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Revista Pan-Amazônica de Saúde

Print version ISSN 2176-6215On-line version ISSN 2176-6223

Rev Pan-Amaz Saude vol.12  Ananindeua  2021  Epub Jan 13, 2021

http://dx.doi.org/10.5123/s2176-6223202000476 

ARTÍCULO ORIGINAL

Seropositividad y factores de riesgo asociados a la infección por Toxoplasma gondii en pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, estado de Pará, Brasil

Raissa Cristina Ferreira Ramos (orcid: 0000-0002-5848-7435)1  2  , João Pedro Siqueira Palmer (orcid: 0000-0001-7716-2743)1  , Laís Verdan Dib (orcid: 0000-0001-9694-9453)1  2  , Lucas Fernandes Lobão (orcid: 0000-0003-0965-779X)1  , Jessica Lima Pinheiro (orcid: 0000-0001-9131-7588)1  , Claudijane Ramos dos Santos (orcid: 0000-0002-4092-3358)1  , Claudia Maria Antunes Uchôa (orcid: 0000-0001-7616-4560)1  , Otilio Machado Pereira Bastos (orcid: 0000-0002-6357-2618)1  , Hirdes Pereira da Silva Júnior (orcid: 0000-0001-6830-3030)3  , Ana Beatriz Monteiro Fonseca (orcid: 0000-0003-2851-2780)4  , Maria Regina Reis Amendoeira (orcid: 0000-0002-0867-1445)2  , Alynne da Silva Barbosa (orcid: 0000-0002-5007-1339)1  2 

1 Universidade Federal Fluminense, Instituto Biomédico, Departamento de Microbiologia e Parasitologia, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil

2 Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Laboratório de Toxoplasmose e Outras Protozooses, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

3 Laboratório Municipal de Oriximiná, Oriximiná, Pará, Brasil

4 Universidade Federal Fluminense, Instituto de Matemática e Estatística, Departamento de Estatística, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil

RESUMEN

OBJETIVOS:

Evaluar la frecuencia de anticuerpos anti-Toxoplasma gondii y los factores de riesgo inherentes a la infección por este parásito; y comparar las técnicas de diagnóstico serológico en pacientes tratados en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, Estado de Pará, Brasil.

MATERIALES Y MÉTODOS:

Se recogieron muestras de suero de los pacientes, así como información socioeconómica y ambiental a través de la aplicación del formulario. Las muestras de suero de los pacientes se sometieron a la investigación de anticuerpos IgM e IgG mediante ensayo inmunoenzimático indirecto (ELISA) y reacción de inmunofluorescencia indirecta (RIFI).

RESULTADOS:

De las 521 muestras recogidas, la frecuencia de seropositivo para T. gondii fue del 68,7%. En 51%, solo se evidenciaron anticuerpos IgG y en 17,7%, anticuerpos IgG/IgM, un perfil compatible con infección aguda. En el estudio IgG se verificó una concordancia casi perfecta entre ELISA e RIFI (Kappa = 0,84). En el análisis univariado, las variables significativamente asociadas con la positividad para T. gondii fueron: grupo de edad, consumo de hojas y verduras, resultado previo positivo, ocurrencia de aborto y presencia de gato en el hogar. Regresión logística, se identificó que mayor edad, presencia de gatos como mascotas y menor rango de ingresos fueron factores que presentaron mayor riesgo de infección por T. gondii.

CONCLUSIÓN:

Se evidenció la alta frecuencia de pacientes seropositivos para T. gondii tratados en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, bien como la falta de concordancia en 100% entre RIFI y ELISA, demostrando la necesidad de utilizar más de una técnica de laboratorio para la detección de anticuerpos anti-T. gondii.

Palabras clave: Toxoplasmosis; Diagnóstico; Serología; Factor de Riesgo

INTRODUCCIÓN

La toxoplasmosis es una zoonosis causada por Toxoplasma gondii, protozoo que puede infectar a diferentes especies de aves y mamíferos. La transmisión a los seres humanos se produce a través de la ingestión de carne cruda o poco cocida que contiene quistes o por la ingestión de agua y alimentos, como verduras contaminadas, con ooquistes que se liberan en las heces de los gatos infectados, huéspedes definitivos de este parásito. Además, la infección primaria en mujeres embarazadas puede causar transmisión congénita2,1.

En pacientes inmunocompetentes, la infección por T. gondii suele ser asintomática. En los casos sintomáticos, en la fase aguda de la infección, los síntomas suelen ser inespecíficos, incluyendo linfadenopatía, dolor de cabeza y fiebre1. En la fase crónica, puede ocurrir retinocorioiditis, que puede progresar a pérdida de visión3. En la toxoplasmosis congénita, la infección puede determinar aborto, muerte fetal, parto prematuro o lesiones oculares4. En individuos inmunocomprometidos, incluidos pacientes trasplantados o portadores del virus de la inmunodeficiencia humana, la infección puede progresar a encefalitis, miocarditis y lesiones oculares2,5.

La toxoplasmosis humana es una parasitosis de distribución mundial, y su prevalencia está directamente relacionada con el país de ocurrencia6. Se observa una alta prevalencia de infección por T. gondii en países tropicales con un clima cálido y húmedo2. En Brasil, hay varios estudios de seroprevalencia de toxoplasmosis. En el territorio nacional, los índices de frecuencia de anticuerpos anti-T. gondii en estudios realizados con poblaciones de diferentes grupos de edad oscilaron entre el 21,5% en Natal, estado de Rio Grande do Norte, y el 97,4% en Jauru, estado de Mato Grosso7. Sin embargo, la investigación de este parásito aún es escasa en algunas regiones del país, especialmente en ciudades de la Región Amazónica6.

Los estudios realizados en el estado de Pará destacaron altas prevalencias, alcanzando el 81,9%, según lo informado en el municipio de Novo Repartimento, además de los brotes de infecciones sintomáticas agudas reportados en Almeirim y Ponta de Pedras8,9,10. En general, los principales esfuerzos de investigación en los estados amazónicos se han centrado en dos aspectos: las áreas urbanas y las poblaciones indígenas11. Sin embargo, en algunas ciudades del interior del estado, como Oriximiná, la información epidemiológica sobre la toxoplasmosis es escasa.

Así, los objetivos del presente estudio fueron identificar la frecuencia de anticuerpos anti-T. gondii en suero de pacientes tratados en el Laboratorio Municipal de Oriximiná y los factores de riesgo asociados a la infección parasitaria; comparar los resultados obtenidos entre las técnicas serológicas utilizadas para el diagnóstico de anticuerpos anti-T. gondii, e identificar qué técnica sería la más adecuada para el diagnóstico serológico de este protozoario.

MATERIALES Y MÉTODOS

ASPECTOS ÉTICOS

Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética en Investigación de la Universidad Federal Fluminense (UFF), bajo dictamen Nº 3.152.430, CAAE 03218818.80000.5243, el 9 de enero de 2019, y por el Instituto Oswaldo Cruz, CAEE 03218818.8.3001.5248, en febrero de 2019.

ÁREA DEL ESTUDIO

El municipio de Oriximiná pertenece a la Mesorregión Amazónica Inferior, siendo el segundo más grande en un área del estado de Pará, con unos 107.603,2 km² (Figura 1). Además de limitar con otros municipios de este estado, también limita con los estados de Roraima y Amazonas y los países de Guyana y Surinam. El municipio contiene grandes ríos, entre los que destacan los ríos Trompetas y Amazonas12. El clima de la región es cálido y húmedo y, en el período menos lluvioso, la temperatura varía entre 35 y 37 ºC, entre junio y agosto. De diciembre a julio, temporada de lluvias, la temperatura ronda los 32 ºC13. Oriximiná tiene una población total de 62.963 habitantes14. Étnicamente, esta población es de origen indígena, africano y europeo. En el principal asentamiento urbano de la ciudad, hay dos hospitales públicos, cinco unidades básicas de salud, un hospital privado y un laboratorio municipal que atiende a toda la población. Los pacientes que fueron atendidos en este laboratorio fueron invitados a participar en este estudio.

Figura 1 - Mapa de la localización de Oriximiná y de su Laboratorio Municipal, estado de Pará, Brasil 

MUESTREO

En febrero de 2019 se recogieron muestras de suero de 521 pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná. Las personas que se encontraban en la sala de espera fueron invitadas a participar en el estudio, siendo ellas de cualquier grupo de edad y sexo, bien como gestantes. Las que aceptaron participar firmaron un formulario de consentimiento libre e informado o un formulario de asentimiento libre e informado. En el caso de un menor, un tutor legal firmó una declaración de consentimiento libre e informado. Los pueblos indígenas no fueron incluidos, porque el equipo técnico no tenía la capacidad científica o lingüística para trabajar con ellos.

Después de ingresar al estudio, se invitó a los participantes a completar un formulario semiestructurado que contenía datos socioeconómicos y ambientales, y posteriormente fueron remitidos para la recolección de sangre. Las muestras de sangre se recogieron en tubos sin anticoagulantes que contenían gel activador de coágulos. Luego se centrifugaron a 2.500 rpm durante 5 min. Se identificaron microtubos con alícuotas séricas, almacenados a -20 ºC y posteriormente enviados al Laboratorio de Toxoplasmosis y Otros Protozoos de la Fundación Oswaldo Cruz (Fiocruz), en Río de Janeiro, en cajas de transporte específicas para pruebas serológicas.

PRUEBAS SEROLÓGICAS

En el Laboratorio de Toxoplasmosis y otras Protozoosis, las muestras fueron destinadas a la investigación de anticuerpos de las clases IgM e IgG anti-T. gondii, mediante el ensayo inmunoenzimático indirecto (InterKit TOXO Katal®, Belo Horizonte, Brasil) y por reacción de inmunofluorescencia indirecta (RIFI), según el protocolo descrito por Camargo15. El ELISA indirecto siguió las recomendaciones técnicas del fabricante del kit. En la placa ELISA, previamente sensibilizada con antígeno T. gondii, se añadieron control negativo - soluciones calibradoras utilizadas para calcular el punto de corte (cut-off) - y control positivo. Luego, el diluyente se agregó a los pozos y las muestras de suero de cada paciente. Posteriormente, la placa se incubó en el invernadero durante 30 min a 37 ºC. Al finalizar la incubación, la placa se lavó con solución de lavado, previamente preparada para eliminar anticuerpos que no adsorbieron el antígeno, y luego se añadió el conjugado (anticuerpos anti-inmunoglobulina humanos conjugados a la enzima). Después de la incubación, la placa se lavó una vez más y se le agregaron las soluciones de sustrato. Poco después de la incubación, se agregó una solución de bloqueo para terminar la reacción, y la placa se leyó en un lector automático de microplacas (Biochrom EZ Read 400) con longitud de onda de 450 nm y diferencial de 650 nm. La reacción se definió de acuerdo con el valor de corte.

Para la investigación de IgM en RIFI, se hicieron diluciones de 1:16 y 1:64; y para el cribado de IgG, se realizaron diluciones de 1:16, 1:64, 1:256, 1:1024 y 1:4096. Los controles positivos y negativos se analizaron previamente utilizando muestras almacenadas en congeladores de laboratorio. Además, también se utilizaron conjugados IgG anti-inmunoglobulina humana y anti-inmunoglobulina humana IgM (Sigma®, St. Louis, USA). Las reacciones que ocurrieron en diluciones séricas ≥ 1:16, con fluorescencia completa en la membrana del parásito y en, al menos, el 50% de los taquizoítos observados bajo el microscopio, se consideraron positivas. Las diapositivas fueron leídas bajo un microscopio de epifluorescencia (Nikon E400) Y-FL, con un aumento de 400 x.

Los pacientes que fueron IgM positivo e IgG negativo en RIFI para T. gondii también tuvieron sus sueros sometidos a investigación de factor reumatoide con el kit Immuno-LATEX (Wama Diagnóstica®, São Carlos, Brasil), con el fin de excluir posibilidades de falsos positivos, es decir, reacción cruzada entre anticuerpos producidos para otro agente infeccioso que puede adsorber al antígeno T. gondii. Para realizar la prueba cualitativa, se siguió la recomendación del fabricante del kit, y se pipeteó el suero de control positivo en el primer pozo, el suero de control negativo en el segundo pozo y las muestras en los pozos restantes. Luego, la suspensión de látex se agregó a cada pozo. Cada área circular que contenía el suero y la suspensión de látex fue homogeneizada. Realizando suaves movimientos de rotación y bajo una fuente de luz, se observó la posible formación de aglutinación durante 2 min, como ocurre en el control positivo. La formación de aglutinación indica que la muestra es positiva para el factor reumatoide.

ANÁLISIS ESTADÍSTICO

Las comparaciones de los resultados obtenidos por técnicas serológicas se realizaron mediante la prueba de McNemar y el coeficiente de Kappa. El índice Kappa fue interpretado, como lo describen Landis y Koch16, de la siguiente manera: Kappa < 0 no indica acuerdo; entre 0 y 0,20, acuerdo mínimo; de 0,21 a 0,40, acuerdo razonable; de 0,41 a 0,60, acuerdo moderado; de 0,61 a 0,80, acuerdo sustancial; y de 0,81 a 1,0, acuerdo perfecto. La prueba de McNemar se utilizó para verificar si los desacuerdos entre las técnicas podían considerarse una fluctuación aleatoria. La hipótesis de concordancia entre las técnicas se aceptaría cuando el valor p calculado fuera superior al nivel de significación adoptado (5%).

Los análisis bivariados, para verificar la asociación entre la positividad de T. gondii y sus posibles factores de riesgo, se realizaron mediante la prueba exacta de Fisher. Se utilizaron las siguientes variables dependientes: grupo de edad; sexo; número de residentes en el mismo hogar; ingresos familiares; recolección de agua; tratamiento de aguas; consumo de frutas y verduras; desinfección de frutas y verduras; consumo de carne; consumo de carne de cerdo; consumo de carne de animales silvestres; contacto constante con el suelo en sus actividades; conocimientos previos sobre toxoplasmosis; resultado del examen previo para la toxoplasmosis; haber tenido un aborto en el caso de las mujeres; y tener gato como mascota. Los factores de riesgo considerados mínimamente significativos (que presentaron p ≤ 0,25, según Hosmer et al.17) se evaluaron como variables independientes en cuanto a su capacidad para modelar conjuntamente la posibilidad de encontrar un resultado positivo para T. gondii, mediante la construcción de un modelo de regresión logística, utilizando un procedimiento de regresión paso a paso (stepwise) con entradas condicionales y niveles de significancia de entrada (de variable en el modelo) igual a 0,20 y permanencia (de la variable en el modelo) igual a 0,15 (según Lee y Koval18). Se presentaron los valores p de la prueba de significancia de los respectivos coeficientes y valores de odds ratio (OR) con un intervalo de confianza (IC) del 95%. Todos los análisis se realizaron con la ayuda del software SPSS v18.0 (SPSS Inc., Chicago, EE.UU.).

RESULTADOS

Según la información obtenida de los 521 formularios, la mayoría de los participantes fue de adultos (285), seguidos de niños (107). El grupo de edad incluido en el estudio fue de 2 meses a 90 años, y el promedio fue de 31 años de edad. Ambos sexos participaron en el estudio, con una mayoría de mujeres (331). La mayoría de los participantes del estudio vivía en hogares con cuatro a cinco residentes, seguidos por seis o más residentes. También se verificó que 350 participantes tenían un ingreso de hasta un sueldo mínimo (R$ 938,00, valor al momento del estudio); 243 recibían agua municipal en sus hogares; y 314 declararon que trataron su propia agua con una solución de hipoclorito al 1%. La mayoría reportó consumir hojas y verduras (418), además de carne (507), incluyendo carne de cerdo (298) y animales salvajes (296). Más de la mitad declaró que no trabajaba/lidiaba/jugaba con tierra (278) y que no tenían gato como mascota (351). Los que nunca habían oído hablar de la toxoplasmosis eran 290, y 454 no se había hecho una prueba de la enfermedad antes. De las mujeres entrevistadas, 83 reportaron ya haber tenido un aborto (Tabla 1).

Tabla 1 - Factores de riesgo asociados a la infección por T. gondii en muestras de suero de pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, estado de Pará, Brasil, verificados por análisis bivariado 

Variables Total de muestras Positivo OR (IC 95%) p-valor
N %
Grupo de edad
Anciano (≥ 60 años) 57 54 94,7 - < 0,001*
Adulto (19-59 años) 285 232 81,4
Adolescente (12-18 años) 72 39 54,2
Niño (≤ 11 años) 107 33 30,8
Sexo
Masculino 190 127 66,8 0,873 (0,595; 1,279) 0,493
Femenino 331 231 69,8
Número de residentes en domicilio
6 o más 144 97 67,4 - 0,077
4 a 5 223 144 64,6
2 a 3 143 107 74,8
1 11 10 90,9
Renta familiar
Sin renta fija 41 28 68,3 - 0,102
Hasta 1 sueldo mínimo 350 241 68,9
De 1 a 3 sueldos mínimos 119 78 65,5
De 4 a 6 sueldos mínimos 11 11 100,0
Captación de agua
Agua de río, lago o laguna natural 43 31 72,1 - 0,951
Pozo 231 159 68,8
Agua municipal 243 165 67,9
Compra agua mineral 4 3 75,0
Tratamiento del agua
Hipoclorito de sodio a 1% 314 219 69,7 - 0,167
Filtrada o hervida 24 21 87,5
Compra agua mineral 4 3 75,0
No se aplica 179 115 64,2
Consumo de hojas y hortalizas
418 298 71,3 1,780 (1,140; 2,778) 0,013*
No 103 60 58,3
Higiene de frutas y verduras
412 294 71,4 1,246 (0,225; 6,893) 1,000
No 6 4 66,6
Consumo de carne
507 348 68,6 0,940 (0,240; 3,683) 1,000
No 14 10 71,4
Consumo de carne porcina
298 209 70,1 1,166 (0,803; 1,694) 0,445
No 223 149 66,8
Consumo de carne de animal silvestre
296 210 70,9 1,270 (0,875; 1,844) 0,216
No 225 148 65,8
Contacto con suelo
243 167 68,7 1,001 (0,690; 1,451) 1,000
No 278 191 68,7
Conocimiento previo sobre toxoplasmosis
231 192 83,1 1,304 (0,895; 1,899) 0,183
No 290 166 57,2
Lo que escuchó decir, dónde escuchó
Enfermedad del ratón o enfermedad del gato 8 6 75,0 - 0,704
Enfermedad de piel o enfermedad grave 2 2 100,0
Escuela o en conferencia 6 3 50,0
Exámenes en unidad de salud 4 3 75,0
No recuerda 211 149 70,6
Examen de toxoplasmosis previo
56 39 69,6 - 0,606
No 454 313 68,9
No recuerda 11 6 54,5
Resultado de examen previo para toxoplasmosis
Positivo 4 4 100,0 - 0,009*
Negativo 17 7 41,2
No recuerda 35 28 80,0
Aborto
83 71 85,5 - 0,011*
No 208 131 63,0
No contestó 24 16 66,7
Gato como animal de compañía
170 127 74,7 1,534 (1,018; 2,312) 0,044*
No 351 231 65,8
Total 521 358 68,7

* Categorías no incluidas en los análisis estadísticos; p < 0,05; - no es variable 2 x 2.

Al asociar los resultados obtenidos por ELISA e RIFI, la frecuencia de anticuerpos IgG anti-T. gondii fue del 68,7% (358/521): el 95,5% (322) de las muestras séricas fueron reactivas en ELISA e RIFI; el 11,4% (21) fueron reactivos solo en ELISA; y el 4,4% (15) fueron reactivos solo en IFR. De las 358 muestras de seroreactivos IgG, 343 (65,8%) fueron detectadas por ELISA y 337 (64,7%) por RIFI (Tabla 2). La comparación de los resultados obtenidos en la investigación de IgG anti-T. gondii mostró que hubo concordancia casi perfecta entre ELISA e RIFI con Kappa = 0,84, copositividad de 95,5% y conectividad de 88,6%. Según la prueba estadística de McNemar, el valor p fue de 0,405, corroborando la concordancia entre técnicas serológicas.

Tabla 2 - Frecuencia de anticuerpos anti-T. gondii detectados por RIFI y ELISA en muestras de suero de pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, estado de Pará, Brasil 

ELISA IgG reactivo ELISA IgG no reactivo Total
RIFI IgG reactivo 322 (95,5%) 15 (4,4%) 337 (64,7%)
RIFI IgG no reactivo 21 (11,4%) 163 (88,6%) 184 (35,3%)
Total 343 (65,8%) 178 (34,1%) 521 (100,0%)
ELISA IgM reactivo ELISA IgM no reactivo Total
RIFI IgM reactivo 17 (18,5%) 75 (81,5%) 92 (17,7%)
RIFI IgM no reactivo - 429 (100,0%) 429 (82,3%)
Total 17 (3,7%) 504 (96,7%) 521 (100,0%)

Señal convencional utilizada: - Dato numérico igual a cero, no resultante de redondeo.

De las 521 muestras analizadas, 92 (17,7%) tenían inmunoglobulinas IgG/IgM anti-T. gondii, que fueron detectadas por RIFI. De estos, solo 17 fueron detectados usando ELISA (Tabla 2). La comparación de los resultados obtenidos en la Investigación de IgM, entre las pruebas RIFI y ELISA mostró una débil concordancia (Kappa = 0,272) y p < 0,001 en la prueba de McNemar, confirmando la presencia de desacuerdos no aleatorios entre estas dos técnicas respecto a IgM, con copositividad de sólo 18,5% y conegactividad de 100,0%. Cuatro muestras que presentaron solo anticuerpos IgM en RIFI fueron positivas para factor reumatoide por la reacción de aglutinación en la prueba.

De acuerdo con los resultados exactos de la prueba de Fischer, presentados en la Tabla 1, las variables grupo de edad, consumo de frutas y verduras, resultado del examen previo de toxoplasmosis, ocurrencia de aborto y presencia de gato como mascota mostraron una asociación estadísticamente significativa con positividad para T. gondii (p < 0,05). Sin embargo, las variables resultantes del examen previo de toxoplasmosis y la ocurrencia de aborto fueron eliminadas de la etapa de modelado, ya que impusieron una enorme restricción y la consiguiente disminución en la cantidad de datos en el análisis. También se agregaron las variables número de residentes en el hogar, ingreso familiar, tratamiento de aguas, conocimientos previos sobre toxoplasmosis y consumo de carne de animales silvestres en la etapa de modelado, debido a que sus correspondientes valores p fueron inferiores al umbral adoptado (p ≤ 0,25).

A partir de los datos presentados en la Tabla 3, es posible verificar que las variables grupo de edad, tratamiento de agua, presencia de gato como mascota e ingreso familiar fueron consideradas las que mejor explicaron, en conjunto, el riesgo de infección por T. gondii. A través de los valores de OR, se puede observar que la variable grupo de edad se consideró un factor de riesgo de infección (OR > 1), y el riesgo de infección aumentó con la edad. La variable tratamiento del agua apareció como no significativa en el modelo, pero su permanencia se estableció al tener un valor de p-extracción inferior a 0,15, como se estableció anteriormente, con un OR > 1 (aunque no significativo) para los casos en los que no se utilizó hipoclorito de sodio al 1%. La presencia de gato como mascota se consideró un factor de riesgo (OR > 1) para T. gondii. Por otro lado, el ingreso familiar variable puede ser visto como un factor protector (OR < 1), probablemente porque el porcentaje de individuos infectados fue mayor en el grupo con mayor ingreso familiar (100,0%) en comparación con los otros grupos de ingresos evaluados. Se realizó una investigación de posibles correlaciones de ingresos con las otras variables del modelo, sin identificación de asociación clara con ninguna de ellas.

Tabla 3 - Factores de riesgo asociados a infección por T. gondii en muestras de suero de pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, estado de Pará, Brasil, verificados por análisis multivariado 

Variable Total de muestras Análisis multivariado Significancia (variable del modelo)
OR (IC 95%) p-valor
Grupo de edad
Niño (≤ 11 años) 66 < 0,001 < 0,001*
Adolescente (12-18 años) 48 3,730 (1,649; 8,438) 0,002
Adulto (19-59 años) 184 12,713 (6,516; 24,804) < 0,001
Anciano (≥ 60 años) 44 36,704 (9,923; 135,758) < 0,001
Tratamiento da agua
Hipoclorito de sodio a 1% 314 0,208 0,146*
Filtrada o hervida 24 3,552 (0,870; 14,498) 0,077
Compra agua mineral 4 1,382 (0,082; 23,307) 0,822
Gato como animal de estimación
No 234 0,033*
108 1,951 (1,039; 3,662) 0,038
Renta familiar
Sin renta fija 27 < 0,001 < 0,001*
Hasta 1 sueldo mínimo 224 0,238 (0,078; 0,725) 0,012
De 1 a 3 sueldos mínimos 82 0,349 (0,198; 0,617) < 0,001
De 4 a 6 sueldos mínimos 9 0,216 (0,098; 0,475) < 0,001

* Variable de permanencia ≤ 0,15; p < 0,05.

DISCUSIÓN

La positividad de T. gondii entre los pacientes tratados en el Laboratorio Municipal de Oriximiná se verificó mediante la combinación de dos técnicas serológicas. En cuanto a la detección de anticuerpos IgG anti-T. gondii, la técnica ELISA mostró una positividad ligeramente superior a la de RIFI, con una alta tasa de concordancia. También se encontró mayor positividad por ELISA que por IFIR en el cribado de IgG anti-T. gondii en muestras de pacientes de Río de Janeiro y Colombia19,20. A diferencia de la investigación de inmunoglobulinas IgG anti-T. gondii, la detección de anticuerpos IgM en este estudio se produjo principalmente mediante la técnica IFIR. Así, al comparar las técnicas, el índice de Kappa fue bajo, clasificado como acuerdo mínimo, y la prueba de McNemar también mostró baja concordancia, destacando el desacuerdo entre las técnicas serológicas en la investigación de esta inmunoglobulina. En Rio de Janeiro se reportó baja concordancia entre las técnicas serológicas RIFI y ELISA para la detección de IgM, similar a la evidenciada en el suero de pacientes en Oriximiná fue relatada en Rio de Janeiro19.

Ya se esperaba la falta de acuerdo total entre RIFI y ELISA, porque los anticuerpos detectados por estas técnicas serológicas reaccionan con diferentes estructuras protozoarias. RIFI detecta anticuerpos que se producen contra antígenos de superficie expresados por el protozoo en su membrana, siendo más específicos; mientras que el ELISA indirecto detecta anticuerpos que se producen frente a antígenos citosólicos o metabólicos, siendo más sensibles2. Por lo tanto, a pesar de que estas técnicas tienen un alto acuerdo, todavía no es perfecto, y es necesario utilizar diferentes técnicas serológicas asociadas. Este hecho cobra aún más importancia en la detección de IgM, ya que los anticuerpos detectados en RIFI, es decir, producidos contra antígenos de membrana, tienden a producirse precozmente en comparación con los anticuerpos detectados por ELISA2. Aunque en este estudio se recomendó el uso de excelentes marcas, la falta de concordancia perfecta entre las técnicas también puede estar relacionada con los reactivos y antígenos utilizados en las diferentes etapas o hasta en el procesamiento técnico. La falta de concordancia entre IFR y ELISA evidenciada en este estudio demuestra la necesidad de utilizar más de una técnica serológica para el diagnóstico de anticuerpos anti-T. gondii.

Es importante destacar que los resultados de las pruebas serológicas deben analizarse cuidadosamente, ya que la presencia de algunos anticuerpos puede representar una reacción cruzada, especialmente con las fracciones Fc de los anticuerpos del factor reumatoide21. En cuatro muestras que presentaron solo IgM analizada en IFR, este factor estuvo presente. El factor reumatoide es un término utilizado para describir una variedad de anticuerpos, siendo la clase IgM la más frecuentemente detectada19. Este factor puede producirse en pacientes con artritis crónica o en casos de infección por otros agentes infecciosos. La presencia de este factor en muestras de suero recolectadas de humanos que viven en la región amazónica, como las de la ciudad de Oriximiná, debe ser investigada, dada la escasez de estudios en esta región.

A pesar de la sensibilidad de los ensayos inmunoenzimáticos, en el caso de la investigación de IgM para la toxoplasmosis, la mejor opción, tal como se realiza en este estudio, son los ensayos basados en ELISA de inmunocaptura, que consisten en ensayos ELISA indirectos descritos en el protocolo de notificación e investigación: toxoplasmosis gestacional y congénita22. Esta prueba elimina o minimiza la posibilidad de falsos negativos, debido a la emisión de altos índices de IgG que compiten con los epítopos para IgM, enmascarando la detección de este anticuerpo; y de falsos positivos, debido a la emisión de factores reumatoides. Sin embargo, en este estudio, estos factores reumatoides fueron analizados teniendo en cuenta los positivos para IgM en la prueba IFR, para aumentar la precisión del diagnóstico de anticuerpos por esta técnica.

Con base en análisis serológicos de pacientes de diferentes grupos de edad atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, la frecuencia general de anticuerpos anti-T. gondii fue del 68,7%. Entre estos individuos, el 51% presentaba un perfil de infección previo, es decir, solo se detectaba IgG, mientras que en el 17,7% se detectaron inmunoglobulinas IgG/IgM, un perfil serológico compatible con la fase de infección aguda. En personas de diferentes grupos de edad de una población ribereña de Lábrea, estado Amazonas, la frecuencia general de anticuerpos anti-T. gondii fue Ie 56,7%, consistente en positividad para un perfil IgG (50,6%) y para un perfil IgG/IgM (6,1%)6. Estas frecuencias son ligeramente inferiores a las observadas en el presente estudio.

Las frecuencias superiores a las encontradas en el presente estudio fueron reportadas en áreas rurales del estado de Rondônia (73,3%) y en Pedro Peixoto, en el estado de Acre (65,8%), en muestras que también incluyeron amplios grupos de edad23,24. Además, en estudios poblacionales en Porto Velho, Rondônia y Novo Repartimento, Pará, también se reportaron positividades serológicas superiores a las del presente estudio, 73,4% y 81,9%, respectivamente. Las positividades serológicas inferiores a las de este estudio fueron reportadas en otras regiones del país: en pacientes atendidos en un laboratorio de análisis clínicos en Goiânia, Estado de Goiás (33,2%)25; en pacientes atendidos en un laboratorio en el Triângulo Mineiro, Estado de Minas Gerais (36%)26; y en individuos residentes en Santa Cruz, Estado de Rio Grande do Norte (66,2%)27. Aunque se desconoce la muestra de infección por T. gondii en la población estudiada, ya se esperaba la alta positividad observada en Oriximiná, ya que este fue el patrón reportado en varios otros estudios en diferentes ciudades y estados de la Región Norte mencionados anteriormente.

Se observó una diferencia significativa entre los grupos de edad incluidos en el estudio en los análisis bivariados y de regresión logística. Era bastante evidente que había una frecuencia mayor de anticuerpos anti-T. gondii en los grupos de edad mayores que en los más jóvenes. De esa forma, la oportunidad de detectar anticuerpos anti-T. gondii se identificó en los adultos mayores, seguido por los adultos y después por los adolescentes, cuando comparados a los niños. Sin embargo, el sexo y el número de habitantes del domicilio no fueron considerados factores de riesgo. Una visión general semejante sobre edad y sexo se relató en otros lugares de la Región Norte, como Monte Negro y Porto Velho, en Rondônia; Pedro Peixoto, en el estado de Acre; y en Novo Repartimento, Pará9,23,24,28. Es importante destacar que T. gondii posee diferentes formas de transmisión; de esa manera, las personas pueden infectarse por fuentes de infección variadas a medida que van envejeciendo, siendo generalmente esperada, la asociación de la edad con la infección por ese protozoario. Sin embargo, la variable edad en la infección por T. gondii debe observarse con cautela, ya que puede actuar como un factor de confusión, enmascarando la identificación de los otros factores de riesgo asociados a la infección por ese protozoario. Diferentemente de Pedro Peixoto, en Acre20, en donde la infección por la parasitosis no estuvo asociada a un índice de riqueza, en Oriximiná, por medio de la regresión logística, se pudo confirmar que los pacientes que tenían más renta familiar presentaron un riesgo mayor de infección previa al parásito. Este hecho ya era esperado, ya que la renta económica puede favorecer el mayor consumo de carne, que puede estar contaminada con quistes conteniendo bradizoítos de T. gondii.

Como se demostró en este estudio, el consumo de verduras crudas se asoció con la aparición de infección por T. gondii. Una situación similar se evidenció en Monte Negro, Rondônia19. La información relacionada con la limpieza de estos alimentos también fue analizada en Oriximiná. La higiene de estos alimentos no se asoció con la infección por protozoos. Las variables, indirectamente asociadas con la contaminación de estos vegetales, como el agua (incluido el tipo y el tratamiento) y el suelo, tampoco proporcionaron información que difiriera de las otras variables, no siendo señaladas como relevantes para la infección por T. gondii. Se sabe que, en la ciudad de Oriximiná, el tratamiento del agua se realiza mediante el uso de una solución desinfectante aplicada por los propios residentes en sus depósitos de agua. Este tipo de tratamiento puede no ser adecuado para inviabilizar los ooquistes esporulados de T. gondii en el agua, debido a que esta forma evolutiva presenta una doble pared quística que le confiere una alta resistencia ambiental y a diferentes sustancias. Sin embargo, incluso si los productos químicos utilizados no hacen imposibles los ooquistes, lavar las hojas y verduras con agua puede favorecer la eliminación mecánica de los ooquistes y así minimizar la exposición al parásito2.

También en relación a la dieta, el hábito de comer carne, incluyendo el consumo de carne de cerdo y animales salvajes, ha sido una de las variables más analizadas en los estudios epidemiológicos sobre la toxoplasmosis, ya que se considera una de las principales fuentes de infección. En Oriximiná también se investigó la ingesta de carne, incluyendo cerdos y animales salvajes, ya que estos suelen formar parte de la dieta de las personas que viven en la Región Norte. Sin embargo, las asociaciones relacionadas con la carne y su tipo de cocción no se asociaron con la infección en el presente estudio. A diferencia de Oriximiná, en Novo Repartimento, se observó que el consumo de carne de animales silvestres se asoció significativamente con la infección por protozoos9.

Respecto al examen previo de la toxoplasmosis, se pudo comprobar que pocas personas ya habían realizado dicho examen, y la no realización del mismo pudo haber favorecido la ocurrencia de aborto espontáneo, ya que muchas mujeres seropositivas informaron ya haber tenido un aborto. Es importante destacar que el Laboratorio Municipal de Oriximiná realiza la investigación de anticuerpos anti-T. gondii a solicitud médica, y esto suele ocurrir en los tres trimestres gestacionales. Sin embargo, el Laboratorio no siempre cuenta con kits de diagnóstico, lo que termina interrumpiendo la implementación de este servicio indefinidamente.

Se observó que los individuos investigados desconocían la toxoplasmosis. Los que dijeron que sabían presentaron información fragmentada, confusa o incorrecta. Aunque no se preguntó a los participantes sobre su nivel de educación, se observó que algunos de ellos no tenían educación o tenían bajos niveles de educación. Esto puede haber favorecido el desconocimiento sobre la enfermedad, lo que, en consecuencia, facilitaría la infección de estos individuos por protozoos, debido a la falta de información sobre su transmisión y prevención. Otro factor que debe mencionarse es que la baja escolaridad de algunos participantes del estudio puede haber perjudicado la comprensión de las preguntas del formulario, lo que interfiere en la calidad de la información obtenida, incluidas las preguntas "realizar un examen previo de toxoplasmosis", así como "haber oído hablar de la toxoplasmosis".

En este estudio, entre los análisis bivariados y multivariados, el que más llamó la atención fue tener gato como mascota. Un hecho similar también ha sido reportado en estudios con mujeres embarazadas en Vila Nova y Sevilla de Gurupi y en Araguaína y Colinas, estado de Tocantins29,30, y en Novo Repartimento, Pará, en estudios epidemiológicos con diferentes personas de la población9. En Pelotas, estado de Rio Grande do Sul, las personas que tenían gatos tenían el doble de probabilidades de infectarse por T. gondii que las que no lo tenían, siendo esta variable, como en Oriximiná, asociada a la infección31. Aunque los gatos en Oriximiná tenían dueños, así como en los otros estudios mencionados anteriormente, estos eran gatos semi domiciliados, que podían tener acceso a las calles y entrar en contacto con gatos errantes y otros animales, incluidos los salvajes. El hábito de predar animales silvestres puede favorecer la infección de gatos por cepas atípicas de T. gondii. Este hecho ha sido reportado principalmente en América del Sur, incluso en la selva amazónica ubicada en la Guayana Francesa32. La libre circulación de los gatos puede favorecer la liberación de protozoos ooquistes en el medio ambiente y, en consecuencia, aumentar el riesgo de infección de hospedadores intermedios como aves y mamíferos, incluidos los humanos. En este escenario, es importante enfatizar que los huéspedes intermedios pueden infectarse por T. gondii e incluso volver a infectarse con cepas atípicas, aunque ya tengan inmunidad contra la infección por protozoos.

A partir del análisis multivariado de los factores de riesgo observados en la población estudiada en Oriximiná, se pudo confirmar que existía una asociación significativa de las variables edad, ingreso familiar y tener gato como mascota con seropositividad a T. gondii. Este análisis es fundamental para evaluar los factores de riesgo asociados a la infección por este parásito, ya que son posibles varios mecanismos de transmisión. Además, este parásito es heteroxeno y puede infectar a varias especies de animales, que pueden ser consumidos por la población humana o por los gatos. La falta de asociación entre otros factores de riesgo y la infección por el protozoo ya era esperada, una vez que los pacientes tratados en el Laboratorio Municipal de Oriximiná podrían estar expuestos a varias fuentes simultáneas de infección que no deberían considerarse de forma aislada.

Aunque no ha sido analizado estadísticamente, una observación pertinente sobre Oriximiná, que puede favorecer la infección por protozoos, es el precario saneamiento básico de la ciudad y la presencia de canales y canaletas en sus calles. Parte de la alcantarilla de las residencias se libera en canales al aire libre en varias partes de la ciudad. Esta falta de drenaje de las aguas residuales residenciales, a través de tuberías cerradas, permite que los animales accedan a estos canales y también que los gatos eliminen sus heces en estos lugares. Se observó durante el trabajo de campo del estudio que los animales errantes, incluidos los gatos, tenían libre acceso a estos canales. Así, los ooquistes de T. gondii pueden mezclarse con este residuo y acabar contaminando el medio ambiente, lo que facilita la transmisión de ooquistes a huéspedes susceptibles. Cabe destacar que el clima de esta región también puede ser un factor importante en la transmisión del protozoo, ya que la temperatura se mantiene alta durante todo el año. Básicamente, existe una temporada de lluvias de diciembre a julio, que puede favorecer la dispersión de los ooquistes en el ambiente, exponiendo a las personas a la infección por T. gondii, incluso a aquellas que no tienen gato en casa.

Aunque las gestantes no hayan sido el foco principal de este estudio, 25 de ellas estaban entre los participantes. De esas, 14 presentaron un perfil de infección anterior verificado por pruebas serológicas (anticuerpos IgG), mientras que tres no tenían anticuerpos contra el parásito y otras ocho tenían un perfil compatible con infección aguda. Ese resultado llama la atención sobre la necesidad de realizar otros estudios en Oriximiná, que incluyan muestras de pacientes que hacen parte de grupos de riesgo para la infección, como gestantes, recién nacidos, pacientes inmunocomprometidos y con precisión visual alterada. Cabe destacar que la transmisión congénita de toxoplasmosis ya fue confirmada em varios estados de la Región Norte de Brasil, además de casos de alteraciones sintomáticas en recién nacidos y casos de toxoplasmosis ocular e infección en pacientes con el virus de la inmunodeficiencia adquirida3,30,33,34,35,36,37,38.

Al final del análisis, los resultados de las pruebas serológicas fueron enviados a los profesionales responsables del Laboratorio, para ser entregados confidencialmente a cada participante del estudio. Se ha aconsejado a las mujeres embarazadas que consulten al médico del hospital para obtener más instrucciones sobre sus resultados.

A partir de los resultados evidenciados, se puede observar que, en la ciudad de Oriximiná, existe la necesidad de llevar a cabo un programa que involucre actividades de educación para la salud, con el objetivo de sensibilizar a la población en relación con la toxoplasmosis; capacitación y actualización de profesionales de la salud, incluida información sobre la profilaxis de la parasitosis, como la toxoplasmosis; y mejoras del sistema sanitario, con la implementación de tuberías de alcantarillado, tratamiento de agua potable, remoción de residuos sólidos y drenaje ambiental. También se deben implementar medidas de control de la natalidad para la población de gatos, especialmente en relación con los gatos que deambulan libremente por la ciudad.

CONCLUSIÓN

De modo general, quedó en evidencia la elevada frecuencia de pacientes seropositivos para T. gondii atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná. Además, se verificó que las variables edad, presencia de gato como animal de compañía, así como la fuente de renta fueron asociadas a la infección por ese parásito. Sin embargo, la falta de concordancia al 100% entre las técnicas serológicas utilizadas, RIFI y ELISA, evidenciada en este estudio, demuestra la necesidad de utilizar más de una técnica serológica para el diagnóstico de anticuerpos anti-T. gondii.

AGRADECIMIENTOS

El equipo del estudio desea agradecer al Laboratorio Municipal de Oriximiná, a la Rectoría de Extensión de la UFF, a la Unidad Avanzada José Veríssimo de la UFF, en Oriximiná, y al Laboratorio de Toxoplasmosis y Protozoos del Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz, por el apoyo

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Se refiere al doi: 10.5123/S2176-6223202100476, publicado originalmente en portugués.

Traducido por: Lota Moncada

Cómo citar este artículo / How to cite this article: Ramos RCF, Palmer JPS, Dib LV, Lobão LF, Pinheiro JL, Santos CR, et al. Seropositividad y factores de riesgo asociados a la infección por Toxoplasma gondii en pacientes atendidos en el Laboratorio Municipal de Oriximiná, estado de Pará, Brasil. Rev Pan Amaz Saude. 2021;12:e202100476. Doi: http://dx.doi.org/10.5123/S2176-6223202100476

Recibido: 11 de Septiembre de 2019; Aprobado: 20 de Octubre de 2020

Correspondencia / Correspondence: Alynne da Silva Barbosa. Universidade Federal Fluminense, Instituto Biomédico, Departamento de Microbiologia e Parasitologia, Laboratório de Parasitologia. Rua Professor Hernani Mello, 101, Sala 212 C. Bairro: São Domingos. CEP: 24210-130 - Niterói, Rio de Janeiro, Brasil - Tel.: +55 (21) 99633-9920. E-mail: alynnedsb@gmail.com

CONFLICTOS DE INTERESES

Los autores declaran que no hay conflictos de interés asociados a este estudio.

CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES

RCFR Y ASB: concepción y delineado de la investigación; obtención, análisis e interpretación de los datos; redacción y revisión del manuscrito. JPSP, LVD LFL, JLP, CRS: obtención y análisis de las muestras biológicas; CMAU, OMPB, HPSJ: concepción y delineado de la investigación; análisis de las muestras biológicas; ABMF y MRRA: análisis e interpretación de los datos; redacción y revisión del manuscrito.

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