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Revista Pan-Amazônica de Saúde

versión impresa ISSN 2176-6215versión On-line ISSN 2176-6223

Rev Pan-Amaz Saude vol.10  Ananindeua  2019  Epub 13-Ene-2020

http://dx.doi.org/10.5123/s2176-6223201900098 

ARTÍCULO DE REVISIÓN

Prevalencia de anemia asociada con parasitosis intestinales en Brasil: una revisión sistemática

Lana Janine Rodrigues Moraes1  , Lucileia da Silva Andrade1  , Carmina Burana Pereira Farias1  , Laine Celestino Pinto (orcid: 0000-0003-4246-5714)1  2 

1 Faculdade Metropolitana da Amazônia, Curso de Bacharelado em Biomedicina, Belém, Pará, Brasil

2 Universidade Federal do Pará, Instituto de Ciências Biológicas, Laboratório de Neuropatologia Experimental, Belém, Pará, Brasil

RESUMEN

OBJETIVO:

Estimar la prevalencia de anemia asociada a la parasitosis intestinal, así como identificar los parásitos más frecuentes, el grupo de edad más afectado y los factores relacionados con el desarrollo.

MÉTODOS:

Se trata de una revisión sistemática descriptiva, basada en el modelo PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses), que incluye artículos publicados entre 2014 y 2018, en inglés y portugués, basados en la búsqueda en las bases de datos Google Scholar, PubMed (National Library of Medicine) y Virtual Health Library Brazil, utilizando la combinación de los descriptores "prevalencia de la anemia asociada con la parasitosis, Brasil". Después de análisis independientes de tres revisores, se excluyeron artículos de revisión, artículos experimentales con animales, casos clínicos, artículos pagados, artículos duplicados en bancos, estudios relacionando la anemia con otras enfermedades, describiendo la presencia de anemias o parasitosis.

RESULTADOS:

Encontramos 1.697 artículos en las bases de datos, de los cuales 10 fueron seleccionados y demostraron una asociación promedio de anemia y parásitos intestinales del 11,4% en el sur, 13,1% en la región noreste y 3,5% en la región del Medio Oeste; en la Región Norte, no se realizó ninguna asociación estadística. Entre los parásitos más frecuentes se destacaron Entamoeba coli, Giardia lamblia y Endolimax nana. La mayoría de los estudios se llevaron a cabo en niños y adolescentes de hasta 14 años de edad.

CONCLUSIÓN:

Los resultados de este estudio mostraron que la prevalencia de anemia asociada con la parasitosis en Brasil es significativa cuando hay una mayor frecuencia de parásito patógeno en la población estudiada, lo que refuerza la necesidad de estudios de prevalencia extensa.

Palavras-clave: Epidemiología; Anemia; Enteropatías parasitarias

INTRODUCCIÓN

Las anemias asociadas a parasitosis intestinales son un problema de salud en el mundo, aunque la concentración de casos proviene de países subdesarrollados, lo que sugiere la relación de estas enfermedades con las condiciones sanitarias y socioeconómicas de la población1),(2.

La anemia se caracteriza por la disminución de los niveles de hemoglobina (Hb) en el cuerpo, comprometiendo el transporte de oxígeno a los tejidos, lo que causa disnea, debilidad, retraso en el desarrollo neuropsicomotor, disminución de la capacidad intelectual, aumento de la morbilidad y mortalidad, especialmente la infantil, baja resistencia a las infecciones, aumento de la fatiga, entre otros3.

Esta patología puede ocurrir en diferentes períodos de la vida y edades; sin embargo, los principales grupos de riesgo son los niños y las gestantes. La clasificación de los grupos de riesgo por salud pública varía según la prevalencia de la anemia en una población determinada, siendo considerada: grave, con una prevalencia del 40% o más; entre el 20% y el 39,9%; entre el 5% y el 19,9%; correspondiente al 4,9% o menos4.

Entre las causas de las anemias se encuentran las infecciones enteroparasitarias, que pueden contribuir al empeoramiento de la condición anémica. En este sentido, la carga parasitaria y la capacidad expoliativa de los parásitos, que consiste en la absorción de nutrientes o incluso la sangre del huésped, desencadenando puntos hemorrágicos en la mucosa, son factores determinantes para el desarrollo de la enfermedad, siendo la anemia por deficiencia de hierro la más común3),(5),(6.

La enteroparasitosis es prevalente en varias áreas de Brasil, tanto en las zonas rurales como urbanas, y representa un problema para la salud pública, ya que impregna la educación y las políticas públicas. Estos factores conducen a la propagación de infecciones entéricas: saneamiento básico deficiente, prácticas de higiene deficientes o inexistentes, vivienda insalubre y desnutrición, resultado del bajo nivel socioeconómico de la población7),(8.

En este contexto, los estudios que incluyen diferentes grupos de muestras y que asocian la anemia con los parásitos intestinales son importantes para analizar el panorama de la situación en Brasil y, por lo tanto, contribuir a la implementación de medidas para prevenir y tratar la anemia y los parásitos intestinales. Por lo tanto, el objetivo de esta revisión sistemática descriptiva era estimar la prevalencia de la anemia asociada con la parasitosis en Brasil, así como identificar el parásito más frecuente, el grupo de edad más afectado y los factores de riesgo relacionados con el desarrollo.

MÉTODOS

Se trata de una revisión sistemática descriptiva, basada en los preceptos establecidos por el modelo Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA)9.

Así, se realizaron búsquedas de artículos científicos en las bases de datos Google Scholar, PubMed (National Library of Medicine) y Virtual Health Library (VHL) Brazil, basándose en la siguiente pregunta principal: "¿Cuál es la prevalencia de la anemia asociada a la parasitosis en Brasil?". Para las investigaciones, se adoptó la combinación de descriptores de salud con otras palabras, tales como "[Prevalencia] de [anemia] asociada con [parasitosis], [Brasil]". La búsqueda electrónica de los artículos se llevó a cabo de febrero a abril de 2018.

Tres colaboradores analizaron los resúmenes de los artículos, de forma ciega e independiente, para verificar qué estudios contemplaban el tema y, en casos de divergencia, se buscó el consenso. En cuanto a los criterios de inclusión, se consideraron artículos en línea, disponibles en su totalidad, definidos como ensayos clínicos y estudios de laboratorio, así como el recorte de tiempo. Estudios exclusivamente publicados entre 2014 y 2018 en inglés y portugués.

Se excluyeron artículos de revisión, artículos experimentales con animales, casos clínicos, artículos pagados, artículos duplicados en los bancos estudiados, estudios relacionados con la anemia, con otras enfermedades y aquellos que describían sólo la presencia de anemias o parásitos.

Siguiendo las directrices de PRISMA, se elaboró un diagrama de flujo, subdividido en las siguientes etapas del estudio: identificación, evaluación, elegibilidad e inclusión.

Para la evaluación de riesgos potenciales de sesgos, utilizamos el instrumento desarrollado por Hoy et al.10, que verifica el riesgo de sesgo para factores relacionados con la validez externa y la validez interna, lo que permitió clasificarlos como de bajo, moderado o alto riesgo. Así pues, tres examinadores independientes analizaron el riesgo de parcialidad, basándose en los siguientes puntos: (1) representación de la muestra utilizada en el estudio en relación con la población nacional, permitiendo la generalización de los resultados; (2) sistema de muestreo que represente a la población objetivo; (3) método de selección de muestras; (4) probabilidad de sesgo de no respuesta; (5) cómo obtener la respuesta de interés; (6) definición de los parámetros utilizados para la selección de muestras; (7) fiabilidad y validez de las herramientas utilizadas; (8) estandarización del proceso de recogida; y (9) período de prevalencia adecuada de los intereses. Los cuatro primeros temas están relacionados con la validez externa del estudio y, en consecuencia, los demás elementos, con la validez interna10.

Por último, los estudios se dividieron en tres categorías: bajo riesgo de sesgo, cuando cumplieron al menos ocho criterios; riesgo medio de sesgo, cuando abarcaban siete criterios; y alto riesgo de sesgo, con menos de siete criterios. El análisis de cada uno de los puntos se presentó en forma de cuestionario10.

RESULTADOS

La búsqueda en las tres bases de datos dio lugar a 1.697 artículos, disponibles en su totalidad, refiriéndose al período 2014-2018, de los cuales: 1.690 de la plataforma Google Académico; cuatro, de PubMed; y tres de la plataforma VHL Brasil.

Después de aplicar los criterios de exclusión, la mayoría de los estudios fueron eliminados: cinco porque fueron duplicados; 32, porque están en otros idiomas; 40, porque era de revisión; 6, porque son casos clínicos; 184 fueron experimentos con animales; 4 fueron disertaciones; y 1.253 fueron excluidos porque no contemplaban el tema. De los artículos restantes, 173 fueron seleccionados para su lectura; sin embargo, seguían excluidos: 23, porque sólo analizaban la presencia de anemia; 118, sólo por informar de la presencia de parasitosis intestinal; y 22 porque tienen anemia asociada con otras enfermedades. Al final, se incluyeron 10 artículos en esta revisión (Figura 1).

Figura 1 - Identificación de artículos sobre la asociación de anemia con parasitosis intestinal, de acuerdo con los criterios establecidos en esta revisión 

La muestra total de artículos fue de 4.624 personas de hasta 63 años; 8 (80,0%) se realizaron con niños y adolescentes de hasta 14 años de edad. Entre los estudios incluidos, 5 (50,0%) fueron publicados en 2016 y 4 (40,0%) en 2014; y el 40,0% (4/10) se llevó a cabo en la Región Sur, el 40,0% (4/10) en la Región Nordeste, el 10,0% (1/10) en la región del Centro-Oeste y el 10,0% (1/10) en la Región Norte. No se realizaron estudios en la Región Sudeste.

En cuanto a los tipos de estudio, el descriptivo correspondió al 50,0% (5/10) de los estudios. La prevalencia media de anemia en los estudios fue del 19,6% en la Región Nordeste, del 46,8% en la Región Sur, del 37,5% en la Región Norte y del 4,0% en la Región Centro-Oeste. En cuanto a la prevalencia media de parasitosis intestinales, en la Región Nordeste fue del 49,1%, en la Región Sur del 23,5%, en la Región Norte del 98,1% y en la Centro-Oeste del 9,8% ( Cuadro 1).

- No reportado en el estudio.

Cuadro 1 - Resumen de los artículos clasificados para esta revisión 

En cuanto a la anemia asociada a la parasitosis intestinal, no todos los estudios llevaron a cabo esta asociación estadística, aunque determinaron la presencia de anemia y parasitosis. Por lo tanto, hubo una prevalencia media de anemia asociada a la parasitosis del 11,4% (3/4) de los estudios en la Región Sur, del 13,1% (2/4) en la Región Nordeste y del 3,5% (1/1) en la Región Centro-Oeste; en la Región Norte, no se hizo ninguna asociación estadística entre la presencia de anemia y parásitos. Entre las parasitosis más comunes encontradas en los estudios, Entamoeba coli se registró en nueve (90,0%), Giardia lamblia y Endolimax nana en siete (70,0%), Ascaris lumbricoides en seis (60,0%) y Enterobius vermicularis en dos (20,0%) (Cuadro 1).

Los factores de riesgo encontrados fueron: condiciones básicas de saneamiento deficientes, bajo estatus socioeconómico, bajo peso nutricional, condiciones de vida inadecuadas, baja escolarización y cuidado indebido con higiene personal.

En relación con la evaluación del riesgo de sesgo, los artículos seleccionados presentaron una puntuación que oscila entre dos y ocho, de nueve puntos posibles. En cuanto al riesgo global de sesgo, seis se clasificaron como de alto riesgo, dos de riesgo moderado y dos de bajo riesgo (Cuadro 2).

S: Sí; N: No; RES: Riesgo Elevado de Sesgo; BRS Bajo riesgo de sesgo; RMS: Riesgo medio de sesgo.

Cuadro 2 - Evaluación del riesgo de sesgo de los estudios abordados en esta revisión, según el instrumento desarrollado por Hoy et al.10 

DISCUSIÓN

Aunque hay pocos estudios sobre la prevalencia de la anemia asociada a la parasitosis en Brasil, el presente estudio tenía como objetivo analizar esta asociación en diferentes regiones brasileñas.

Los estudios realizados en la Región Sur, con diferentes grupos, no presentaron una asociación significativa entre anemia y parasitosis, que puede estar relacionada con la mayor prevalencia de parásitos no patógenos12),(16),(18),(20. En este sentido, Bini et al.16, en un estudio con 101 mujeres embarazadas del municipio de Ponta Grossa, estado de Paraná, mostraron que no se detectó ninguna asociación en las 21 mujeres embarazadas analizadas en el laboratorio, ya que albergaban enteroparásitos no patógenos E. coli, E. nana, E. vermicularis y H. nana.

Por el contrario, Mengist et al.21 evaluaron a 372 mujeres embarazadas de cinco centros de salud de una región de Etiopía y observaron una prevalencia de enteroparasitosis del 24,7%, con un predominio de anquilostomas del 15,1%, seguido de A. lumbricoides con un 6,5%; el 17,5% de ellos tenían anemia, lo que dio lugar a una asociación significativa con los anquilostomas (p = 0,001) y A. lumbricoides (p = 0,022). La asociación de anquilostomas y anemia en mujeres embarazadas también se observó en un estudio realizado con 375 mujeres embarazadas en Ghana, África22, que sugiere que la infección por parasitosis patógena está relacionada con la anemia en gestantes. Así, se verifica que, en el mismo grupo - gestantes en países de diferentes continentes y con marcada diferencia socioeconómica - tengan resultados de estudios que reflejen las condiciones higiénico-sanitarias de las poblaciones estudiadas.

En un grupo de niños y adolescentes de entre 6 y 14 años de edad, en Ubiratã, Estado de Paraná, Brasil, se detectó que el 24,6% (14/57) estaba parasitado, el 64,9% (37/57) sólo tenía anemia y el 15,8% (9/57) anemia y parásitos, lo que no mostraban ninguna asociación significativa entre enteroparasitosis y anemia. Entre el parásito encontrado, E. coli, un parásito comensal, era el más frecuente, lo que justifica la no asociación. Sin embargo, es importante destacar que esta parasitosis es un indicador de las malas condiciones sanitarias y la contaminación fecal-oral. Además, en el estudio, se encontró una mayor prevalencia de protozoarios y el 10,5% (6/57) de los niños presentaron parasitismo por G. lamblia y A. lumbricoides, que representan un factor de riesgo para el desarrollo de anemia18.

En el estudio analítico descriptivo de Santos et al.20, sobre la prevalencia de enteroparásitos y la asociación de anemia y parásitos en niños y ancianos, en Santo Ângelo, en el estado de Rio Grande do Sul, se evaluaron 2.470 pacientes; de ellos, el 19,3% fueron positivos para alguna enteroparasitosis, pero sólo 112 pacientes tenían infección parasitaria patógena. De estos últimos, el 25,0% (28/112) presentaron parásitos y anemia. Al igual que en el estudio de Miotto et al.18, los parásitos más comunes fueron los no patógenos, E. nana y E. coli, seguidos por el parásito patógeno G. lamblia, que refleja la ruta de la contaminación fecal-oral. Los niños fueron los más afectados, lo que puede explicarse por actividades recreativas en ambientes externos y por su sistema inmunitario en desarrollo. También se destacó el papel de G. lamblia en el desarrollo de condiciones anémicas, ya que el parásito disminuye la capacidad del cuerpo para absorber nutrientes.

En un estudio realizado en Tailandia, con 375 niños de entre 6 y 14 años, se encontró que la prevalencia del parásito intestinal era del 47,7% (179/375) y de la anemia del 6,4% (24/375); la asociación entre anemia y parasitosis se consideró baja, debido al parásito E. coli correspondiente al 31,2% (117/375), reforzando la hipótesis de la reducción de la asociación entre anemia y enteroparasitosis no patógena23.

En Brasil, en la Región Sur, en el municipio de Peabiru, estado de Paraná, se realizaron pruebas parasitológicas y hematológicas en 67 niños, y hubo una prevalencia de enteroparastosis del 16,4% (11/67); sin embargo, los niños parasitados no presentaron anemia, sólo alteraciones en el recuento de leucocitos y eosinófilos. La baja educación de los padres se consideró un factor de riesgo para el desarrollo de enteroparasitosis. La ausencia de anemia en estos niños parasitados se debe a que permanecen en una guardería de tiempo completo, donde las seis comidas van directamente acompañadas por un profesional de la salud. A pesar de la baja prevalencia de la parasitosis, la necesidad de medidas profilácticas por parte de la comunidad no es descartable12.

En relación con estudios realizados en la Región Nordeste, cuatro artículos mostraron una asociación entre anemia y parasistosis13),(14),(15),(17. Costa et al.17) analizaron los exámenes parasitológicos y hematológicos de 175 individuos en Parnaíba, Estado de Piauí, a partir de registros médicos. Se encontró que el 41,7% (73/175) tenía infección por enteroparasitosis. Entre los casos de monoparasitismo por helmintos, el 8,0% (4/50) de los casos de larvas de S. stercoralis se asociaron con afecciones anémicas, con un Hb promedio de 10,8 g/dL, y, en los casos de biparasitis, anquilostomas y E. nana, el 5,0% (1/20) tenía un Hb promedio de 10,4 g/dL. Como el análisis estadístico de los datos no se realizó, el estudio se clasificó como alto riesgo de sesgo. Estos datos son similares a los de un estudio realizado en el norte de Etiopía, en el que se investigaron 427 pacientes con una prevalencia de enteroparasitosis del 33,5% (143/427), anemia del 8,2% (35/427) y una asociación entre anemia e enteroparásitos del 10,7%. También se detectó que los pacientes infectados con S. stercoralis y anquilostomas eran más propensos a desarrollar anemia debido a la pérdida diaria de sangre24.

También en la Región Nordeste, un estudio realizado por análisis de 72 registros médicos de pacientes de hasta 63 años, en Juazeiro do Norte, estado de Ceará, mostró que el 19,4% (14/72) dio positivo para enteroparasitosis, el 31,9% (23/72) tenía anemia y el 39,2% (9/23) anemia asociada a parasitosis. La prevalencia parasitaria más alta fue en el grupo de edad de 0 a 13 años, y el parásito más común fue G. lamblia, que causa diarrea, desnutrición, malabsorción de hierro y vitaminas y retraso en el desarrollo, lo que conduce a la anemia, un hecho confirmado por la asociación significativa entre anemia y parasitosis detectada15.

En el estudio realizado por Pedraza14, con 299 niños en guarderías públicas de la ciudad de Campina Grande, estado de Paraíba, se encontró que el 17% de los niños tenía anemia, el 82,7% tenía monoparasitismo y el 46,4% poliparasitismo. Basándose en el índice de anemia encontrado, el autor consideró la anemia un problema moderado de salud pública. Los parásitos más frecuentes fueron los protozoarios G. lamblia y E. histolytica. Sin embargo, la asociación de las dos variables no fue verificada.

Un estudio realizado en una zona urbana de la India, con 250 adolescentes, observó una prevalencia de enteroparásitos del 36,0% (90/250), con un predominio del 23,2% (58/250) de E. Histolytica, seguido por el 5,2% (13/250) de G. lamblia, el 4,4% (11/250) de los anquilostomas y el 3,2% (8/250) de A. lumbricoides. La prevalencia de anemia fue del 84,8% (212/250), 12,8% (32/250) leve, 46,8% (117/250) moderada y 25,2% (63/250) grave. Se encontró una asociación significativa entre la anemia y la infección por enteroparásitos, así como prácticas inadecuadas de lavado de manos y defecación en lugares abiertos25. Al-Shehri et al.26) también describieron la asociación significativa entre la anemia y la infección por G. lamblia en un estudio realizado con 254 niños ugandeses.

En Campina Grande, un estudio transversal realizado con 271 niños asistidos en guarderías encontró que el 52,7% de los niños tenían poliparasitismo, y que había una asociación estadísticamente significativa entre los niveles de Hb y el poliparasitismo (p = 0,026). El poliparasitismo se asoció con una baja concentración de Hb, ya que la presencia de parásitos intestinales puede reducir la absorción de hierro ingerido en la dieta hasta en un 20%, deteriorando la síntesis normal de Hb en el cuerpo13.

En un estudio realizado en Aiquara, Estado de Bahia, con 236 ancianos, se encontró una prevalencia del 30,5% de la parasitosis intestinal, con una mayor frecuencia de parásitos no patógenos: E. coli (44,6%), E. nana (21,7%) y Iodamoeba butschlii (14,5%). La prevalencia de la anemia fue del 12,8%, y no hubo una asociación significativa entre las variables analizadas, confirmando la baja asociación entre la anemia y la presencia de parásitos no patógenos27.

Sólo se realizó un estudio en la Región Centro-Oeste19, con niños de 0 a 14 años de edad. Un total de 1.139 muestras fueron analizadas a partir de exámenes parasitológicos de heces y hemograma de pacientes de Goiânia, estado de Goiás. Se detectó que el 29,8% (340/1.139) de los pacientes era positivo para enteroparásitos, el 4,1% (47/1.139) tenían anemia y el 3,5% (40/1.139) tenía una asociación significativa entre anemia y parasitosis (p < 0,01). Entre los parásitos más frecuentes se encuentran: G. lamblia, con 36,2% (123/340), un resultado similar al encontrado por Santos Jr et al.15 y Pedraza14; E. coli, con 35,6% (121/340); y E. nana con 26,8% (91/340). La presencia de helminto A. lumbricoides (1,1%). Los autores sugirieron que los parásitos G. lamblia y A. lumbricoides están relacionados con el desarrollo de condiciones anémicas19.

En la Región Norte, Gomes et al.11 llevaron a cabo un estudio analítico transversal, con 53 ribereños amazónicos, analizando exámenes parasitológicos de heces y hemograma. La prevalencia de la parasitosis fue del 98,11% (52/53), y el parásito más frecuente fue T. trichiura (90,6%). La prevalencia de la anemia fue del 37,7% (20/53), clasificada como moderada. Sin embargo, no se hizo ninguna asociación estadística entre la prevalencia de anemia y parásitos.

En un estudio realizado en el oeste de Malasia, se evaluaron a 550 niños de entre 7 y 12 años de edad, y se encontró una prevalencia de enteroparásitos del 76,5% (421/550), el 71,5% de T. trichiura, el 41,6% de A. lumbricoides y el 13,5% de anquilostomidas. La prevalencia de la anemia fue del 26,2% (144/550), con una asociación significativa entre enteroparasitosis y anemia por deficiencia de hierro, lo que confirma la capacidad de estos parásitos para reducir la absorción de nutrientes, desencadenando anemia28.

Además, la mayoría de los estudios señala la falta de saneamiento básico y hábitos de higiene inadecuados como factores predisponentes al desarrollo de estas enfermedades11),(12),(15),(16),(17),(18),(20. Además, la baja escolarización puede contribuir al aumento de la prevalencia de parasitos16),(17, ya que el conocimiento de las medidas preventivas para combatir estas enfermedades reduce el riesgo de contaminación. En este sentido, la adopción de políticas de salud pública, que fomenten la prevención primaria, es necesaria para el control de estas enfermedades que aún se descuidan.

Entre las limitaciones de este estudio, destacamos la escasez de trabajos que asocien anemia y parasitosis. En cuanto a los estudios seleccionados, las principales limitaciones fueron: la definición de un tamaño de muestra que representaba la población estudiada; el desempeño del análisis estadístico, para confirmar los datos presentados en estos estudios; y análisis de datos que asocian la aparición de anemia con parásitos patógenos y anemia asociada con parásitos no patógenos, ya que los tipos de parásitos encontrados estaban directamente relacionados con el desarrollo de anemia.

CONCLUSIÓN

Estudios que mostraron una asociación entre anemia y parasitosis ocurrieron principalmente en la Región Nordeste y estuvieron relacionados con la presencia de parásitos patógenos, como G. lamblia y A. lumbricoides. El grupo de edad más afectado fue el los individuos de hasta 14 años, y los parásitos más frecuentemente encontrados en los estudios fueron E. coli, G. lamblia y E. nana. Estos hallazgos sugieren que la prevalencia de anemia asociada con la parasitosis en Brasil es alta cuando hay una mayor frecuencia de parásitos patógenos en la población estudiada. Por lo tanto, este estudio refuerza la necesidad de realizar estudios descriptivos sobre la prevalencia de la anemia asociada a los parásitos, así como la importancia de aplicar medidas profilácticas para combatir estas enfermedades.

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Cómo citar este artículo / How to cite this article: Moraes LJR, Andrade LS, Farias CBP, Pinto LC. Prevalência de anemia associada a parasitoses intestinais no território brasileiro: uma revisão sistemática. Rev Pan Amaz Saude. 2019;10:e201900098. Doi: http://dx.doi.org/10.5123/S2176-6223201900098

Recibido: 01 de Octubre de 2018; Aprobado: 06 de Junio de 2019

Correspondencia / Correspondence: Laine Celestino Pinto. Av. Visconde de Souza Franco, 72. Bairro: Reduto. CEP: 66053-000 - Belém, Pará, Brasil - Tel.: +55 (91) 98201-7128. E-mail: lainecelestino@hotmail.com

CONFLITOS DE INTERESSES

Los autores afirman que no hubo conflictos de interés en relación con la investigación presentada.

CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES

LJRM, LSA y CBP participaron en la planificación, ejecución y redacción del artículo. LCP participó en la planificación, orientación y revisión del manuscrito.

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