INTRODUCCIÓN

La tuberculosis (TB), una enfermedad infecciosa causada por Mycobacterium tuberculosis, todavía se considera un grave problema de salud pública mundial, a pesar de una tendencia a la baja en los últimos años en el mundo¹.

Aunque las cifras muestren una reducción en el número de casos, Brasil ocupa el lugar 20º lugar entre los países con el mayor número de casos de TB en todo el mundo, con una tasa de incidencia de 46 casos por 100.000 habitantes¹ y una mayor concentración en las capitales y regiones metropolitanas^2,3. En 2011, una de las capitales con mayor incidencia fue Belém, en el estado de Pará, que presentó una tasa de 84,9 casos por cada 100.000 habitantes⁴.

El análisis de la distribución espacial de casos de TB, dentro de un mismo municipio, es fundamental para la identificación de áreas de riesgo y de bolsones de subnotificaciones intramunicipales^5,6. La heterogeneidad en la distribución espacial de la TB es a menudo descrita de acuerdo con los municipios, para destacar esa característica^7,8,9,10,11.

El aparecimiento de la TB, tanto individual como de forma colectiva, está consistentemente asociada a indicadores socioeconómicos¹². Esta asociación parece estar influenciada tanto por el nivel de agregación espacial como por las características particulares de las áreas geográficas.

El presente estudio tuvo como objetivos describir el patrón espacial de la infección por el M. tuberculosis en Belém e identificar la asociación de la incidencia de la infección con las condiciones de la vida social y económica de la población.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó un estudio descriptivo ecológico para evaluar la distribución espacial de la TB (incidencia y mortalidad) y asociarla a las condiciones sociodemográficas de los habitantes, por barrio de residencia, en Belém, en el período de 2006 a 2010.

RESULTADOS

INCIDENCIA DE CASOS DE TB

Durante el período estudiado, se notificaron 7.444 casos de TB en individuos residentes en el municipio de Belém, de los cuales 6.541 (87,9%) fue de casos nuevos, representando una incidencia de 93 casos por 100.000 habitantes. Las tasas de incidencia en los años 2006 y 2010 fueron, respectivamente, 84,8 y 98,4 por 100.000 habitantes, representando un aumento del 16%.

Los promedios de la tasa bruta y de la tasa suavizada de la incidencia de casos de TB mostraron una tendencia de crecimiento gradual a lo largo de los años evaluados y la existencia de gran variación de las tasas entre los barrios (Tabla 1). En las dos tasas, el menor valor de incidencia ocurrió en el año 2006 y el mayor, en el año 2009. La tasa suavizada, en todos los años, fue mayor que la tasa bruta, pero la variación de la tasa suavizada fue menor (23,0 vs. 15,7).

Tabla 1 - Estadística descriptiva de las tasas de incidencias bruta y suavizada da TB, por 100.000 habitantes, en Belém, estado de Pará, Brasil, en el período de 2006 a 2010 

Año	Tasa bruta				Tasa suavizada
	Promedio	Desvío-estándar	Mínimo	Máximo	Promedio	Desvío-estándar	Mínimo	Máximo
2006	72,26	68,80	-	319,45	81,08	44,03	8,33	246,06
2007	86,23	76,14	-	345,11	86,84	42,34	15,73	254,20
2008	88,40	88,00	-	467,30	91,49	47,50	12,34	313,23
2009	97,00	135,30	-	1.028,80	97,53	61,26	11,12	415,52
2010	95,30	91,60	-	534,80	96,09	40,95	21,58	304,08

Señal convencional utilizada: - Dato numérico igual a cero, no resultante de redondeo.

Los barrios con las mayores tasas de incidencia suavizada fueron Águas Lindas (275,4%), Una (245,2%), Coqueiro (243,7%), Maracangalha (159,2%), São Francisco (148,4%), Parque Guajará (144,4%) y Praia Grande (132,8%). Los barrios que presentaron las menores tasas de incidencia suavizada fueron Agulha (-67,8%), Souza (-48,8%), Maracacuera (-26,1%), Canudos (-25,4%), Fátima (-25,0%) y Baía do Sol (-21,3%).

El IMG presentó valores de -0,12 (p = 0,12) en 2006, -0,15 (p = 0,01) en 2007, -0,13 (p = 0,03) en 2008, -0,10 (p = 0,02) en 2009 y -0,15 (p = 0,05) en 2010, que mostraron dependencia espacial negativa significativa para los años 2007 a 2010 (pero no para 2006), demostrando que los barrios con altas tasas de incidencia están cercados por barrios de tasas bajas, confirmando la distribución espacial aleatoria de la enfermedad en los barrios.

La tabla 2 muestra la frecuencia de los puntos de asociación espacial, positiva y negativa, evidenciando que, a lo largo de los años, hubo un aumento en el número de barrios clasificados en el cuadrante C2 y una disminución del número de barrios en el cuadrante C1. Aún así, la tasa de incidencia de casos de TB mostró un aumento en todos los cuadrantes, en relación al año de 2006. Las frecuencias de las tasas de incidencia de los cuadrantes C1 y C3 fueron las más altas y las de los cuadrantes C2 y C4, las más bajas.

Tabla 2 - Frecuencia del número de barrios y de la tasa de incidencia de TB, cada 100.000 habitantes, en Belém, estado de Pará, Brasil, en el período de 2006 a 2010, de acuerdo con el cuadrante definido IML 

Año	Indicadores	Cuadrantes
		C1 (+/+)	C2 (-/-)	C3 (+/-)	C4 (-/+)	Total
2006	Nº de barrios	11	17	19	24	71
	%	15,5	23,9	26,8	33,8	100,0
	Tasa de incidencia	112,46	54,38	123,62	51,94
2007	Nº de barrios	9	18	21	23	71
	%	12,7	25,3	29,6	32,4	100,0
	Tasa de incidencia	130,60	64,76	120,26	56,47
2008	Nº de barrios	10	22	16	23	71
	%	14,1	31,0	22,5	32,4	100,0
	Tasa de incidencia	131,83	69,98	141,05	60,06
2009	Nº de barrios	7	25	17	22	71
	%	9,9	35,2	23,9	31,0	100,0
	Tasa de incidencia	145,50	72,63	158,62	63,33
2010	Nº de barrios	8	21	19	23	71
	%	11,2	29,6	26,8	32,4	100,0
	Tasa de incidencia	133,59	75,59	133,43	70,90

En los cuadrantes C1 y C3, están los barrios con las mayores tasas de incidencia del Municipio, que son los barrios de Val-de-Cans (304,0), Jurunas (148,0), Cremação (144,0), Fátima (144,0), entre otros.

Apenas un barrio, por año, presentó una tasa de incidencia que podría ser considerada como de mayor gravedad epidemiológica, de acuerdo con la situación en el cuadrante C1 y por el Mapa Moran (Figura 1): en 2006, fue el barrio de Pedreira; en 2007, 2009 y 2010, el de Sacramenta. En 2008, no se identificó significante en cualquier barrio.

Figura 1 - Representación de la distribución espacial de la tasa de incidencia suavizada de casos de TB en Belém, estado de Pará, Brasil, de 2006 a 2010, usando el Mapa Moran 

La evolución de la clasificación de los barrios, de acuerdo con el cuadrante, mostró que, entre los 71 barrios de Belém, 21 (29,6%) permanecieron con tasas de incidencia altas, 35 (49,3%) permanecieron con tasas bajas, nueve (12,7%) tuvieron una disminución de las tasas y seis (8,4%) tuvieron un aumento de las tasas. No ocurrieron cambios en las tasas de incidencia que fueran estadísticamente significativas en el período estudiado.

MORTALIDAD POR TB

Durante el período analizado, se notificaron 258 muertes por TB entre la población residente en Belém, lo que corresponde a una tasa de mortalidad bruta de 4 casos por cada 100.000 habitantes. Con la aplicación de la suavización de la tasa de mortalidad, se observó una disminución en la variación de las mismas. El valor máximo de la tasa de mortalidad bruta fue de 16,1 por 100.000 habitantes y, en la tasa suavizada, fue de 5,2 por 100.000 habitantes.

Después de suavizada la tasa de mortalidad, los cinco barrios con mayores índices fueron Pedreira (5,2), Pratinha (5,1), Sacramenta (5,0), Val-de-Cans (4,9) y Telégrafo (4,9).

El IMG presentó un valor de 0,52 (p = 0,01), y la distribución del número de barrios, por cuadrante, mostró C1 (42; 59,1%), C2 (19; 26,8%), C3 (0; 0,0%) y C4 (10; 14,1%). La mayoría de los barrios estaba concentrada en los cuadrantes C1 y C2, lo que demostró la existencia de dependencia espacial positiva de las tasas de mortalidad. En relación a la tasa de mortalidad por 100.000 habitantes, por cuadrante, se obtuvo C1 (4,3), C2 (2,6), C3 (0,0) y C4 (3,2).

La figura 2 muestra un área crítica (C1) formada por cinco barrios (Fátima, Pedreira, Sacramenta, Umarizal y Telégrafo) y una gran área (C2) formada por barrios de tasa de mortalidad baja.

Figura 2 - Representación de la distribución espacial de la tasa de mortalidad suavizada de casos de TB en Belém, estado de Pará, Brasil, de 2006 a 2010, usando o Mapa Moran 

En cuanto a las condiciones de vida de la población, se identificaron 71 áreas carentes, con un 54,9% residente en esas áreas. Como se muestra en la tabla 3, el mayor número de barrios (44, 62,0%) presentó pocos puntos de áreas carentes (cero a cinco) y menor concentración poblacional (23,5%). El mayor número de notificaciones y la mayor tasa de incidencia de casos de TB aumentaron gradualmente con el aumento del número de áreas carentes y de concentración poblacional. La mayor tasa de incidencia (119,65/100.000 habitantes) ocurrió entre el mayor agrupamiento poblacional y en donde se encontraban más puntos de áreas carentes, aunque en un número menor de barrios (16,9%). Aparentemente, cuando el número de áreas pobres aumenta, la tasa de incidencia también aumenta. La tasa de mortalidad no sigue este patrón.

Tabla 3 - Comparación entre los indicadores de incidencia y de mortalidad por tuberculosis, por 100.000 habitantes, con el número de áreas carentes en los barrios del municipio de Belém, estado de Pará, Brasil, en 2010 

Nº de áreas carentes	Número de barrios (%)	Población	Nº de notificaciones de TB	Tasa de incidencia de TB	Tasa de mortalidad
0	22 (31,0)	139.872	96	68,63	3,57
1 a 5	22 (31,0)	184.565	161	87,23	2,71
6 a 20	15 (21,1)	453.623	380	83,77	3,74
21 a 84	12 (16,9)	603.415	722	119,65	2,82
Total	71 (100,0)	1.381.475	1.359	98,37	3,18

DISCUSIÓN

En los últimos años, Belém presentó una tendencia creciente y una incidencia promedio dos veces superior a la incidencia observada en el estado de Pará, casi tres veces mayor que el promedio en Brasil⁴, evidenciando la concentración de casos en esa capital^4,18, lo que también ocurre en otros estados brasileños⁶. Estas características pueden ser una consecuencia de la alta densidad demográfica y de los bolsones de pobreza característicos de los grandes centros urbanos, además de ser, en las capitales del país, donde existen mayor oferta de los servicios de salud y mejores condiciones de diagnóstico y tratamiento para los casos de la enfermedad³, aumentando el número de registros de notificaciones.

En la variación de la incidencia suavizada de la TB, por barrio, se observó que, en Águas Lindas, Una y Coqueiro, hubo una variación superior a la variación de la incidencia del Municipio. Estos barrios no presentaron una alta incidencia, pero mostraron un crecimiento significativo a lo largo de los años. Sin embargo, otros barrios, como Agulha, Souza y Maracacuera, presentaron disminución de la tasa de incidencia. Es posible que haya ocurrido alguna acción de salud que justifique la disminución de casos, o también, una subnotificación de la enfermedad.

A partir de los resultados del análisis espacial, no se identificó agrupación de barrios con tasas de incidencias similares, lo que indica que casos de la enfermedad no están concentrados en una sola región, y sí dispersos por todo el Municipio. Esta heterogeneidad en la distribución espacial de la TB refuerza la necesidad de implementar acciones diferenciadas, dirigidas a grupos específicos, para la prevención y control de la TB dentro de un mismo municipio. La heterogeneidad en la distribución espacial de la TB también se identificó en otros municipios brasileños^7,19,20,21.

Varios estudios mostraron, por el IMG, que la distribución espacial de la TB tiene una autocorrelación positiva, indicando que áreas con tasas de incidencia semejantes tienden a estar agrupadas^{21,22,23,24,25}. En Belém, esta situación no se encontró, los barrios que presentaron tasas de incidencia similares no estaban concentrados, y sí dispersos por toda la ciudad, mostrando una autocorrelación negativa. Esta forma de distribución espacial de propagación de la enfermedad se muestra diferenciada y puede estar relacionada con la similitud de las condiciones de vida en los barrios de Belém.

La gran variación de la tasa de incidencia entre los barrios, incluso después del suavizado, indica la diferencia en la situación de riesgo entre ellos. Algunos barrios presentaron incidencias similares o menores que la incidencia nacional, pero otros, como Val-de-Cans, Jurunas y Cremação, evidenciaron una incidencia cercana a los países con las mayores tasas de incidencia del mundo, como Filipinas, Etiopía, Mozambique y Bangladesh¹.

Cuando se evaluó la clasificación de prioridad por el IML en los años estudiados, se verificó que algunos barrios cambiaron la condición de prioridad; algunos salieron de la condición de mayor prioridad y otros pasaron a la condición de prioritarios. A pesar de no haber un patrón de autocorrelación espacial global, el IML identificó áreas prioritarias en el combate a la TB y, cada año, un barrio fue identificado como prioritario. Esta es una evidencia clara de las disparidades intraurbanas en la distribución de la TB.

Las medidas de evaluación y monitoreo utilizadas en el presente trabajo, como: (i) la identificación de barrios con mayor riesgo de incidencia de casos de TB que utiliza la tasa de incidencia suavizada; (ii) el monitoreo continuo de la evolución de la incidencia suavizada, por barrio, año a año, para analizar la tendencia de crecimiento; y (iii) el análisis de la distribución espacial para verificar la correlación entre los barrios vecinos, son importantes dispositivos en el control de la TB, pues permiten la interferencia de los gestores de salud en la prevención y control de la enfermedad y una acción de control puntual e inmediata en esos barrios.

El diagnóstico tardío es uno de los principales factores que contribuyen al agravamiento de la TB y, consecuentemente, al óbito^26,27. Una alta tasa de mortalidad por TB, en un barrio, indica la falta de información y de capacidad del sistema de vigilancia y control en identificar los casos antes del agravamiento de la enfermedad.

En Belém, la tasa de mortalidad por TB fue superior a las tasas estadual y nacional^4,18, demostrando que el óbito por TB está más concentrado en Belém que en los otros municipios del estado de Pará.

La distribución de los barrios entre los cuadrantes evidencia una gran variabilidad en relación a la tasa de mortalidad. La tasa de mortalidad del cuadrante de mayor tasa es 13 veces superior al cuadrante con menor tasa. Esta diferencia, dentro de un mismo municipio, fue encontrada por otros autores²⁸ y puede estar relacionada a la dificultad de acceso a los servicios de salud y a la falta de adhesión al tratamiento de pacientes en algunos barrios, demostrando la necesidad de acciones inmediatas de educación y vigilancia.

La TB es uno de los agravamientos más influenciados por las variables sociales y muestra una relación directa con indicadores de pobreza y exclusión social en Brasil¹⁸. Otros autores ya utilizaron diversas técnicas de análisis espacial para identificar la asociación de la TB con factores socioeconómicos y concluyeron la existencia de dependencia de la TB con la situación social de la población^7,9,10,11,22.

Una de las características dominantes en Belém es la gran extensión de áreas carentes que no disponen de servicios esenciales adecuados, distribuidas de forma desordenada por el Municipio. Las más antiguas se ubican cerca del centro comercial, el que está sometido a inundaciones periódicas, y se caracterizan por una elevada densidad demográfica. Los barrios más nuevos están ubicados al norte del Municipio, donde existen grandes ocupaciones, las cuales están próximas a áreas similares en el municipio de Ananindeua¹⁶.

Belém presenta también, como característica peculiar, tener barrios con gran heterogeneidad social, lo que se hace evidente en la distribución espacial de la TB. Esa heterogeneidad social quedó en evidencia cuando el número de áreas carentes fue asociado a las tasas de incidencia y mortalidad por TB. Se verificó que, cuanto mayor el número de áreas carentes en los barrios, mayor fue la incidencia de casos de TB. Tal situación ya había sido demostrada en locales como São José do Rio Preto^11,22 y Ribeirão Preto^9,10, en el estado de São Paulo.

CONCLUSIÓN

La aplicación del análisis espacial, asociada a métodos estadísticos que mejoran la calidad de la información, es una herramienta que debe ser aplicada para mejor evaluar las acciones futuras de prevención contra cualquier agente infeccioso. La continuidad de campañas de prevención de la enfermedad y de seguimiento es necesaria para aumentar la adhesión al tratamiento y disminuir la mortalidad entre la población con mayor dificultad de acceso a los servicios de salud.

El método bayesiano, aplicado en las tasas de incidencia y mortalidad, mejoró la calidad de los dos indicadores, que pasaron a tener una tasa suavizada más estable, segura y libre de la influencia de la densidad de población, lo que se verificó en la disminución de la variabilidad de las tasas entre los barrios. El método mejora sobremanera la calidad de los indicadores, pero ese es el primer enfoque con aplicación del método bayesiano en la Región Norte de Brasil.

La incidencia elevada de la TB en Belém es preocupante, una vez que presume transmisión continuada del M. tuberculosis asociado a los diversos factores de riesgo, los que indican baja calidad de vida y contribuyen a generar la enfermedad en el individuo infectado. La característica urbana de la ciudad de Belém presenta extremos de baja y alta calidad de vida en un mismo barrio, lo que promueve la tasa alta de incidencia observada y la inexistencia de grandes diferencia entre los distintos barrios de la ciudad. La tasa de mortalidad evidencia una buena evaluación de los servicios de tratamiento y acompañamiento de los enfermos, sin embargo, es necesaria la continuidad de campañas de prevención de la enfermedad y de acompañamiento para aumentar más aún la adhesión al tratamiento y la continua disminución de la tasa de mortalidad entre la población más carente y con mayor dificultad de acceso a los servicios de salud.