INTRODUCCIÓN

La esquistosomiasis se encuentra entre las enfermedades parasitarias con mayor prevalencia mundial¹. Según informes de la Organización Mundial de la Salud (OMS), esta parasitosis pertenece al grupo de enfermedades tropicales desatendidas, con casi 240 millones de personas en el mundo que necesitan tratamiento². En 2018, más de 97,2 millones de personas fueron atendidas³.

La esquistosomiasis se ha registrado en 78 países, incluyendo principalmente regiones de las Américas, África y el Mediterráneo Oriental. En las Américas, Brasil es el país más afectado, con cerca de 1,5 millones de personas infectadas con Schistosoma mansoni y más de 25 millones de lugares de vida con alto riesgo de infección^3,4,5,6,7. La transmisión autóctona fue reportada en las cinco regiones brasileñas, con los estados endémicos Alagoas, Bahía, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Sergipe, Espírito Santo y Minas Gerais⁴. Actualmente, la esquistosomiasis se encuentra en una extensión continua que involucra Rio Grande do Norte al norte de Minas Gerais, entrando en el interior de Bahía, Minas Gerais y Maranhão. En los estados de las regiones Norte, Centro-Oeste y Sur, la transmisión ocurre en áreas restringidas, considerándose focal⁸.

En 1975 se creó el Programa Especial para el Control de la Esquistosomiasis (PECE), cuyo objetivo era eliminar la transmisión y reducir la prevalencia de la infección a menos del 4%. A pesar de los buenos resultados, el objetivo principal no se logró. Posteriormente, el PECE fue reemplazado por el Programa de Control de Esquistosomiasis (PCE) en la década de 1980^9,10. En 1993, las acciones de vigilancia y control de la esquistosomiasis fueron descentralizadas por la creación del Proyecto de Control de Enfermedades Endémicas en el Nordeste, aumentando la participación de los municipios y también la cobertura del PCE. Actualmente, el control de la enfermedad depende de la implementación de políticas públicas, bajo la responsabilidad de los gestores municipales y se inserta entre las actividades de la Atención Primaria⁵.

La aplicación de medidas de control de la esquistosomiasis desde 1976 ha dado lugar a una reducción de las formas hepatoesplénicas y del número de muertes. Tras esta mejoría, la enfermedad alcanzó un nuevo estado endémico, con una respuesta insatisfactoria a las acciones de control⁵. En 2010, la Encuesta Nacional sobre la Prevalencia de Esquistosomiasis mansoni y Geo-Helminto (INPEG) mostró una disminución significativa en las tasas de positividad en todos los estados brasileños, con las tasas de prevalencia más altas en las regiones Norte y Nordeste, con el estado de Sergipe presentando la mayor proporción de positivos (8,19%), mucho más alta que la observada para la Región Nordeste (1,27%)¹¹. Por lo tanto, Sergipe tiene históricamente una alta prevalencia de esta parasitosis, con registros de prevalencia superiores al 50% en municipios del este de Brasil^12,13.

Debido a las dificultades en la vigilancia y el control de la esquistosomiasis, es importante comprender la dinámica de la transmisión y los factores asociados a ella¹⁴. La transmisión de la enfermedad se produce por la transmisión del agua en cuerpos de agua contaminados con aguas residuales domésticas. Este modo de infección explica su mayor prevalencia en la población de bajos ingresos, especialmente en las comunidades agrícolas y pesqueras, estando, por lo tanto, asociada a condiciones socioeconómicas bajas y teniendo como condiciones un saneamiento básico deficiente, malas condiciones de higiene, falta de educación centrada en la salud y contacto frecuente del hombre con aguas contaminadas por aguas residuales domésticas^3,11.

Además de afectar la salud de la población, la esquistosomiasis causa importantes impactos económicos¹⁵. En primer lugar, esta parasitosis es más incapacitante que letal^3,16, reduciendo el número de la población económicamente activa. Además, la esquistosomiasis genera altos costos para la salud pública, divididos entre costos directos (diagnóstico y tratamiento de complicaciones), costos directos no relacionados con la salud (transporte y atención doméstica) y costos indirectos (ayudas por enfermedad y muerte prematura)¹⁷. El turismo, por otro lado, también se ve afectado, ya que algunos lugares de interés presentan un riesgo potencial de infección¹⁸.

Las contribuciones científicas al conocimiento de la esquistosomiasis fueron muy significativas. Sin embargo, todavía hay una escasez de estudios recientes que diseñen la condición local de esta enfermedad y analicen el funcionamiento y los resultados de las medidas de control. En este contexto, y considerando que Sergipe es el estado con mayor prevalencia de esta parasitosis en Brasil¹¹, reducción de las formas hepatoesplénicas este estudio tuvo como objetivo describir el cuadro epidemiológico de la esquistosomiasis en el estado y evaluar las actividades relacionadas con la PCE en el análisis de series temporales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este estudio analizó datos de Esquistosomiasis mansoni en Sergipe, el estado brasileño más pequeño en territorio (21.926,908 km²), ubicado en la Región Nordeste. Su población está compuesta por 2.068.017 habitantes, y la densidad de población es de 94,36 habitantes/km². Sergipe se divide en 75 municipios, siendo la capital Aracaju ubicada en la región costera del estado¹⁹.

Para el análisis de los aspectos epidemiológicos de la Esquistosomiasis mansoni, se realizó un estudio ecológico de series temporales de 2008 a 2017. Se utilizaron datos secundarios del Sistema de Información del Programa de Control de Esquistosomiasis (SISPCE) del Departamento de Salud del Estado de Sergipe (SES/SE) y datos disponibles en el Departamento de Informática del Sistema Único de Salud (DATASUS). Sólo los municipios considerados endémicos para esta parasitosis (51 municipios) formaron parte de los datos recogidos por el PCE²⁰. En el período comprendido entre 2008 y 2011, los datos disponibles en DATASUS⁶ fueron similares a los datos SES /SE. Sin embargo, a partir de 2012, los datos de DATASUS fueron significativamente más bajos e incompletos. Por lo tanto, para los años 2012 a 2017, se utilizó la información disponible en las hojas de cálculo oficiales de SES/SE.

Se recopilaron datos anuales, por municipio, referidos a la siguiente información: a) población trabajada; b) número de exámenes realizados; c) número de positivos para S. mansoni; d) porcentaje de positividad para S. mansoni; e) número de positivos por carga parasitaria; f) número de individuos que deben ser tratados por S. mansoni; y g) número de individuos tratados por S. mansoni. El PCE se consideró adhesión para registrar las actividades del municipio en el SISPCE cada año.

Los datos fueron tabulados en Microsoft Excel 2016^®21 y posteriormente calculados, por año: número de pruebas realizadas; porcentaje de adhesión de municipios endémicos al PCE (considerando el total de 51 municipios endémicos); porcentaje de positividad de la población evaluada; porcentaje de casos con alta carga parasitaria (17 o más huevos por lámina - equivalente a aproximadamente 400 huevos o más por gramo de heces²²); y porcentaje de tratados para Esquistosomiasis mansoni. El método utilizado para realizar exámenes parasitológicos de heces fue Kato-Katz, recomendado por el Ministerio de Salud para PCE^5,11.

Los resultados fueron analizados por año y como promedio de todo el período, asociado a la desviación estándar. Para las variables porcentaje de positividad, porcentaje de positivos con alta carga parasitaria y porcentaje de tratados, fue necesario realizar cálculo de promedio ponderado, utilizando como pesos, respectivamente, el número de pruebas realizadas, el número de casos positivos y el número de personas a tratar. A continuación, se muestra el cálculo realizado, donde "P" corresponde al porcentaje por año y "Pe" al peso:

Para la construcción de parcelas de dispersión se utilizó el programa Joinpoint Regression v4.7.0.0^®23, relacionando cada una de las variables mencionadas (dependiente) con el año (variable independiente), con demostración del porcentual anual (annual percentage change - APC), considerando el intervalo de confianza (IC) del 95%. La regresión lineal se determinó mediante la regresión de Poisson y la correlación entre variables por la correlación de Spearman, expresada por el coeficiente de correlación de Spearman (rs), utilizando el BioEstat v5.3^®24.

Finalmente, se evaluó la distribución espacial de la esquistosomiasis en el estado de Sergipe en relación al porcentaje de positividad en los años de mayor y menor adhesión de los municipios endémicos al PCE (2011 y 2017, respectivamente), mediante la construcción de mapas temáticos, demostrando el porcentaje de positividad de Esquistosomiasis mansoni por municipio. La preparación de los mapas fue realizada por el programa TabWin v4.1.5⁶. Los municipios tuvieron sus porcentajes de positividad distribuidos en cinco intervalos: I) 0 a 9%; II) 10 a 18%; III) 19 a 27%; IV) 28 a 36%; y V) del 37 al 45%. Con base en las definiciones contenidas en el INPEG¹¹, los municipios con un porcentaje de positividad inferior al 5% fueron considerados de baja endemicidad; entre el 5% y el 25%, de endemicidad media; y por encima del 25%, de alta endemicidad.

RESULTADOS

Entre 2008 y 2017, la adhesión promedio de los municipios endémicos de Sergipe al PCE fue de 72% ± 11% (36,7 ± 5,6), siendo la mayor adhesión de 88,2% (45) en 2011 y la menor 51% (26) en 2017. Se realizaron 677.861 exámenes durante el período estudiado, con promedio anual de 67.786 ± 23.808. El mayor número de exámenes realizados fue 100.387 en 2011 y el menor fue 30.494 en 2016 (Tabla 1).

La positividad promedio para S. mansoni en los exámenes realizados fue de 8,6% ± 1,2% (5.799 ± 2.448 exámenes positivos), siendo el mayor porcentual 10,3% (8.258) en 2008, y el menor 6,9% (3.227) en 2014 (Tabla 3). La capital, Aracaju, demostró promedio de positividad inferior a los promedios para el estado a lo largo de los años (2,8% ± 1,2% al año), con 2010 como el año de mayor positividad (4,6%).

Entre el total de positivos, se observó un promedio de 7,9% ± 2,1% (457 ± 157) casos con alta carga parasitaria anual, alcanzando el valor máximo de 11,9% (604) en 2013 y un valor mínimo de 5,4% (442) en 2009. En cuanto a la cobertura del tratamiento, hubo una proporción promedio de 68,7% ± 9,5% (4.278 ± 1.606) pacientes tratados por año, oscilando entre el 58,3% (2.618) en 2016 y el 79,0% (2.567) en 2014 (Tabla 1).

A lo largo de las series temporales estudiadas, el porcentaje de adhesión de los municipios de Sergipe al PCE mostró una tendencia de reducción estadísticamente significativa de aproximadamente 4% anual (PCA = -3,96; IC = -1,4 a -6,4; p = 0,0007) (Figura 1). El número de pruebas realizadas por el Programa también sufrió una reducción estadísticamente significativa del 9,6% anual (PCA = -9,58; IC = -14,4 a -4,4; p = 0,0031), lo que muestra una disminución en la cobertura poblacional de las encuestas coproscópicas del PCE (Figura 2).

Fuente: SISPCE-SE/SES-SE/DATASUS, 2019.

* Indicates that the Annual Percent Change (APC) is significantly different from zero at the alpha = 0.05 level. Final Selected Model: 0 Joinpoints.

Figura 1 - Distribución, por año, de la proporción de adhesión de los municipios sergipanos al PCE (2008-2017) 

Fuente: SISPCE-SE/SES-SE/DATASUS, 2019.

* Indicates that the Annual Percent Change (APC) is significantly different from zero at the alpha = 0.05 level. Final Selected Model: 0 Joinpoints.

Figura 2 - Número de exámenes realizados para S. mansoni, por año, en el estado de Sergipe (2008-2017) 

La evolución del porcentual de pacientes con alta carga parasitaria para S. mansoni presentó una tendencia creciente, con aumento porcentual estadísticamente significante de 5,7% al año (APC = 5,67; CI = 0,4 a 11,3; p = 0,038) (Figura 3).

Fuente: SISPCE-SE/SES-SE/DATASUS, 2019.

* Indicates that the Annual Percent Change (APC) is significantly different from zero at the alpha = 0.05 level. Final Selected Model: 0 Joinpoints.

Figura 3 - Distribución de la frecuencia porcentual de positividad para S. mansoni con alta carga parasitaria en el estado de Sergipe (2008-2017) 

El análisis de regresión linear para las siguientes variables no demostró significación estadística: porcentual de positividad para S. mansoni (APC = -2,49; CI = -5,6 a 0,7; p = 0,1); y porcentual de pacientes tratados (APC = 0,73; CI = -2,8 a 4,4; p = 0,7).

Hubo una correlación negativa estadísticamente significativa entre el porcentaje de adhesión de los municipios al PCE y el porcentaje de pacientes con alta carga parasitaria (rs = -0,7139; p = 0,0203) y también entre el número de pruebas realizadas anualmente y el porcentaje de pacientes con alta carga parasitaria (rs = -0,7091; p = 0,0216).

La distribución espacial de la Esquistosomiasis mansoni en Sergipe se observó en términos de porcentaje de positividad (Figura 4). Se evaluaron los años 2011 y 2017, en los que hubo mayor (45) y menor adhesión (26) de los municipios al PCE, respectivamente. En 2011 se realizaron 100.387 pruebas y el porcentaje de positividad promedio fue del 8,5%, del cual el 75,2% fue tratada. En ese año, los siguientes municipios presentaron alta endemicidad: Cristinápolis (25,2%), Japoatã (27,1%), Maruim (28,8%), Santa Rosa de Lima (30,5%) y São Cristóvão (32,8%). Además de estos cinco, 30 municipios mostraron endemicidad promedio y 10 municipios fueron considerados de baja endemicidad, entre los que se encuentra la capital del estado, Aracaju (4.4%). En 2017 se realizaron 39.776 pruebas, y el porcentaje de positividad promedio fue del 7,1%, de las cuales el 73,3% fueron tratadas. En ese año, el municipio Siriri presentó una prevalencia del 25,5%, siendo el único municipio de alta endemicidad. Veinte municipios presentaron una endemicidad media y cinco mostraron baja endemicidad, entre ellos Aracaju (1,4%).

Fuente: SISPCE-SE/SES-SE/DATASUS, 2019.

A: 2011, año de más adhesión de los municipios al PCE; B: 2017, año de menor adhesión de los municipios al PCE.

Figura 4 - Mapa del porcentual de positividad para S. mansoni en el estado de Sergipe, en 2011 y 2017 

DISCUSIÓN

Sergipe fue designado como el estado brasileño con mayor prevalencia de esquistosomiasis en la última encuesta realizada en Brasil¹¹. Sin embargo, a pesar de este hallazgo, los resultados del presente análisis indicaron una reducción en la atención a la esquistosomiasis. El número de municipios que realizan las actividades del PCE, de 2008 a 2017, mostró una tendencia decreciente y reducción de aproximadamente 4% anual, por lo que en 2017, solo 26 municipios registraron actividades, incluidos municipios considerados de alta endemicidad en períodos anteriores, como Japoatã, Maruim y Cristinápolis. Esta disminución en la adhesión al Programa tiene graves consecuencias para el estado, ya que la Secretaría de Vigilancia de la Salud (SVS) brinda insumos y apoyo técnico y financiero con base en informes estadísticos y análisis del PCE de los departamentos de salud estatales y municipales²⁵. Datos relevantes son que esta reducción de la adhesión al PCE coincide con la aparición - o empeoramiento - de otras epidemias en el estado, como dengue, chikungunya, zika, entre otras, sugiriendo una posible desviación de la atención de los organismos de salud pública^{26,27,28,29,30,31}.

Debido al menor número de municipios endémicos que realizan actividades del programa, el número de pruebas realizadas disminuyó, mostrando una tendencia a la baja de aproximadamente 9,6% por año, lo que indica un probable subregistro de casos. Otros autores también informaron de esta reducción en el número de pruebas realizadas en periodos similares a los estudiados^26,32, paralelamente a la disminución del número de municipios al PCE²⁵. Estos fenómenos ocurrieron poco después de la descentralización de las acciones de control endémicas y pueden generar datos erróneos sobre la distribución de la enfermedad en el estado, así como malas interpretaciones sobre el escenario real de la enfermedad²⁵. Además, el desacuerdo de información, a partir del 2012, entre Datasus y datos SES/SE, que, además de contribuir a tales errores de interpretación, indican fallas en el flujo de registro de notificaciones entre municipios, estados y la Unión.

La proporción de pruebas positivas para esquistosomiasis mostró oscilaciones durante el período estudiado, con un promedio de 8,6%. En 2011, el año de mayor adhesión de los municipios, la positividad fue de 8.5%, un porcentaje similar al promedio de 10 años y superior a la media nordestina en el mismo año³³, así como al de otros estados con alta prevalencia de la enfermedad, como Alagoas³⁴. Aunque la positividad no expresa la prevalencia de la enfermedad, ya que las encuestas coproscópicas no se realizan con este fin y no se basan en una muestra representativa de la población, el promedio encontrado también es similar a la prevalencia obtenida en la encuesta nacional (8,19%) realizada entre 2010 y 2015¹¹. De hecho, Sergipe es un estado históricamente endémico, con condiciones favorables para el establecimiento de este parásito^25,35,36,37. En 2010, el estado presentó una falta de saneamiento básico, con casi el doble del porcentaje de personas que viven en hogares con servicios inadecuados de suministro de agua y alcantarillado (11%) en comparación con el país (6%)³⁸.

En cuanto a la prevalencia municipal en el período más reciente evaluado (2017), destacamos Ilha das Flores, Itabaianinha, São Cristóvão y Siriri, que registraron una tasa de positividad superior al 20%. Estos municipios tuvieron Índices Municipales de Desarrollo Humano (IDHM) considerados promedio en 2010 (0,562; 0,556; 0,662; y 0,609, respectivamente) y notablemente inferiores al IDHM nacional (0,727)³⁹. La capital de Sergipe, con un alto IDHM (0,770)³⁸ sin embargo, mostró una positividad del 4,6% en el mismo año. Esta comparación puede indicar una relación entre el grado de desarrollo humano y la prevalencia de esquistosomiasis, siempre que los eslabones de la cadena de transmisión estén presentes⁴⁰. Además de que las bajas condiciones socioeconómicas y el déficit en infraestructura son factores determinantes de la alta prevalencia de esquistosomiasis²⁶, la heterogeneidad e irregularidad en la ejecución de los programas de control⁴¹ también deben ser reconocidos como contribuyentes a la desigualdad de la positividad entre los municipios. En 2017, por ejemplo, varios municipios considerados de alta endemicidad no registraron acciones del PCE (Figura 4).

Otro dato importante es la modificación en la dinámica de transmisión de enfermedades en respuesta a los cambios ambientales causados por el hombre. Se sabe que, con la urbanización, se impermeabilizan grandes áreas de suelo, lo que dificulta el drenaje del agua de lluvia y permite la formación de inundaciones, a menudo contaminadas con efluentes domésticos. Por lo tanto, la transmisión de la esquistosomiasis comenzó a asociarse no solo a lagos y otros reservorios en áreas rurales, sino también a inundaciones peridomiciliarias en áreas urbanas, con un aumento en los casos autóctonos^42,43,44,45. Este mecanismo de transmisión puede evitarse después de la implementación de medidas para el drenaje adecuado de las aguas pluviales y el tratamiento de aguas residuales⁴⁶.

En cuanto a la gravedad de la infección, este estudio expuso un aumento de la carga parasitaria, de 5,4% (2009) a 11,9% (2013), con valores que se mantienen superiores al 8% desde 2013, a contramano de la reducción histórica observada en otros estados brasileños después de la adopción de programas de control^34,47. El aumento de la carga parasitaria mostró una correlación con la reducción de las actividades del programa y el número de pruebas realizadas. Esta reunión puede ser el resultado del debilitamiento de las acciones para el diagnóstico precoz, aunque se debe considerar la posibilidad de sesgo relacionado con la no adhesión de municipios que podrían presentar menores porcentajes de alta carga parasitaria. Sin embargo, los municipios de endemicidad media y alta tampoco están realizando las actividades del PCE (Figura 4). La observación del aumento de la carga parasitaria es muy relevante, ya que la intensidad de la infección tiene una relación directa con la gravedad de la enfermedad, con graves consecuencias para el paciente y un mayor costo para los servicios de salud⁴⁸. Además, la cobertura del tratamiento presentó un promedio de 68,7% ± 9,5%, un porcentaje aún inferior a la meta de tratamiento del 80,0% definida por el PCE⁵. Este déficit puede reflejar fallos en la planificación de las actuaciones, como la búsqueda activa de pacientes en momentos incompatibles con su rutina, o la dificultad de acceso del paciente a los servicios de atención primaria de salud³².

En 2012, el Ministerio de Salud dio a conocer el "Plan Integrado de Acciones Estratégicas para la Eliminación de la Lepra, la Filariosis, la Esquistosomiasis y la Oncocercosis como problema de salud pública, la tráquea como causa de ceguera y control de geohelmintiasis" en el que, entre sus objetivos, pretendía eliminar la esquistosomiasis como problema de salud pública en municipios endémicos para el año 2015. Uno de los objetivos de este plan era cubrir el tratamiento al 100% de los casos positivos¹⁶. Como demuestra este análisis, además de no alcanzar las metas programadas, hubo un retroceso en el estado de Sergipe, situación que también se reprodujo en otros estados brasileños³⁴.

Este estudio presenta como limitación el uso de datos secundarios, generados a partir de la ejecución y registro de datos del PCE, que pueden haber sido y la inserción en atención primaria. Sin embargo, es útil con respecto al reconocimiento del escenario de posible pérdida de prioridad del PCE en Sergipe. Solo con la reanudación de la implementación del programa de control y la implementación de nuevas medidas junto con la implementación del Plan Nacional de Saneamiento Básico⁴⁹, Brasil puede acercarse a la meta de eliminar la esquistosomiasis como un problema de salud pública para 2025, definido por la OMS³.

CONCLUSIÓN

Según el análisis de los datos, hubo una disminución en las actividades del PCE en los municipios de Sergipe durante el período de 2008 a 2017. Además, hubo una tendencia de aumento de casos con alta carga parasitaria y, probablemente, de casos graves, con el consiguiente aumento de los costos de salud pública para el estado. En ningún año se alcanzó la meta del 80% de la cobertura de tratamiento definida por el Programa. Estas observaciones revelan las dificultades para el control de la esquistosomiasis en el estado de mayor prevalencia en Brasil.