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Revista Pan-Amazônica de Saúde

versão impressa ISSN 2176-6215versão On-line ISSN 2176-6223

Rev Pan-Amaz Saude vol.10  Ananindeua  2019  Epub 09-Dez-2019

http://dx.doi.org/10.5123/s2176-6223201900375 

ARTÍCULO HISTÓRICO

Abriendo puertas: una revisión de los taxones de Protozoa e Insecta publicados, con la financiación de Welcome Trust, en el Instituto Evandro Chagas, Belém, Pará, Brasil

Jeffrey Jon Shaw (orcid: 0000-0002-7008-1972)1 

1 Universidade de São Paulo, Departamento de Parasitologia, São Paulo, São Paulo, Brasil

RESUMEN

Wellcome Trust y el Instituto Evandro Chagas (IEC) aliaron esfuerzos por la investigación durante más de 40 años, y muchas publicaciones se hicieron sobre las contribuciones científicas resultantes de esa colaboración. El objetivo de este artículo histórico es enumerar las nuevas especies de Protozoa e Insecta que fueron nombradas durante la presencia de la financiación de Wellcome Trust en el IEC, y mencionar brevemente cómo su descubrimiento influyó en la investigación futura y mostrar cómo se relacionan con las tendencias actuales en diferentes áreas. El resultado fueron 119 nuevas especies nombradas junto con sus autores y hospedadores y cinco que fueron transferidas (comb. nov.); Ralph Lainson fue autor/coautor de 108, Jeffrey Shaw, de 60, Lainson y Shaw, de 56, y otros autores de siete. La mayoría de las especies fueron descubiertas en Brasil. La descripción de estas nuevas especies proporcionó una comprensión más clara de los grupos taxonómicos a los que pertenecen y cómo algunas se transmiten al hombre con sus patologías y tratamientos resultantes. Y se abrieron muchas puertas científicas, mostrando la variedad de parásitos protozoarios en los vertebrados del Amazonas.

Palabras clave: Protozoos; Parásitos; Insecta; Interacciones huésped-parásito; taxonomía

INTRODUCTION

Un artículo1 sobre la investigación financiada por el Wellcome Trust en el Instituto Evandro Chagas en el estado de Pará, Brasil, no proporcionó detalles de los nuevos organismos que fueron descubiertos. Un total de 119 nuevas especies fueron nombradas y, debido a las revisiones taxonómicas, cinco especies previamente nombradas por otros autores fueron transferidas (comb.nov.) a géneros recién creados. Estos taxones se enumeran en la Tabla 1, junto con sus anfitriones y autores. El objetivo de este artículo es mencionar brevemente cómo su descubrimiento influyó en futuras investigaciones y mostrar cómo se relacionan con las tendencias actuales en diferentes áreas.

Tabla 1 - Taxones descritos por Ralph Lainson, Jeffrey Shaw y sus colegas mientras trabajaban en el Instituto Evandro Chagas bajo financiamiento del Wellcome Trust, Belém, Pará, Brasil 

Protozoa Hospedador
Eucoccidiida: Haemosporida: Plasmodiidae
Plasmodium vacuolatum Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Plasmodium neusticuri Lainson & Paperna, 1996 Lagarto
Plasmodium kentropyxi Lainson, Landau & Paperna, 2001 Lagarto
Plasmodium carmelinoi Lainson, Franco & Matta, 2010 Lagarto
Eucoccidiida: Haemosporida: Leucocytozoidae
Saurocytozoan tupinambi Lainson & Shaw, 1969 Lagarto
Saurocytozoan mabuyi Lainson, Landau & Shaw, 1974 Lagarto
Eucoccidiida: Haemosporida: Haemoproteidae
Polychromophilus deanei Garnham, Lainson & Shaw, 1971 Murciélago
Haemoproteus peltocephali Lainson & Naiff, 1998 Lagarto
Haemoproteus geochelonis Lainson & Naiff, 1998 Lagarto
Eucoccidiida: Haemosporida: Garniidae
Garnia gonatodi (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 197l, comb. nov. Lagarto
Garnia telfordi Lainson, Landau & Shaw, 1971 Lagarto
Garnia utingensis Lainson, Landau & Shaw, 1971 Lagarto
Garnia multiformis Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Garnia uranoscodoni Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Garnia morula (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 1971, comb. nov. Lagarto
Garnia karyolytica Lainson & Naiff, 1999 Lagarto
Fallisia effusa Lainson, Landau & Shaw, 1974 Lagarto
Fallisia modesta Lainson, Landau & Shaw, 1974 Lagarto
Fallisia audaciosa Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Fallisia simplex Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Progarnia archosauriae Lainson, 1995 Lagarto
Eucoccidiida: Adeleina: Haemogregarinidae
Cyrilia lignieresi (Laveran, 1906) Lainson, l992, comb. nov. (Syns Haemogregarina lignieresi Laveran, 1906; H. gomesi Neiva & Pinto, 1926; Cyrilia gomesi Lainson, 1981) Pez
Hemolivia stellata Petit, Landau, Baccam & Lainson, 1990 Anuro
Eucoccidiida: Eimeriina: Lankesterellidae
Lankesterella petiti Lainson & Paperna, 1995 Anuro
Eucoccidiida: Eimeriina: Schellackiidae
Schellackia landauae Lainson, Shaw & Ward, 1976 Lagarto
Eucoccidiida: Eimeriina: Eimeridae
Tyzzeria boae Lainson & Paperna, 1994 Serpiente
Cyclospora niniae Lainson, 1965 Serpiente
Cyclospora schneideri Lainson, 2005 Serpiente
Caryospora pseustesi Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Caryospora micruri Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Caryospora constanciae Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Caryospora paraensis Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Caryospora carajasensis Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Caryospora epicratesi Lainson, Nascimento & Shaw, 1991 Serpiente
Isospora albicolis Lainson & Shaw, 1989 Ave
Isospora wilkiei Lainson, 1968 Cocodrilo
Isospora basilisci Lainson, 1968 Lagarto
Isospora tucuruiensis Lainson & Shaw, 1989 Ave
Isospora saimiri Lainson & Shaw, 1989 Mamífero
Isospora cacici Lainson, 1994 Ave
Isospora thraupis Lainson, 1994 Ave
Isospora capanemaensis Lainson, 2003 Mamífero
Isospora rodriguesae Lainson, Da Silva, Franco & De Souza, 2008 Quelonio
Eimeria orthogeomyos Lainson, 1968 Mamífero
Eimeria tamanduae Lainson, 1968 Mamífero
Eimeria rhynchonycteridis Lainson, 1968 Mamífero
Eimeria pseudemydis Lainson, 1968 Tortuga
Eimeria bothrops Lainson, 1968 Serpiente
Eimeria ameivae Lainson, 1968 Lagarto
Eimeria crocodyli Lainson, 1968 Cocodrilo
Eimeria poti Lainson, 1968 Mamífero
Eimeria micruri Lainson & Shaw, 1973 Serpiente
Eimeria liophi Lainson & Shaw, 1973 Serpiente
Eimeria leimadophi Lainson & Shaw, 1973 Serpiente
Eimeria cyclopei Lainson & Shaw, 1982 Mamífero
Eimeria choloepi Lainson & Shaw, 1982 Mamífero
Eimeria trichechi Lainson, Naiff, Best & Shaw, 1983 Mamífero
Eimeria philanderi Lainson & Shaw, 1989 Mamífero
Eimeria caluromydis Lainson & Shaw, 1989 Mamífero
Eimeria vitellini Lainson, Costa & Shaw, 1990 Ave
Eimeria corticulata Lainson & Shaw, 1990 Mamífero
Eimeria zygodontomyis Lainson & Shaw, 1990 Mamífero
Eimeria lagunculata Lainson, Costa & Shaw, 1990 Quelonio
Eimeria mammiformis Lainson, Costa & Shaw, 1990 Quelonio
Eimeria podocnemis Lainson, Costa & Shaw, 1990 Quelonio
Eimeria carinii Lainson, Costa & Shaw, 1990 Quelonio
Eimeria marajoensis Lainson & Shaw, 1991 Mamífero
Eimeria porphyrulae Lainson, 1994 Ave
Eimeria crypturelli Lainson, 1994 Ave
Eimeria bufomarini Paperna & Lainson, 1995 Anuro
Eimeria peltocephali Lainson & Naiff, 1998 Tortuga
Eimeria molossi Lainson & Naiff, 1998 Murciélago
Eimeria bragancaensis Lainson & Naiff, 2000 Murciélago
Eimeria carmelinoi Lainson, 2002 Lagarto
Eimeria damnosa Lainson, Brigido & Silveira, 2005 Mamífero
Eimeria lepidosirenis Lainson & Ribeiro, 2006 Pez
Eimeria amazonensis Lainson, Da Silva, Franco & De Souza, 2008 Quelonio
Eimeria carbonaria Lainson, Da Silva, Franco, & De Souza, 2008 Quelonio
Eimeria carajasensis Lainson, Da Silva, Franco & De Souza, 2008 Quelonio
Eimeria wellcomei Lainson, Da Silva, Franco & De Souza, 2008 Quelonio
Acroeimeria paraensis Lainson, 2002 Lagarto
Acroeimeria cnemidophori (Carini, 1941) Lainson, 2002, comb. nov. Mamífero
Choleoeimeria rochalima (Carini & Pinto, 1926) Lainson & Paperna, 1999, comb. nov. Lagarto
Choleoeimeria carinii Lainson & Paperna, 1999 Lagarto
Choleoeimeria amphisbaenae Lainson, 2003 Lagarto
Eucoccidiida: Eimeriina: Sarcocystidae
Sarcocystis kinosterni Lainson & Shaw, 1972 Mamífero
Sarcocystis azevedoi Shaw & Lainson, 1969 Mamífero
Sarcocystis marmosae Shaw & Lainson, 1969 Mamífero
Sarcocystis oryzomyos Shaw & Lainson, 1969 Mamífero
Sarcocystis proechimyos Shaw & Lainson 1969 Mamífero
Sarcocystis ameivamastigodryasi Lainson & Paperna, 2000 Lagarto/Serpiente
Piroplasmida: Theileriidae
Theileria electrophori Lainson, 2007 Pez
Microspora: Glugeidae
Alloglugea bufonis Paperna & Lainson, 1995 Anuro
Kinetoplastida: Trypanosomatidae
Endotrypanum monterogeii Shaw, 1969 Mamífero
Leishmania (Leishmania) amazonensis Lainson & Shaw, 1972 Mamífero*
Leishmania (Viannia) panamensis Lainson & Shaw, 1972 Mamífero*
Leishmania (Leishmania) aristidesi Lainson & Shaw, 1979 Mamífero
Leishmania (Viannia) lainsoni Silveira, Shaw, Braga & Ishikawa, 1987 Mamífero*
Leishmania (Viannia) naiffi Lainson & Shaw, 1989 Mamífero*
Leishmania (Viannia) shawi Lainson, Braga, de Souza, Póvoa & Ishikawa, 1989 Mamífero*
Leishmania (Viannia) lindenbergi Silveira, Ishikawa, de Souza & Lainson, 2002 Mamífero*
Leishmania (Viannia) utingensis Braga, Lainson, Ishikawa & Shaw, 2003 Mamífero
Porcisia deanei (Lainson & Shaw, 1977) Espinosa et al., 2018 Mamífero
Trypanosoma leuwenhoeki Shaw, 1969 Mamífero
Trypanosoma preguici Shaw, 1969 Mamífero
Trypanosoma plicae Lainson, Shaw & Landau, 1975 Lagarto
Trypanosoma cecili Lainson, 1977 Cocodrilo
Trypanosoma (Megatrypanum) saloboense Lainson, Da Silva & Franco, 2008 Mamífero
Insecta
Diptera: Psychodidae: Phlebotominae
Bruptomyia orlandoi Fraiha, Shaw & Lainson, 1970
Psychodopygus wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson, 1971
Psychodopygus lainsoni Fraiha & Ward, 1974
Nyssomyia umbratilis (Ward & Fraiha, 1977) Galati, 2003
Psychodopygus llanosmartinsi Fraiha & Ward, 1980
Nyssomyia shawi (Fraiha, Ward & Ready, 1981) Galati, 2003
Nyssomyia richardwardi (Ready & Fraiha, 1981) Galati, 2003
Trichopygomyia ratcliffei (Arias, Ready & Freitas, 1983) Galati, 2003
Psychodopygus leonidasdeanei Fraiha, Ryan, Ward, Lainson & Shaw, 1986
Evandromyia carmelinoi (Ryan, Fraiha, Lainson & Shaw, 1986) Galati, 2003
Trichopygomyia readyi (Ryan, 1986) Galati, 2003

* Infecciones encontradas en el hombre; Encontrado infectado con Leishmania (Viannia) braziliensis; Encontrado infectado con Leishmania (Viannia) guyanensis.

Ralph Lainson fue financiado durante mucho tiempo y sus contribuciones fueron dominantes, convirtiéndose en el autor/coautor de 108 nuevas especies y cinco nuevas combinaciones. Jeffrey Shaw fue el autor/coautor de 60 nuevas especies y dos nuevas combinaciones. En total, 101 de estas nuevas especies fueron descubiertas en Brasil, y dos nombres fueron dados a las especies de Leishmania encontradas en Panamá. Las descripciones de 13, publicadas individualmente por Ralph Lainson (10) y Jeffrey Shaw (tres), pertenecían al material que habían recopilado mientras trabajaban, respectivamente, en Belice y América Central.

ESPECIES DE PROTOZOOS

PROTOZOO: EUCOCCIDIIDA &MICROSPORIDIA

Las clasificaciones taxonómicas (familia, género y subgénero), creadas para algunas de las especies, no se enumeran en la tabla 1 y son las siguientes: el género de haemosporidios Saurocytozoon Lainson &Shaw, 19692; la familia haemosporida Garnidae Lainson, Landau y Shaw, 19713 que contiene los géneros Garnia Lainson, Landau y Shaw, 1971, Fallisia Lainson, Landau y Shaw, 19744 y Progarnia Lainson, 19955; dos géneros de haemogregarina Cyrilia Lainson, 19816 y Hemolivia Petit, Landau, Baccam & Lainson, 19907; y el género de microsporidios Alloglugea Paperna & Lainson, 19958. Una pregunta simple es ¿por qué se encontraron? Todos son vertebrados de sangre fría y la mayoría son lagartos. Mientras se buscaba Leishmania en el lagarto, que hasta hoy nunca se ha encontrado en las Américas, se descubrió un gran número de parásitos en diferentes células sanguíneas, abriendo nuevas áreas de investigación. Sin embargo, era obvio que un gran número de parásitos esperaba ser descubierto. Por lo tanto, cualquier animal disponible fue examinado para la existencia de parásitos, independientemente de si era o no un reservorio potencial de una enfermedad humana.

Sus hallazgos han animado a otros a buscar estos parásitos en todo el mundo. Garnia se encuentra sólo en el hemisferio occidental; las especies de Fallisia se han registrado en las Américas, el sudeste asiático y Australasia; y las de Saurocytozoon se encuentran en América del Norte y del Sur y Asia9. Los métodos moleculares han mostrado posibles vías evolutivas que reflejan las distribuciones anteriores. Las 60 especies de Eiimeridae enumeradas en la Tabla 1 se encontraron en vertebrados de sangre caliente o sangre fría. Un estudio reciente10 mostró que las especies de Cyclospora, Eimeria e Isospora de vertebrados de sangre caliente forman un clado bien definido, pero los organismos identificados como especies de Eimeria o Isospora de vertebrados de sangre fría y marsupiales no encajan en este grupo, lo que sugiere que se trata de géneros polifiléticos. Por ejemplo, basándose en las secuencias 18S rARN10, dos especies de Eimeria, una de una serpiente y la otra de un anurano, eran filogenéticamente similares a las especies europeas de Schellackia de la familia Schellackiidae. Estas observaciones indican claramente que las revisiones futuras serán necesarias para determinar los géneros polifiléticos.

Seis especies de Sarcocystis fueron descritas basadas en la morfología distinta de la pared del quiste. A excepción de uno, sus anfitriones definitivos son desconocidos. El ciclo sexual de Sarcocystis Ameiva mastigodryas Lainson & Paperna, 200011,del lagarto Ameiva ameiva, se produce en el intestino de la serpiente colubrida Mastigodryas bifossatus. Los ooquistes son como los de las especies de Isospora con dos esporoquistes que contienen cuatro esporozoitos. En el caso del parásito teide, la pared del ooquiste se rompe dentro del intestino de la serpiente, liberando esporoquistes maduros en las heces. La etapa quística generalmente ocurre en herbívoros, y la etapa sexual ocurre en carnívoros, que pueden ser cánidos, corvídeos y serpientes. Es posible que algunas especies de Isospora puedan ser, de hecho, especies de Sarcocystis.

PROTOZOOS: KINETOPLASTIDA

Dada la importancia médica de las especies de Leishmania, no es de extrañar que los taxones y los niveles taxonómicos más conocidos establecidos en Belém, bajo la financiación del Wellcome Trust, pertenezcan a este género. La creación del subgénero Leishmania (Viannia) Lainson & Shaw, 198712 fue un paso fundamental para la comprensión de la enfermedad conocida como leishmaniasis y su filogenia. Los parásitos pertenecientes a este subgénero se encuentran sólo en las Américas, mientras que los del subgénero Leishmania (Leishmania) se encuentran en el Viejo Mundo y las Américas. Tres organismos previamente nombrados, L. braziliensis, L. guyanensis y L. peruviana, fueron atribuidos a este subgénero, y se describieron otras ocho especies (Tabla 1). Todos, excepto dos, pertenecen al subgénero L. (Viannia). Uno de ellos, L. (L.) amazonensis Lainson & Shaw, 197213, crece abundantemente en cultivo e infecta fácilmente a una serie de animales de laboratorio, produciendo en hámsteres una patología similar a la leishmaniasis cutánea difusa. Debido a estos atributos, este parásito es ampliamente utilizado en estudios inmunológicos y de quimioterapia. Los métodos moleculares14 han demostrado que el subgénero L. (Viannia) se separó de la cepa basal en unos 80 MYA, mientras que la separación del subgénero L. (Leishmania) fue más tarde alrededor de 50 MYA. Existen claras diferencias entre la respuesta inmune y la patología de los dos subgéneros en el hombre. En algún lugar a lo largo de la línea evolutiva, el subgénero L. (Leishmania) parece haber optado por reducir la respuesta mediada por células, mientras que el subgénero L. (Viannia) optó por estimularla. Quizás esto se deba a los diferentes hospedadores de mamíferos en los que evolucionaron los dos subgéneros, posiblemente uno de ellos roedores y el otro Xenarthra. Hoy en día es posible notar este hecho en las diferencias inmunológicas extremas entre la leishmaniasis cutánea difusa, causada por L.(L.) amazonensis, y la mucocutánea, por L. (V.) Braziliensis15.

La Leishmania hertigi deanei Lainson & Shaw 197716 posteriormente elevada a un estatus específico por Lainson y Shaw12, en 1987, es muy diferente de todas las demás especies de Leishmania. Los amastigotes son muy grandes y no parecen ser intracelulares. Estudios recientes han demostrado que está filogenéticamente fuera del género Leishmania, más cerca de Endotrypanum. Esto llevó a la creación del género Porcisia Shaw, Camargo & Teixeira 201617 para acomodarlo, además del parásito del puercoespín panameño, P. hertigi.

Los grandes avances en la comprensión de la taxonomía de Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi fueron realizados por Miles et al.18 mientras trabajaba en el Instituto Evandro Chagas, donde confirmó tres linajes genéticamente distintos, designados como Tipo I, II y III. En la opinión del autor, ellas representan especies distintas, pero nunca nombradas, por lo tanto, no aparecen en la Tabla 1. Posteriormente, esos linajes se mostraron distintos por diferentes marcadores moleculares.

ESPECIES DE INSECTOS

INSECTA: DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE

Desentrañar las epidemiologías de las diferentes especies de Leishmania condujo inevitablemente al descubrimiento de nuevas especies de flebótomos. También mostró cómo la importancia epidemiológica de los diferentes grupos varía en diferentes biomas. El descubrimiento de Psychodopygus wellcomei Fraiha, Shaw &Lainson 197119 fue la primera indicación de la importancia vectorial de este género para las especies L. (Viannia) en el Amazonas. Seis especies de Psychodopygus están asociadas con L. (V.) braziliensis y cinco a L. (V.) naiffi20. Es el género predominante en el sur del río Amazonas, extendiéndose hasta la selva atlántica virgen. Al norte del río, L. (V.) guyanensis, transmitido por N. umbratilis, es la leishmania dominante en el hombre. El número de Nyssomyia sandbbotomyis es significativamente mayor en este bioma, pero no hay diferencias significativas en la variedad de especies de nyssomyia y psychodopygus21. Las continuas variaciones ambientales relacionadas con el calentamiento global y las actividades humanas modulan la fauna de flebótomos. Entender y documentar esto es el desafío.

CONCLUSIÓN

Beneficios imprevistos resultaron de la descripción de las especies que constituyen el objeto de este artículo. Van desde una comprensión más clara de los grupos taxonómicos a los que pertenecen y cómo algunos se transmiten al hombre con patologías resultantes y tratamientos contrastantes. Por ejemplo, en 1965, se aceptaba que la Leishmania braziliensis era el agente etiológico de todas las formas de leishmaniasis cutánea en el Brasil. Los estudios sobre los parásitos de animales salvajes, el hombre y los flebótomos mostraron que esto estaba equivocado. Se han abierto muchas puertas científicas, dando sólo una visión de la increíble variedad de parásitos protozoarios que se producen en los vertebrados de la Amazonía.

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Se refiere al doi: 10.5123/S2176-6223201900375, publicado originalmente en inglês.

Traducido por: Lota Moncada

Cómo citar este artículo / How to cite this article: Shaw JJ. Abriendo puertas: una revisión de los taxones de Protozoa e Insecta publicados, con la financiación de Welcome Trust, en el Instituto Evandro Chagas, Belém, Pará, Brasil. Rev Pan Amaz Saude. 2019;10:e201900375. Doi: http://dx.doi.org/10.5123/S2176-6223201900375

Recibido: 24 de Junio de 2019; Aprobado: 12 de Agosto de 2019

Correspondencia / Correspondence: Jeffrey Jon Shaw. Universidade de São Paulo, Departamento de Parasitologia. Av. Professor Lineu Prestes, 1374. Bairro: Butantã. CEP: 05508-000 - São Paulo, São Paulo, Brasil. E-mail: jayusp@hotmail.com

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