acondicionadas em formol a 10% para posterior avaliação histopatológica e parasitológica.

Em relação aos aspectos éticos: este estudo de campo ocorreu após a identificação de ovos de C. hepatica nas fezes de dois indígenas da aldeia de Camararé, motivando o deslocamento de uma equipe da Seção de Hepatologia do Instituto Evandro Chagas (SAHEP/IEC), Belém, Pará, até o noroeste do Estado do Mato Grosso a partir de solicitação oficial do Distrito Sanitário Especial Indígena (DSEI) Vilhena, Rondônia, então a unidade federal sanitária legalmente responsável pelas populações indígenas das áreas em questão. Por este motivo, não foram incluídas autorizações prévias de um comitê de ética de pesquisa com seres humanos para o estudo com os índios.

 

RESULTADOS

O resultado total indicou a presença de ovos de C. hepatica (Figura 1) nas fezes de 8,6% (41/477) dos indígenas das seis aldeias estudadas. A prevalência dentro de cada aldeia foi de 11,2%, 19,6%, 15,5% e 13,9% nas aldeias Mamaindé, Kithãulu, Negatoré e Wassussu, respectivamente. Não foram identificados casos positivos nas aldeias Camararé e Nambiquara.

 

 

Em relação ao número total de casos positivos (41/477), a maior prevalência foi observada na aldeia Mamaindé, que correspondeu a 36,5% (15/41) do total. A amplitude de idade variou de 2 meses a 64 anos (média de 30,2 anos) sendo predominante a faixa etária entre 5-14 anos. Em relação ao sexo, a maior prevalência foi identificada em indivíduos do sexo masculino (58,5%). Os dados sobre a prevalência de ovos de C. hepatica em amostras de fezes em populações indígenas de duas áreas do noroeste do Estado do Mato Grosso encontram-se sumarizados na tabela 1.

 

 

O exame coproparasitológico também identificou outras espécies de protozoários e helmintos enteroparasitas nas 477 amostras de fezes analisadas (Tabela 2). As maiores prevalências de protozoários foram Entamoeba coli (65%) e Hymenolepis nana (35,4%). Já os helmintos mais prevalentes foram Ascaris duodenalis (11,7%) e Ascaris lumbricoides (6,4%).

 

 

Macroscopicamente, não foram identificadas lesões nas vísceras dos animais. Entretanto, o exame histopatológico indicou a presença de ovos de C. hepatica em amostras de fígado das espécies Tayassu pecari (queixada) (Figura 2) e Ateles paniscus (macaco-aranha) (Figura 3). A estrutura do tecido hepático apresentou arquitetura acinar preservada, com tratos portais exibindo discreta expansão fibrosa, bem como representação de ovos de parasitas, os quais foram igualmente encontrados ao longo do parênquima hepático. Tais estruturas parasitárias, compatíveis com ovos de C. hepatica, apresentavam formato ovalar, cápsula estriada e opérculo bipolar não protuso, sendo circundados por discreta reação inflamatória predominantemente composta por infiltrado de linfócitos e eosinófilos. Vermes adultos não foram identificados e os hepatócitos encontravam-se distribuídos em traves regul ares, sem outras particularidades.

 

 

 

 

Os dados de morfometria dos ovos de C. hepatica obtidos durante o exame parasitoscópico de amostras de indígenas e animais silvestres indicaram similaridade entre eles e encontram-se descritos na tabela 3.

 

 

 

DISCUSSÃO

A grande prevalência de enteroparasitoses nos indígenas das aldeias Mamaindé, Kithãulu, Camararé, Negatoré, Nambiquara e Wassussu foi relacionada ao baixo status sanitário dessas populações. O exame dessas condições sanitárias das comunidades revelou que muitas moradias apresentavam grande número de habitantes e a água de consumo era proveniente de fontes naturais ou poços artesianos sem nenhuma espécie de tratamento sanitário. Outro fator associado à alta prevalência de parasitos nas fezes dos indígenas foi o contato direto com animais domésticos e silvestres "domesticados".

O processo de limitação da extensão das terras indígenas em virtude da pressão antrópica contribuiu para que algumas populações alterassem hábitos semi-nômades de outrora. E esta reduzida mobilidade espacial implicou, também, na mudança de alguns hábitos de destino de dejetos e resíduos alimentares nas aldeias, fator que parece estar relacionado à alta prevalência de enteroparasitoses dentro de algumas populações⁹.

Apesar de haver privadas de fossa seca nas aldeias, em virtude dos hábitos culturais destes povos os dejetos ainda eram lançados a céu aberto, no espaço peridomiciliar, determinando a existência de contaminação ambiental por formas infectantes de parasitos.

A contaminação peridomiciliar com restos alimentares e material fecal desempenha papel importante na contaminação do solo e, consequentemente, na disseminação de formas infectantes de enteroparasitas⁹. A prevalência de enteroparasitoses também está associada à contaminação das fontes de água em virtude deste destino inadequado de dejetos¹³ e o consumo de água sem tratamento favorece a transmissão de enteroparasitoses entre os indígenas^13,14,15. Adicionalmente, o clima úmido e solo arenoso de algumas áreas da Região Amazônica também favorecem a manutenção de estágios infectantes de parasitas em determinados ambientes^9,14.

Algumas populações rurais nativas da Região Amazônica conservam o hábito de consumo de animais silvestres na alimentação e a presença de ovos C. hepatica nas fezes das populações indígenas estudadas indicou infecções pseudoparasitárias associadas à ingestão de vísceras de animais silvestres infectados.

Relatos prévios da ocorrência de ovos de C. hepatica nas fezes de indígenas na região também foram relacionados à ingestão de fígado de animais silvestres^9,16,17. De modo similar, um relato de infecção espúria associada ao consumo de fígado de anta (Tapirus terrestris Linnaeus, 1758) foi descrito em uma moradora não indígena de uma comunidade ribeirinha no rio Negro, Amazonas³.

A prevalência de 34,1% de anticorpos anti-C. hepatica entre seis populações ribeirinhas do Estado de Rondônia foi relacionada ao consumo de carne de animais silvestres, relatado por 91,7% dos indivíduos entrevistados, indicando q ue a ingestão de ovos não embrionados pode sensibilizar o sistema imune destas pessoas⁴.

No Brasil, ovos de C. hepatica foram anteriormente descritos em fígados de outras espécies silvestres como o graxaim do campo Lycalopex gymnocercus G. Fischer, 1814), cachorro-do-mato (Cerdocyon thous Linnaeus 1766)² e suçuarana (Puma concolor Linnaeus 1771 )¹⁸.

Dentre as amostras de animais silvestres estudadas na área indígena de Nambiquara, ovos de C. hepatica foram identificados em fígados de Tayassu pecari e Ateles panicus, duas espécies previamente relatadas como hospedeiras naturais de C hepatica ¹.A presença de ovos deste triquinelídeo nas fezes de humanos de áreas rurais do Panamá foi, inclusive, associada ao consumo de vísceras dessas mesmas espécies¹.

As lesões histopatológicas por infecções genuínas em mamíferos são caracterizadas por fibrose hepática de grau variável e inflamação granulomatosa contendo ovos parasitários, necrose e infiltrado eosinofílico^5,8,19. Durante o curso da infecção, podem ser observados múltiplos macrogranulomas contendo ovos circundados por severo infiltrado de linfócitos, eosinófilos, fibroblastos e macrófagos  (células epitelioides e células gigantes multinucleadas, do tipo corpo estranho)^7,20. Os microgranulomas são compostos por debris de restos parasitários e ovos calcificados circundados por reação inflamatória^6,20.

Em estágios iniciais, a lesão pode apresentar-se como inflamação granulomatosa necrosante circundada por pouca fibrose, com a identificação de parasitas imaturos, vermes adultos com ovos no interior do útero ou de vermes degenerados sem a presença de ovos, sendo possível identificação do parasita por estruturas características, como o esticossomo que reveste o esôfago parasitário^7,21,22.

A presença de vermes adultos e de ovos de C. hepatica no fígado de macacos cynomolgus naturalmente infectados induziu à leve reação de fibrose e infiltrado mononuclear, achados associados aos estágios iniciais da infecção²³. Similar aos resultados do presente estudo, leve infiltrado inflamatório circunjacente aos ovos de C. hepatica foi detectado em fígados de gorilas naturalmente infectados²⁴.

A presença de ovos de C. hepatica no fígado de queixada e macaco-aranha estava associada à discreta fibrose e leve reação inflamatória, sugerindo que essas espécies podem funcionar como reservatório silvestre do parasita na área indígena de Nambiquara, no noroeste do Estado do Mato Grosso.

 

CONCLUSÃO

Os ovos de C. hepatica nas fezes das populações indígenas estudadas representaram infecções espúrias e foram associados ao hábito de consumo de vísceras de animais silvestres, justificando o achado inicial. As repercussões dessas circunstâncias para as questões clínico-epidemiológicas junto às populações indígenas e a presença de reservatórios silvestres do parasita merecem abordagem complementar, já que estas populações apresentam estreito contato ambiental com o parasita e podem estar potencialmente expostas a infecções genuínas.

 

AGRADECIMENTOS

Agradecemos pela colaboração de Antônio Augusto Monteiro Lobato, Domingos Macedo de Souza (in memorian) e Bernardo Farias da Conceição pelo auxílio técnico durante os trabalhos de campo.

 

APOIO FINANCEIRO

Instituto Evandro Chagas/MS/SVS; PACA.

 

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Correspondência / Correspondence / Correspondencia:
Manoel do Carmo Pereira Soares
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Recebido em / Received / Recibido en: 3/9/201 1
Aceito em / Accepted / Aceito en: 4/12/2011