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Revista Pan-Amazônica de Saúde

versão On-line ISSN 2176-6223

Rev Pan-Amaz Saude vol.10  Ananindeua  2019  Epub 19-Nov-2019

http://dx.doi.org/10.5123/s2176-6223201900059 

ARTIGO ORIGINAL

Flebotomíneos (Psychodidae: Phlebotominae) de área endêmica para leishmaniose cutânea e visceral no nordeste do estado do Pará, Brasil

Phlebotomines (Psychodidae: Phlebotominae) of endemic area for cutaneous and visceral leishmaniasis in northeastern Pará State, Brazil

Walter Souza Santos (orcid: 0000-0002-1857-9634)1  , Fellipe Diogo Ortega (orcid: 0000-0001-5473-2539)1  , Veracilda Ribeiro Alves (orcid: 0000-0001-7334-2747)1  , Lourdes Maria Garcez (orcid: 0000-0003-2231-3561)1  2 

1Instituto Evandro Chagas/SVS/MS, Seção de Parasitologia, Laboratório de Epidemiologia das Leishmanioses, Ananindeua, Pará, Brasil

2Universidade do Estado do Pará, Departamento de Patologia, Belém, Pará, Brasil

RESUMO

INTRODUÇÃO:

Em Tomé-Açu, estado do Pará, Brasil, onde as leishmanioses cutânea e visceral são endêmicas, não há estudos sobre a fauna de flebotomíneos, sendo importante compreender o efeito das alterações ambientais no ciclo dessas doenças.

OBJETIVO:

Realizar um inquérito entomológico no intra e extradomicílio de residências de duas áreas rurais de Tomé-Açu com casos de leishmanioses notificados.

MATERIAIS E MÉTODOS:

Capturas entomológicas foram realizadas durante os meses de setembro e outubro de 2014 (seca) e de março de 2015 (chuvoso), em casas de duas áreas rurais do município, Ubim e Vila Socorro, utilizando armadilhas luminosas tipo CDC.

RESULTADOS:

Um total de 1.129 flebotomíneos foi capturado. Os espécimes foram agrupados em 12 gêneros e 35 espécies, com predomínio de Lutzomyia longipalpis (35,0%; 395), principal vetor de Leishmania (Leishmania) infantum. Embora menos frequentes, outras espécies importantes na transmissão das leishmanias causadoras da leishmaniose cutânea também foram capturadas, tais como Bichromomyia flaviscutellata, Nyssomyia antunesi, Psychodopygus davisi, Psychodopygus carrerai, Lutzomyia gomezi e Nyssomyia whitmani. A quantidade de flebotomíneos foi maior durante o período chuvoso. Nos galinheiros, foi detectado um maior número de espécies, o que pode indicar uma associação entre os insetos e as aves domésticas. Lu. longipalpis foi abundante em ambas as estações.

CONCLUSÃO:

A presença de galinheiros no peridomicílio e a falta de barreiras físicas nas residências são fatores que podem favorecer a transmissão de Leishmania spp. na localidade. Os resultados deste estudo podem servir como linha de base para a orientação das ações de vigilância entomológica e controle vetorial em Tomé-Açu.

Palavras-chave: Ecologia de Vetores; Leishmania; Entomologia; Medidas em Epidemiologia; Vigilância Ambiental em Saúde; Variação Sazonal

ABSTRACT

INTRODUCTION:

In Tomé-Açu, Pará State, Brazil, where cutaneous and visceral leishmaniasis are endemic, there are no studies on sandfly fauna, and therefore it is important to understand the effect of environmental changes on the cycle of these diseases.

OBJECTIVE:

To conduct an entomological survey inside and outside houses in two rural areas of Tomé-Açu with reported cases of leishmaniasis.

MATERIALS AND METHODS:

Entomological captures were performed during September and October 2014 (dry season) and March 2015 (rainy season), in houses of two rural areas of Tomé-Açu, Ubim and Vila Socorro, using CDC light traps.

RESULTS:

A total of 1,129 sandflies were captured. The specimens were grouped into 12 genera and 35 species, with predominance of Lutzomyia longipalpis (35.0%; 395), the main vector of Leishmania (Leishmania) infantum. Although less frequent, other important species in Leishmania transmission causing cutaneous leishmaniasis were also captured, such as Bichromomyia flaviscutellata, Nyssomyia antunesi, Psychodopygus davisi, Psychodopygus carrerai, Lutzomyia gomezi, and Nyssomyia whitmani. The number of sand flies was higher during the rainy season. In chicken coops, a larger number of species was detected, which may indicate an association between insects and poultry. Lu. longipalpis was abundant in both seasons.

CONCLUSION:

The presence of chicken coops outside the houses and the lack of physical barriers may favor Leishmania spp. transmission in the locality. The results of this study can guide entomological surveillance and vector control actions in Tomé-Açu.

Keywords: Vector Ecology; Leishmania; Entomology; Epidemiologic Measurements; Environmental Health Surveillance; Seasonal Variation

INTRODUÇÃO

Tomé-Açu é um dos polos de desenvolvimento da agricultura comercial mais importantes do estado do Pará, Brasil. Na região onde se encontra o Município, há também empreendimentos de mineração. Essas atividades podem provocar transformações ambientais capazes de alterar a fauna e o comportamento de insetos, incluindo os vetores dos agentes causadores das leishmanioses, aumentando assim a incidência da doença em humanos.

Em 2015, Tomé-Açu foi incluído em uma pesquisa clínica com o propósito de se identificar a diversidade de espécies de Leishmania infectando os doentes portadores de leishmaniose cutânea, por meio de PCRs, sequenciamento e filogenia, utilizando diferentes marcadores moleculares. Além de Leishmania (Viannia) braziliensis e Leishmania (Viannia) shawi, a Leishmania (Leishmania) infantum foi encontrada associada a lesões cutâneas de quatro dos 18 pacientes examinados (Garcez LM et al. 2017, dados não publicados), um achado incomum em portadores de leishmaniose cutânea, apenas relatado em dois Estados brasileiros: Rio de Janeiro e Mato Grosso do Sul1,2.

Apesar das transformações ambientais que vêm ocorrendo em Tomé-Açu, um município endêmico para as leishmanioses visceral e cutânea e com associação dessa forma clínica com L. (L.) infantum, espécie preferencialmente viscerotrópica, estudos ecológicos sobre flebotomíneos inexistem. Considerando que os níveis de virulência do protozoário são afetados pela sua passagem em vetores3,4, e que esses são impactados pelas modificações ambientais, o estudo dos flebotomíneos é fundamental para se conhecer as espécies com potencial para transmitir Leishmania spp. A identificação da fauna de flebotomíneos presente em áreas de risco em Tomé-Açu constitui-se, portanto, no objetivo do presente estudo, por meio de um levantamento realizado durante o verão e o inverno amazônicos.

MATERIAIS E MÉTODOS

CARACTERIZAÇÃO DO MUNICÍPIO

O município de Tomé-Açu, no nordeste paraense, dista aproximadamente 200 km em linha reta da capital, Belém (Figura 1). A população estimada, em 2014, era de 59.978 pessoas, com baixa densidade demográfica (10,98 habitantes/km2). Grande parte da população (~80%) mora em residências de madeira, palha ou taipa e sem saneamento básico5.

Fonte: Base cartográfica do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística.

Figura 1 - Mapa do estado do Pará indicando a localização do município de Tomé-Açu em relação à capital do Estado, Belém 

Dentre as constantes modificações ambientais, destaca-se a perda de cobertura vegetal, pois o Município possui uma extensão territorial de 5.169 km² e, até 2014, 57,40% (2967,2 km2) dessa extensão já havia sido deflorestada6.

INQUÉRITO ENTOMOLÓGICO

Seleção dos locais de captura

A partir de indicações da Secretaria Municipal de Saúde (SMS), duas áreas rurais de Tomé-Açu com casos notificados de leishmanioses foram selecionadas: comunidades Ubim e Vila Socorro. O procedimento amostral teve início com a quantificação e o mapeamento de todas as unidades domiciliares de ambas as áreas. Em seguida, foram selecionadas, aleatoriamente, cinco unidades domiciliares em cada comunidade, para a amostragem de flebotomíneos, compreendidas nos seguintes limites geográficos: Ubim (02°18'28.7" - 20'52.6" S; 048°23'41.2" - 24'24.3" W) e Vila Socorro (02°15'11.0" - 22.3" S; 048°17'35.2" - 51.4" W).

Em cada residência, foram dispostas três armadilhas luminosas tipo CDC7, sendo uma no intradomicílio e outras duas no extradomicílio, uma em um abrigo animal (galinheiro, curral ou chiqueiro) e outra em vegetação secundária no entorno do domicílio (pomar, açaizal ou capoeira). As armadilhas permaneceram em cada local durante 12 h, sendo ligadas às 18:00 e desligadas às 06:00 do dia seguinte. Esse procedimento foi realizado durante três noites consecutivas, totalizando 180 h de esforço amostral/área/período. As capturas ocorreram em dois períodos, seco (setembro/outubro de 2014) e chuvoso (março de 2015).

Procedimentos no laboratório

Os espécimes foram segregados por área, data e ambiente, armazenados em frascos de plástico contendo álcool a 70% e devidamente etiquetados, para posterior clarificação, identificação e quantificação.

Os espécimes foram identificados utilizando chaves dicotômicas de Young & Duncan8 e Galati9,10. A classificação seguiu a proposta de Galati9 e a abreviação dos gêneros e subgêneros foi feita conforme proposto por Marcondes11.

Adicionalmente, todos os espécimes foram montados entre lâmina e lamínula, utilizando o fluído de Berlese,

e incorporados à coleção de flebotomíneos do Laboratório de Epidemiologia Aplicada às Leishmanioses da Seção de Parasitologia do Instituto Evandro Chagas (IEC/SVS/MS).

RESULTADOS

As capturas totalizaram 1.129 espécimes, agrupados em 35 espécies e 12 gêneros (Bichromomyia, Brumptomyia, Evandromyia, Lutzomyia, Micropygomyia, Nyssomyia, Psathyromyia, Psychodopygus, Sciopemyia, Trichopygomyia, Trichophoromyia e Viannamyia). A quantidade de espécimes capturados, no período chuvoso, foi cerca de 2,27 vezes maior do que no seco (784 e 345, respectivamente). Em ambas as comunidades, durante o período chuvoso, a quantidade de fêmeas foi 1,77 vezes maior que a de machos (501 e 283, respectivamente). No período seco, observou-se que a quantidade de machos foi 1,41 vezes maior que a de fêmeas (202 e 143, respectivamente) (Tabela 1).

Tabela 1 - Número, distribuição por sexo e frequência de flebotomíneos capturados nos períodos chuvoso e seco em duas áreas do município de Tomé-Açu, estado do Pará, Brasil 

Espécies Ubim Vila Socorro Total FR (%)
Chuvoso Seco Chuvoso Seco
Intra Extra parcial Intra Extra parcial Intra Extra parcial Intra Extra parcial
Bichromomyia flaviscutellata - - 3 - 3 - - - - - - - 4 - 4 - - - - - 7 0,6
Brumptomyia travassosi - - 1 - 1 - - - - - - - - - - - - - - - 1 0,1
Evandromyia bacula - - - - - - - - - - - - - - - - - 1 - 1 1 0,1
Evandromyia evandroi 2 - 10 29 41 - 3 - 3 6 5 5 12 20 42 - - - - - 89 7,9
Evandromyia sericea - - 1 - 1 - - - - - - - - - - - - - - - 1 0,1
Evandromyia walkeri 6 1 21 - 28 - - 3 - 3 - - - - - - - - - - 31 2,7
Evandromyia pinottii - - - - - - - - - - - - - - - - - 1 5 6 6 0,5
Evandromyia sp. de Baduel - - - - - - - - - - - - - - - - - - 1 1 1 0,1
Lutzomyia carvalhoi - - 3 - 3 - - 3 - 3 - - 2 - 2 - - 3 2 5 13 1,1
Lutzomyia evangelistai - - - - - - - - - - 1 - - - 1 - 1 - 2 3 4 0,3
Lutzomyia gomezi - - - - - - - 3 13 16 - - 2 - 2 - - - - - 18 1,6
Lutzomyia longipalpis 14 10 66 74 164 3 6 10 35 54 1 - 35 50 86 7 1 18 65 91 395 35,0
Lutzomyia sherlocki - - - - - - - - - - - - - - - - - - 2 2 2 0,2
Micropygomyia micropyga - - - 1 1 - - - - - - - - - - - - - 2 2 3 0,3
Micropygomyia peresi - - - - - - - - - - - - - - - - - 2 - 2 2 0,2
Micropygomyia pilosa - - 2 - 2 - - - - - - - 5 3 8 - - - - - 10 0,9
Micropygomyia pusilla - - - - - - - - - - - - 2 - 2 - - 1 - 1 3 0,3
Micropygomyia rorotaensis - - 1 2 3 - - - - - - - 6 7 13 - - - 1 1 17 1,5
Micropygomyia trinidadensis - - 2 - 2 - - - - - 1 - 11 - 12 - - 2 - 2 16 1,4
Micropygomyia vilellai - - - - - - - - - - - - 2 - 2 - - - - - 2 0,2
Nyssomyia antunesi - 1 36 15 52 - - 1 - 1 1 - 9 4 14 - - 1 4 5 72 6,4
Nyssomyia whitmani - - 1 5 6 - - - - - - - 1 1 2 - - - - - 8 0,7
Psathromyia aragaoi - - - - - - - - - - - - - 1 1 - - - - - 1 0,1
Psathromyia lutziana - - - - - - - - 1 1 - - - - - - - - - - 1 0,1
Psychodopygus amazonensis - - - - - - - - - - - - 1 - 1 - - - - - 1 0,1
Psychodopygus carrerai - - - - - - - - - - - - 1 - 1 - - - - - 1 0,1
Psychodopygus davisi - - 7 2 9 - - - - - - - 2 1 3 - - - - - 12 1,0
Psychodopygus geniculatus - - - - - - - - - - - - 1 - 1 - - - - - 1 0,1
Sciopemyia servulolimai - - 8 1 9 - - - - - - 1 6 4 11 - - - - - 20 1,8
Sciopemyia sordellii 3 1 57 6 67 3 2 11 9 25 7 4 109 20 140 9 2 25 17 53 285 25,2
Trichophoromyia brachipyga - - - - - - 1 - - 1 - - 7 1 8 - - - - - 9 0,8
Trichophoromyia castanheirai - - - - - 1 1 2 2 6 - - - - - - - 23 9 32 38 3,4
Trichopygomyia dasypodogeton - - - - - - - - - - - - 1 - 1 - - - - - 1 0,1
Viannamyia caprina - - 4 - 4 - - - - - 1 - 6 2 9 - - - - - 13 1,1
Viannamyia furcata - - 1 4 5 - - 7 10 17 - - 10 7 17 - - 3 2 5 44 3,9
Total 25 13 224 139 401 7 13 40 73 133 17 10 235 121 383 16 4 80 112 212 1.129 100,0

Intra: Intradomicílio; Extra: Extradomicílio; ∑parcial: Total parcial de espécimes; FR: Frequência relativa. As linhas destacadas indicam as espécies de comprovada importância na epidemiologia da doença. Sinal convencional utilizado: - Dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento.

Das 35 espécies registradas, os gêneros com maior representatividade foram Micropygomyia (sete), Evandromyia (seis), Psychodopygus (quatro) e Lutzomyia (cinco), conforme dados sumarizados na tabela 1.

Lutzomyia longipalpis foi a espécie predominante, representando 35,0% (395) da amostra, seguida por Sciopemyia sordellii (25,2%; 285), Evandromyia evandroi (7,9%; 89) e Nyssomyia antunesi (6,4%; 72). Lu. longipalpis predominou tanto no período seco (12,8%; 145) quanto no chuvoso (22,1%; 250), como mostra a tabela 1.

Outras espécies que também tiveram uma notável representatividade no período seco foram Sc. sordellii (6,9%; 78), Trichophoromyia castanheirai (3,4%; 38), Viannamyia furcata (1,9%; 22) e Lutzomyia gomezi (16). No período chuvoso, foram Sc. sordellii (18,3%; 207), Ev. evandroi (7,4%; 83) e Ny. antunesi (5,8%; 66) (Tabela 1).

Quanto aos ambientes intra e extradomiciliar, foi observada maior frequência de flebotomíneos no extradomicílio, com 90,7% (1.024), e apenas 9,3% (105) no intra. Incursões de flebotomíneos ao ambiente intradomiciliar foram maiores no período chuvoso (5,8%; 65) do que no seco (3,5%; 40). No extradomicílio, a maior frequência de flebotomíneos foi também durante o período chuvoso (63,7%; 719) do que no seco (27,0%; 305) (Tabela 1).

Foram registradas nove espécies no ambiente intradomiciliar no período chuvoso e cinco no período seco, enquanto que, no ambiente extradomiciliar, foram registradas 28 e 20 espécies nos períodos chuvoso e seco, respectivamente (Tabela 2).

Tabela 2 - Matriz de ocorrência dos flebotomíneos capturados nos períodos chuvoso e seco em ambientes intra e extradomiciliares, nas áreas rurais do município de Tomé-Açu, Pará, Brasil 

Espécies Períodos e locais de captura
Chuvoso Seco
Intra Extra QA Intra Extra QA
RO MS PO CR GA CH AL CA RO MS PO CR GA CH AL CA
Bichromomyia flaviscutellata 3 1
Brumptomyia travassosi 1 -
Evandromyia bacula - 1
Evandromyia pinottii - 1
Evandromyia evandroi 5 3
Evandromyia sericea 1 -
Evandromyia walkeri 3 3
Lutzomyia carvalhoi 3 2
Lutzomyia evangelistai 1 3
Lutzomyia longipalpis 6 4
Lutzomyia gomezi 1 3
Lutzomyia sherlocki - 1
Micropygomyia micropyga 1 1
Micropygomyia peresi 1 2
Micropygomyia pilosa 1 -
Micropygomyia pusilla 1 1
Micropygomyia rorotaensis 1 1
Micropygomyia trinidadensis 2 1
Micropygomyia vilellai 1 -
Nyssomyia antunesi 6 2
Nyssomyia whitmani 3 -
Psathyromyia aragaoi 1 -
Psathyromyia lutziana - 1
Psyschodopygus amazonensis 1 -
Psyschodopygus davisi 3 -
Psyschodopygus carrerai 1 -
Psyschodopygus geniculatus 1 -
Sciopemyia servulolimai 4 -
Sciopemyia sordellii 7 7
Trichopygomyia dasypodogeton 1 -
Trichophoromyia castanheirai 2 -
Trichophoromyia brachipyga - 2
Viannamyia caprina 5 -
Viannamyia furcata 2 3
Evandromyia sp. de Baduel - 1
Total de espécies 9 8 9 - 3 18 8 - 14 5 6 2 6 - 12 6 2 6

Intra: Intradomicílio; Extra: Extradomicílio; RO: Roça; MS: Mata secundária; PO: Pomar; CR: Curral; GA: Galinheiro; CH: Chiqueiro; AL: Açaizal; CA: Capoeira; QA: Quantidade de ambientes. Sinal convencional utilizado: - Dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento.

No extradomicílio, exclusivamente em galinheiros, foram coletadas sete espécies no período chuvoso e seis no seco, com destaque para as espécies Ev. evandroi, Lu. longipalpis, Lu. gomezi, Micropygomyia peresi, Micropygomyia pusilla, Micropygomyia rorotaensis e Micropygomyia trinidadensis que estavam nesse tipo de estrutura artificial em ambos os períodos (Tabela 2).

Lu. longipalpis foi predominante com 395 exemplares identificados, dos quais 42 (10,6%) foram capturados no intradomicílio e 353 (89,3%) no extradomicílio. A espécie foi detectada em todas as residências amostradas e nessas havia criação de galinhas nos galinheiros construídos nos peridomicílios. Considerando o total de flebotomíneos capturados (1.129 exemplares), esses valores equivalem a 3,7% e 31,2% dos indivíduos capturados no intra e peridomicílio, respectivamente.

DISCUSSÃO

Na Região Norte do Brasil, foram registradas 200 espécies de flebotomíneos; só no estado do Pará, aproximadamente 130 espécies10. O total de espécies de flebotomíneos registrado neste estudo equivale a 26,9% do que está registrado para o Estado, mostrando quão rica é a fauna de flebotomíneos na área de estudo.

No presente estudo, uma maior quantidade de espécimes foi capturada durante o período chuvoso, o que pode ser explicado pela influência de fatores climáticos, tais como elevada umidade, altas temperaturas e maior disponibilidade de recursos alimentares12. A quantidade de fêmeas também foi maior que a de machos durante a época chuvosa (1,77:1), o que pode estar relacionado principalmente aos fatores climáticos.

Entre a fauna amostrada em Tomé-Açu, foram identificadas espécies de importância epidemiológica por serem vetoras ou suspeitas de transmitirem Leishmania spp., tais como Bichromomyia flaviscutellata, Ny. antunesi, Psychodopygus davisi, Psychodopygus carrerai, Psychodopygus amazonensis, Lu. gomezi, Nyssomyia whitmani, Lu. longipalpis13,14,15.

Bi. flaviscutellata está amplamente distribuída na América do Sul e é considerada transmissora de Leishmania (Leishmania) amazonensis13,14,15. A pouca quantidade de espécimes de Bi. flaviscutellata capturada neste estudo possivelmente está relacionada ao método de captura utilizado (armadilha CDC) pois, segundo Shaw e Lainson16, métodos que utilizam iscas vivas, como roedores, são mais efetivos na captura dessa espécie. Exemplares dessa espécie foram capturados nos ambientes de roça, capoeira e mata secundária; embora Bi. flaviscutellata seja tipicamente silvestre, mais abundante em campinas e campinaranas17, pode eventualmente explorar, de forma diferencial, áreas degradadas, geralmente ocupadas por populações humanas, propiciando o contato homem-vetor.

Ny. antunesi, provável vetor de Leishmania (Viannia) lindenbergi18, foi capturada em ambos os períodos, com destaque para o período chuvoso, quando a espécie foi capturada em quase todos os ambientes extradomiciliares e no intradomicílio. Apesar da quantidade de indivíduos da espécie não ter sido expressiva, a presença dela no intradomicílio, durante a época chuvosa, não pode ser negligenciada.

De forma geral, as espécies do gênero Psychodopygus são antropofílicas, picando o homem avidamente, e são frequentemente encontradas em áreas de floresta preservada. As quatro espécies de Psychodopygus identificadas neste estudo foram capturadas no período chuvoso, em áreas de capoeira e mata secundária; adicionalmente, Ps. davisi foi registrada também em galinheiro. Ps. davisi é vetora de Leishmania (Viannia) naiffi e L. (V.) braziliensis no Brasil19,20; Ps. carrerai é transmissora de L. (V.) braziliensis na Bolívia21; e Ps. amazonensis já foi encontrada naturalmente infectada com tripanossomatídeos (não Leishmania) na Serra dos Carajás, Pará22, e ainda é considerada como possível vetor de L. (V.) naiffi no Brasil23.

Lu. gomezi é implicada na transmissão de Leishmania (Viannia) panamensis nas Américas do Sul e Central e também foi encontrada infectada por L. (V.) braziliensis na Venezuela15,24. Souza et al.25 encontraram um espécime de Lu. gomezi naturalmente infectado com L. (V.) shawi, sugerindo o provável envolvimento da espécie na transmissão da leishmaniose cutânea na Região Amazônica. No presente estudo, a espécie foi capturada somente em ambientes extradomiciliares.

Ny. whitmani é possivelmente um complexo de espécies e, portanto, sua importância como vetor de Leishmania spp., nas Regiões Nordeste, Sudeste, Sul e Centro-Oeste do Brasil, deve ser reavaliada15. Apesar de ser considerada silvestre, evidências apontam uma forte tendência para habitar áreas de mata alteradas pelo homem e também o peridomicílio26. No presente estudo, a espécie foi registrada em áreas alteradas, como roças e capoeira, e em galinheiros, reforçando essas evidências de adaptação também na Região Norte do país.

No que diz respeito à Sc. sordellii, apesar da expressiva quantidade de indivíduos capturados e por ter sido registrada em todos ecótopos avaliados, a espécie é considerada sem importância epidemiológica, embora já tenha sido encontrada infectada naturalmente por tripanossomatídeos27.

Ambientes próximos dos domicílios, com condições favoráveis à atração de vetores, seja para refúgio e/ou devido à disponibilidade de fontes alimentares (p.ex. galinheiros, currais e chiqueiros), favorecem a aproximação dos vetores às residências humanas. No presente estudo, 18 espécies de flebotomíneos foram registradas em galinheiros no período chuvoso e 12 no período seco. Dessas, quatro foram capturadas exclusivamente neste tipo de anexo peridoméstico. As aves tendem a exercer forte atração aos flebotomíneos, e a presença de galinheiros próximos às residências sugere que esse tipo de ambiente desempenha importante papel epidemiológico, por propiciar o estabelecimento e a manutenção do ciclo de transmissão das leishmanias nessas áreas, como já mencionado por outros autores28. Essa informação também foi corroborada por Afonso et al.29, que mostraram, após a análise de identificação de fontes alimentares de Lu. longipalpis, uma alta porcentagem de preferência alimentar desse vetor por aves, em comparação a outras fontes identificadas.

Lu. longipalpis, o principal vetor de L. (L.) infantum e encontrada naturalmente infectada por Leishmania (Viannia) sp. em área com casos humanos atribuíveis a L. (V.) braziliensis30,31, ambas associadas a casos de leishmaniose em Tomé-Açu, é uma espécie de grande plasticidade adaptativa a tipos de ambientes, além de ser uma espécie eclética quanto às fontes alimentares. Nas áreas rurais do município de Tomé-Açu, a presença de abrigos de animais (e.g. galinheiros, chiqueiros e currais) é comum nos arredores das residências, constituindo micro-habitats propícios ao estabelecimento do vetor, pois são ricos em matéria orgânica, oferecendo condições para o desenvolvimento da fase imatura dos insetos (larvas). Os animais domésticos estão entre os que mais exercem atração sob a espécie para o repasto sanguíneo32, haja vista que a presença de Lu. longipalpis foi detectada em todas as residências incluídas no estudo e em todas havia a criação de galinhas nos galinheiros construídos em suas proximidades.

Outro fator importante na dinâmica do vetor são as constantes transformações da paisagem do entorno, que resultam na ampliação de áreas de plantio e que, aliadas à grande plasticidade adaptativa observada em Lu. longipalpis28, geram um cenário propício para o estabelecimento da espécie, devido à vasta disponibilidade de micro-habitats ricos em micronutrientes para o desenvolvimento do vetor.

CONCLUSÃO

A fauna de flebotomíneos das áreas estudadas foi mais abundante durante o período chuvoso.

Os galinheiros, com as aves domésticas, mostraram-se como os ecótopos mais atrativos para os vetores, devido ao elevado número de espécies que foi registrado nesse tipo de estrutura artificial em ambas as estações, indicando uma possível associação entre os insetos e as aves domésticas.

A abundância de Lu. longipalpis, em ambas as estações, em galinheiros instalados próximos às unidades domiciliares, associada à falta de efetivas barreiras físicas, favorece o contato homem-vetor no intradomicílio e aumenta o risco de transmissão da leishmaniose visceral nas áreas rurais de Tomé-Açu.

O papel desempenhado por Bi. flaviscutellata, Ny. antunesi, Ny. whitmani, Ps. davisi e Sc. sordellii, na transmissão da leishmaniose cutânea no Município, deve ser melhor caracterizado.

A construção de abrigos para os animais distante das unidades domiciliares e a melhoria das residências, por meio da adição de barreiras físicas (telas em janelas, portas e forros), associadas a campanhas de educação em saúde, possivelmente consistiriam em importantes medidas profiláticas na transmissão de Leishmania spp. a humanos no Município.

Espera-se que as informações fornecidas neste trabalho sirvam como linha de base para a orientação das ações de vigilância e controle vetorial em Tomé-Açu.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem à SMS de Tomé-Açu pelo apoio logístico durante as atividades em campo; ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela concessão da bolsa de estudos do autor FDO; aos técnicos Gilberto César Rodrigues, Rosângela Barros do Nascimento, Breno Maués de Resende (IEC/SVS/MS) e Efraim Leão Monteiro (SMS de Tomé-Açu) pelo auxílio e dedicação durante a pesquisa.

REFERÊNCIAS

1 Lyra MR, Pimentel MIF, Madeira MF, Antonio LF, Lyra JPM, Fagundes A, et al. First report of cutaneous leishmaniasis caused by Leishmania (Leishmania) infantum chagasi in an urban area of Rio de Janeiro, Brazil. Rev Inst Med Trop S Paulo. 2015 Sep-Oct;57(5):451-4. Doi: 10.1590/S0036-46652015000500016 [Link] [ Links ]

2 Castro LS, França AO, Ferreira EC, Hans Filho G, Higa Júnior MG, Gontijo CMF, et al. Leishmania infantum as a causative agent of cutaneous leishmaniasis in the state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Rev Inst Med Trop S Paulo. 2016;58:23. Doi: 10.1590/S1678-9946201658023 [Link] [ Links ]

3 Bates PA, Rogers ME. New insights into the development biology and transmission mechanisms of Leishmania. Curr Mol Med. 2004 Sep;4(6):601-9. Doi: 10.2174/1566524043360285 [Link] [ Links ]

4 Beattie L, Evans KJ, Kaye PM, Smith DF. Transgenic Leishmania and the immune response to infection. Parasite Immunol. 2008;30(4):255-66. Doi: 10.1111/j.1365-3024.2008.01020.x [Link] [ Links ]

5 Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Estatísticas por cidade e estado: Tomé-Açu [Internet]. Rio de Janeiro: IBGE; 2017 [citado 2018 jun 5]. Disponível em: Disponível em: https://www.ibge.gov.br/estatisticas-novoportal/por-cidade-estado-estatisticas.html?t=destaques&c=1508001 . [ Links ]

6 Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais. Coordenação-Geral de Observação da Terra. PRODES - Monitoramento do desmatamento das formações florestais na Amazônia Legal. São José dos Campos: INPE; 2004 [citado 2018 jun 5]. Disponível em: Disponível em: http://www.dpi.inpe.br/prodesdigital/prodesmunicipal.php . [ Links ]

7 Sudia WD, Chamberlain RW. Battery-operated light trap, an improved model. Mosq News. 1962 Jun;22(2):126-9. [Link] [ Links ]

8 Young DG, Duncan MA. Guide to the identification and geographic distribution of Lutzomyia sand flies in the Mexico, the West Indies, Central and the South America (Diptera: Psychodidae). Gainesville, FL: American Entomological Institute; 1994. 881 p. (Memoirs of the American Entomological Institute; nº 54). [Link] [ Links ]

9 Galati EAB. Morfologia, terminologia de adultos e identificação dos táxons da América. In: Rangel EF, Lainson R, organizadores. Flebotomíneos do Brasil. Rio de Janeiro: Editora Fiocruz; 2003. p. 53-176. [ Links ]

10 Galati EAB. Phlebotominae (Diptera, Psychodidae): classificação, morfologia, terminologia e identificação de adultos [Internet]. Vol. I. São Paulo: Universidade de São Paulo; 2017 [citado 2017 nov 15]. Disponível em: Disponível em: http://www.fsp.usp.br/~egalati/ . [ Links ]

11 Marcondes CB. A proposal of generic and subgeneric abbreviations for phlebotomine sandflies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) of the world. Entomol News. 2007 Sep;118(4):351-7. Doi: 10.3157/0013-872X(2007)118[351:APOGAS]2.0.CO;2 [Link] [ Links ]

12 Penha TA, Santos ACG, Rebêlo JMM, Moraes JLP, Guerra RMSNC. Fauna de flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em área endêmica de leishmaniose visceral canina na região metropolitana de São Luis-MA, Brasil. Biotemas. 2013;26(2):121-7. Doi: 10.5007/2175-7925.2013v26n2p121 [Link] [ Links ]

13 Lainson R, Shaw JJ. Leishmaniasis in Brazil: I. Observations on enzootic rodent leishmaniasis-incrimination of Lutzomyia flaviscutellata (Mangabeira) as the vector in the lower Amazonian basin. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1968;62(3):385-95. Doi: 10.1016/0035-9203(68)90090-4 [Link] [ Links ]

14 Lainson R. Espécies neotropicais de Leishmania: uma breve revisão histórica sobre sua descoberta, ecologia e taxonomia. Rev Pan-Amaz Saude. 2010 jun;1(2):13-32. Doi: 10.5123/S2176-62232010000200002 [Link] [ Links ]

15 Brazil RP, Brazil BG. Vetores na leishmaniose tegumentar americana. In: Conceição-Silva F, Alves CR, organizadores. Leishmanioses do continente americano. Rio Janeiro: Editora Fiocruz; 2014. p. 193-200. Doi: 10.7476/9788575415689 [Link] [ Links ]

16 Shaw JJ, Lainson R. Leishmaniasis in Brazil. VI. Observations on the seasonal variations of Lutzomyia flaviscutellata in different types of forest and its relationship to enzootic rodent leishmaniasis (Leishmania mexicana amazonensis). Trans R Soc Trop Med Hyg. 1972 Jan;66(5):709-17. Doi: 10.1016/0035-9203(72)90084-3 [Link] [ Links ]

17 Silva PES, Freitas RA, Silva DF, Alencar RB. Fauna de flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) de uma reserva de campina no Estado do Amazonas, e sua importância epidemiológica. Rev Soc Bras Med Trop. 2010 jan-fev;43(1):78-81. Doi: 10.1590/S0037-86822010000100017 [Link] [ Links ]

18 Silveira FT, Ishikawa EAY, Souza AAA, Lainson R. An outbreak of cutaneous leishmaniasis among soldiers in Belém, Pará State, Brazil, caused by Leishmania (Viannia) lindenbergi n. sp. A new leishmanial parasite of man in the Amazon region. Parasite. 2002 Mar;9(1):43-50. Doi: 10.1051/parasite/200209143 [Link] [ Links ]

19 Souza AAA, Silveira FT, Lainson R, Barata IR, Silva MGS, Lima JAN, et al. Fauna flebotomínica da Serra dos Carajás, Estado do Pará, Brasil, e sua possível implicação na transmissão da leishmaniose tegumentar americana. Rev Pan-Amaz Saude. 2010 mar;1(1):45-51. Doi: 10.5123/S2176-62232010000100007 [Link] [ Links ]

20 Gil LHS, Basano SA, Souza AA, Silva MGS, Barata I, Ishikawa EA, et al. Recent observations on the sand fly (Diptera: Psychodidae) fauna of the State of Rondônia, Western Amazônia, Brazil: the importance of Psychdopygus davisi as a vector of zoonotic cutaneous leishmaniasis. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2003 Sep;98(6):751-5. Doi: 10.1590/S0074-02762003000600007 [Link] [ Links ]

21 García AL, Parrado R, Rojas E, Delgado R, Dujardin JC, Reithinger R. Leishmaniases in Bolivia: Comprehensive Review and Current Status. Am J Trop Med Hyg. 2009 May;80(5):704-11. Doi: 10.4269/ajtmh.2009.80.704 [Link] [ Links ]

22 Ryan L, Lainson R, Shaw JJ, Braga RR, Ishikawa EAY. Leishmaniasis in Brazil. XXV. Sandfly vectors of Leishmania in Pará State, Brazil. Med Vet Entmol. 1987 Oct;1(4):383-95. Doi: 10.1111/j.1365-2915.1987.tb00369.x [Link] [ Links ]

23 Maroli M, Feliciangeli MD, Bichaud L, Charrell RN, Gradoni L. Phlebotomine sandflies and the spreading of leishmaniases and other diseases of public health concern. Med Vet Entomol. 2013 Jun;27(2):123-47. Doi: 10.1111/j.1365-2915.2012.01034.x [Link] [ Links ]

24 Jorquera A, González R, Marchán-Marcano E, Oviedo M, Matos M. Multiplex-PCR for detection of natural Leishmania infection in Lutzomyia spp. captured in an endemic region for cutaneous leishmaniasis in state of Sucre, Venezuela. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2005 Feb;100(1):45-8. Doi: 10.1590/S0074-02762005000100008 [Link] [ Links ]

25 Souza AAA, Santos TV, Jennings YLL, Ishikawa EAY, Barata IR, Silva MGS, et al. Natural Leishmania (Viannia) spp. infections in phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) from the Brazilian Amazon region reveal new putative transmission cycles of American cutaneous leishmaniasis. Parasite. 2016 May;23:22. Doi: 10.1051/parasite/2016022 [Link] [ Links ]

26 Rangel EF, Lainson R. Proven and putative vectors of American cutaneous leishmaniasis in Brazil: aspects of their biology and vectorial competence. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2009 Nov;104(7):937-54. Doi: 10.1590/S0074-02762009000700001 [Link] [ Links ]

27 Ryan L, Lainson R, Shaw JJ. Leishmaniasis in Brazil. XXIV. Natural flagellate infections of sandflies (Diptera: Psychodidae) in Pará State, with particular reference to the role of Psychodopygus wellcomei as the vector of Leishmania braziliensis braziliensis in the Serra dos Carajás. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1987;81(3):353-9. Doi: 10.1016/0035-9203(87)90133-7 [Link] [ Links ]

28 Dantas-Torres F, Brandão-Filho SP. Visceral leishmaniasis in Brazil: revisiting paradigms of epidemiology and control. Rev Inst Med Trop S Paulo. 2006 May-Jun;48(3):151-6. Doi: 10.1590/S0036-46652006000300007 [Link] [ Links ]

29 Afonso MMS, Duarte R, Miranda JC, Caranha L, Rangel EF. Studies on the feeding habits of Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) populations from endemic areas of American visceral leishmaniasis in northeastern Brazil. J Trop Med. 2012;2012:868557. Doi: 10.1155/2012/858657 [Link] [ Links ]

30 Savani ESMM, Nunes VLB, Galati EAB, Castilho TM, Zampieri RA, Floeter-Winter LM. The finding of Lutzomyia almerioi and Lutzomyia longipalpis naturally infected by Leishmania spp. in a cutaneous and canine visceral leishmaniases focus in Serra da Bodoquena, Brazil. Vet Parasitol. 2009 Mar;160(1-2):18-24. Doi: 10.1016/j.vetpar.2008.10.090 [Link] [ Links ]

31 Brazil RP. The dispersion of Lutzomyia longipalpis in urban areas. Rev Soc Bras Med Trop. 2013 May-Jun;46(3):263-4. Doi: 10.1590/0037-8682-0101-2013 [Link] [ Links ]

32 Lainson R, Rangel EF. Lutzomyia longipalpis and the eco-epidemiology of American visceral leishmaniasis, with particular reference to Brazil - a review. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2005 Dec;100(8):811-27. Doi: 10.1590/S0074-02762005000800001 [Link] [ Links ]

APOIO FINANCEIRO Instituto Evandro Chagas/SVS/MS.

Como citar este artigo / How to cite this article: Santos WS, Ortega FD, Alves VR, Garcez LM. Flebotomíneos (Psychodidae: Phlebotominae) de área endêmica para leishmaniose cutânea e visceral no nordeste do estado do Pará, Brasil. Rev Pan Amaz Saude. 2019;10:e201900059. Doi: http://dx.doi.org/10.5123/S2176-6223201900059

Recebido: 11 de Junho de 2018; Aceito: 03 de Maio de 2019

Correspondência / Correspondence: Walter Souza Santos Instituto Evandro Chagas/SVS/MS, Seção de Parasitologia, Laboratório de Epidemiologia das Leishmanioses Rodovia BR-316 km 7, s/n. Bairro: Levilândia. CEP: 67030-000 - Ananindeua, Pará, Brasil - Tel.: +55 (91) 3214-2152 E-mail: waltersantos@iec.gov.br

CONTRIBUIÇÃO DOS AUTORES

WSS e LMG conceberam e realizaram o desenho da pesquisa. WSS, FDO e VRA realizaram a pesquisa. WSS, FDO e VRA analisaram os dados. WSS, VRA e LMG escreveram o artigo. Todos os autores contribuíram para a última versão do manuscrito.

CONFLITOS DE INTERESSES

Os autores declaram não haver conflito de interesses.

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