Aspectos ecológicos de culicídeos imaturos em larvitrampas de floresta e ambiente antrópico adjacente no Município de Linhares, Espírito Santo, Brasil

Ecological aspects of immature mosquito in larvitraps in forest and adjacent anthropic environment in the Municipality of Linhares, State of Espírito Santo, Brazil

Helder Ricas Rezende^I; Thieres Marassati das Virgens^II; Morena Andrade Liberato^III; Fabrício Iglesias Valente^III; Aristides Fernandes^IV; Paulo Roberto Urbinatti^IV

^IFundação Nacional de Saúde, Secretaria de Estado da Saúde, Vitória-ES, Brasil
^IIInstituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia, Linhares-ES, Brasil
^IIIFaculdade Pitágoras, Linhares-ES, Brasil
^IVDepartamento de Epidemiologia, Faculdade de Saúde Pública, Universidade de São Paulo, São Paulo-SP, Brasil

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RESUMO

OBJETIVO: verificar a ocorrência de espécies de culicídeos que colonizam larvitrampas.
METODOLOGIA: a pesquisa foi realizada na Floresta Nacional de Goytacazes e ambiente antrópico adjacente, situados no município de Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil; foram instaladas larvitrampas no solo e copa de árvores na estrada dentro do ambiente florestal e no antrópico próximo de residência humana.
RESULTADOS: entre junho de 2008 a maio de 2009, foram coletados 664 espécimes e Limatus durhami foi a predominante, principalmente nas larvitrampas do solo; na copa de árvores do ambiente florestal, os Culex spp. foram mais frequentes, seguidos por Haemagogus leucocelaenus.
CONCLUSÃO: os dados mostram que os culicídeos silvestres podem procriar em recipientes artificiais, o que aumenta o risco de contato homem-vetor; o encontro de H. leucocelaenus reveste-se de importância epidemiológica, pelo envolvimento na transmissão da febre amarela silvestre.

Palavras-chave: ecologia de vetores; febre amarela silvestre; Haemagogus leucocelaenus; recipiente artificial.

SUMMARY

OBJECTIVE: this research aims to asses the occurrence of mosquito species that breed in larvitraps.
METHODOLOGY: the survey was conducted on Goytacazes National Forest and adjacent anthropic environment, located in the Municipality of Linhares, State of Espírito Santo, Brazil; larvitraps were installed in the ground and canopy of trees on the road within the forest, and in the anthropic environment near human dwellings.
RESULTS: between June 2008 and May 2009, 664 specimens were collected and Limatus durhami was predominant, especially in larvitraps of the ground; in the canopy of the forest environment, the Culex spp. were more frequent, followed by Haemagogus leucocelaenus.
CONCLUSION: data show that sylvatic mosquitoes can breed in artificial containers, which increases the risk of human-vector contact; find of H. leucocelaenus is epidemiologically important because of its involvement in the transmission of sylvatic yellow fever.

Key words: vector ecology; sylvatic yellow fever; Haemagogus leucocelaenus; artificial container.

Os culicídeos (Diptera: Culicidae) são conhecidos no Brasil como muriçoca, carapanã e pernilongo. Eles compreendem um grupo de importância para a Saúde Pública na medida em que algumas de suas espécies são vetores de agentes de diversas doenças, incluindo a febre amarela.^1,2

Suas formas imaturas podem ser encontradas em diversas coleções de água.³ Seus criadouros podem ser axilas de plantas,³ ocos de árvores,⁴ entrenós de bambus⁵ e diversos recipientes artificiais.^2,6

A utilização de criadouros artificiais por algumas espécies de culicídeos parece indicar mudança de hábito ou mero oportunismo. O encontro de larvas em criadouros artificiais evidencia a capacitade da espécie em colonizar ambientes antropogênicos.⁶

No Estado do Espírito Santo, poucos trabalhos foram realizados sobre culicídeos silvestres em remanescentes florestais periurbanos. Entre as investigações relacionadas, registra-se a de Deane e colaboradores⁷ nos Municípios de Santa Leopoldina e Sooretama; como a de Alencar e colaboradores,⁸ também no Município de Sooretama.

Esta pesquisa tem como objetivo verificar a ocorrência de espécies de culicídeos que colonizam larvitrampas em dois ambientes ecologicamente distintos, situados no Município de Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil. Pretende-se também avaliar a variação temporal, a distribuição espacial e a influência da temperatura, pluviosidade e umidade sobre a frequência das espécies ao longo do período pesquisado.

Metodologia

As pesquisas foram realizadas em dois ambientes distintos:

Ambiente I

Ambiente II

Ambiente antrópico (19^°28'1,33"S e 40^°03'9,62"W), adjacente à Floresta Nacional de Goytacazes (Figura 1), em área distante 500 metros dessa Floresta e ocupada, de modo geral, por lavouras de cacau (Theobroma cacao Linnaeus) cultivadas no sistema de mata de cabruca.

Foram instaladas armadilhas do tipo larvitrampa (pneu seccionado) no solo e na copa de árvores (dez metros de altura), tanto no ambiente florestal como no antrópico (duas armadilhas em cada ambiente). A estrada dentro da floresta e a residência do morador serviram de referência à instalação das larvitrampas. Guardou-se uma distância de 500 metros entre as armadilhas instaladas nos dois ambientes; e de cerca de 50 metros, entre as armadilhas instaladas em solo e copa de árvores de cada ambiente. As armadilhas foram preenchidas com água e inspecionadas quinzenalmente, de junho de 2008 a maio de 2009. No laboratório, as larvas foram colocadas em gaiolas para a emergência dos adultos, com o objetivo de facilitar a identificação.

A identificação baseou-se, principalmente, nos espécimes adultos e seguiu os critérios taxonômicos propostos por Consoli e Lourenço-de-Oliveira¹ e por Forattini.³ Uma amostra do material foi encaminhada ao Laboratório de Entomologia da Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo, para confirmação das espécies.

Os dados climáticos de pluviosidade, temperatura e umidade relativa do ar foram obtidos junto à Estação do Instituto Nacional de Meteorologia, localizada no Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural, no Município de Linhares, distante 8km da área pesquisada

A biodiversidade foi calculada pelo índice de Shannon, utilizando-se de software acessado no banco de dados dos entomologistas brasileiros.¹¹

Resultados

Foram coletados 664 espécimes, incluindo as seguintes espécies: Culex nigripalpus (Theobald, 1901); Culex pleuristriatus (Theobald, 1903); Haemagogus leucocelaenus (Dyar & Shannon, 1924); e Limatus durhami (Theobald, 1901).

Desse total de culicídeos, 534 espécimes (80,4%) são originários do ambiente florestal e 130 (19,6%) provêm do ambiente antrópico (Tabela 1). Os dados sobre a frequência, riqueza e índice de diversidade para cada estrato - em ambiente florestal e antrópico - também são apresentados na Tabela 1.

Devido à maior frequência e dispersão, somente os culicídios L. durhami e H. leucocelaenus foram avaliados estatisticamente e são apresentados nas figuras 2 e 3. L. durhami foi predominante, com 416 espécimes (62,7%), no ambiente florestal - 336 espécimes -, ele foi significativamente maior (p<0,05) que no ambiente antrópico - 80 espécimes (Tabela 1).

Os dípteros C. (Culex) nigripalpus, C. (Microculex) pleuristriatus e Toxorhynchites spp. ocorreram exclusivamente no ambiente florestal.

L. durhami foi coletado em maior número no solo do ambiente florestal, apresentando diferença significativa (p<0,05) em relação à copa de árvores do mesmo ambiente. L. durhami foi mais frequente tanto no solo do ambiente florestal - 77,6% - como no solo do ambiente antrópico - 62,5%.

Na copa de árvores do ambiente florestal, Culex spp. foi mais frequente - 40,1% -, seguido de H. leucocelaenus - 36,5%. Na copa de árvores do ambiente antrópico, foi coletado apenas H. leucocelaenus.

Já as análises realizadas entre os dados climáticos e L. durhami não apresentaram resultados significativos. A distribuição mensal de L. durhami nos diferentes estratos dos dois ambientes, a umidade relativa do ar, temperatura e pluviosidade são representadas na Figura 2.

A análise dos dados mostrou associação positiva - e significativa - entre temperatura e frequência mensal de H. leucocelaenus nas armadilhas instaladas na copa de árvores do ambiente florestal e no solo do ambiente antrópico (R=0,62 e P=0,02; R=0,59 e P=0,04) (Figura 3). Também houve associação positiva e significativa entre pluviosidade e frequência mensal de H. leucocelaenus na armadilha instalada no solo do ambiente antrópico (R=0,77 e P=0,00) (Figura 3).

Outras análises, relacionando-se dados climáticos e H. leucocelaenus, chegaram a resultados não significativos.

Discussão

A fauna na área pesquisada apresentou seis espécies incluindo o reencontro de H. leucocelaenus, fato não relatado há mais de 40 anos no Estado do Espírito Santo (registrado pela última vez por Deane e colaboradores⁷) e que confere valor histórico ao achado.

Os Culex spp. foram encontrados quase que exclusivamente em ambiente florestal, achado similar ao obtido por Muller e Marcondes.¹² Geralmente, os Culex não possuem restrições quanto ao tipo de criadouro e é comum encontrar suas larvas em águas poluídas. O mesmo não foi observado para os demais mosquitos desse gênero.^3,13

A ocorrência de L. durhami nos dois ambientes parece indicar certo grau de ecletismo quanto a seus hábitos alimentares. Sua ocorrência em ambiente antrópico sugere tendência de domiciliação, compatível com criadouros artificiais.^3,6

Lopes e colaboradores¹⁴ observaram que L. durhami foi frequente em criadouros localizados em áreas arborizadas periurbanas, e Consoli e Lourenço-de-Oliveira¹ afirmam que entre os sabetíneos, essa espécie é a mais bem adaptada ao convívio urbano, com potencial para colonizar diferentes tipos de criadouros.

L. durhami foi mais frequente no substrato do ambiente florestal e no ambiente antrópico (p<0,05); ao que parece, um indicador de que seus criadouros são predominantemente nesse nível. Essa espécie pode ser encontrada atacando o homem e animais domésticos no peridomicilio, onde procriam no substrato.¹

Quanto à variação temporal, L. durhami apresentou a maior frequência nos períodos de junho de 2008 e de dezembro de 2008 a maio de 2009, com pico no mês de janeiro (Figura 2). Resultados semelhantes, obtidos por Lopes,⁶ mostram ser essa espécie mais frequente no verão chuvoso. A pluviosidade influenciou ambos os resultados, principalmente nas armadilhas instaladas no solo. A frequência dessa espécie diminuiu nos meses mais frios, possivelmente porque houve menor ritmo nas atividades de alimentação e reprodução.

Os Toxorhynchites spp. ocorreram somente em ambiente florestal. Tal fato parece associado à maior variedade de pequenos criadouros observada nesse ambiente, o que aumenta a probabilidade do contato com outras larvas utilizadas como fonte alimentar, haja vista serem suas larvas predadoras.^3,4 O encontro de Toxorhynchites em pneu não é novidade: Lopes6 também o coletou em mata ciliar no Estado do Paraná.

H. leucocelaenus foi o segundo mais frequente. Sua dispersão ocorreu da floresta para a residência humana e sua maior ocorrência foi registrada nas armadilhas instaladas no solo do ambiente florestal, achado semelhante aos obtidos por Pinto e colaboradores¹⁵ em Caxiuanã, Estado do Pará. H. leucocelaenus é essencialmente silvestre¹⁶ e habita nos níveis mais elevados das árvores,³ mesmo que, eventualmente, seja encontrado em manchas residuais de mata secundária que lhe podem servir como abrigo e alimentação,⁴ característica também presente na Floresta Nacional de Goytacazes. O encontro em armadilha de pneus mostra afinidade com o ambiente antrópico, conforme observaram Lopes,⁶ Zequi e colaboradores.²

Quanto à diversidade, os índices mostram, na Tabela 1, que o ambiente florestal continua a ser o habitat preferido pela maioria das espécies; porém, a presença de Limatus, Haemagogus e Culex em larvitrampa no ambiente antrópico pode indicar tendência de domiciliação.

Nos meses de maior pluviosidade, observou-se aumento da frequência de H. leucocelaenus (Figura 3), resultado semelhante ao observado por Zequi e colaboradores.² A análise estatística revelou que a pluviosidade influenciou significativamente a frequência na armadilha instalada no solo do ambiente antrópico. Esse resultado é condizente com a tribo Aedini, cujos ovos são resistentes à dessecação e as larvas eclodem na época de chuva.^1,3

As espécies apresentaram maior frequência no período de maior pluviosidade; exceto no mês de dezembro, quando o excesso de chuva interferiu na manutenção dos criadouros, embora não interferisse na frequência de L. durhami.

O encontro de H. leucocelaenus em recipiente artificial - pneu seccionado - reveste-se de importância epidemiológica pelo envolvimento na transmissão da febre amarela silvestre.¹⁷ Seu risco para os humanos que residem ou trabalham próximos à Floresta Nacional de Goytacazes, contudo, é relativamente baixo, uma vez que não existe registro de epizootia na região.

A ocorrência dessa espécie em recipiente artificial instalado em remanescentes florestais periurbanos, adicionado ao fato de apresentar boa dispersão nas armadilhas e nos dois ambientes pesquisados, constitui justificativa para que a vigilância epidemiológica também faça o monitoramento desses ambientes.

Os dados mostram que os culicídeos silvestres podem procriar em recipientes artificiais, o que aumenta o risco de contato entre o homem e os vetores potenciais de arboviroses. Esse risco, crescente, aponta para a necessidade de pesquisas adicionais sobre aspectos bioecológicos dessas espécies, incluindo seu potencial de disseminação para ambiente antrópico.

Agradecimentos

Aos funcionários da Secretaria de Estado da Saúde, Luis Claúdio Oliveira da Silva, Edmar Thomaz, Agenor Barbosa de Oliveira e João Batista Pereira Pinto, pelo apoio institucional e auxilio nas coletas. A Leony Wand Del Rey, da Floresta Nacional de Goytacazes, pela autorização para a realização da pesquisa. E aos estudantes da Faculdade Pitágoras, Kênia Carolina, Fernanda Passos, Márcia Baiôco, Claudenice Cumin, Tainara Viguini e Janine Santos, pelo apoio nas coletas.

Referências

1. Consoli RAGB, Lourenço-de-Oliveira R. Principais mosquitos de importância sanitária no Brasil. Rio de Janeiro: Fiocruz; 1994.

2. Zequi JAC, Lopes J, Medri IM. Imaturos de Culicidae (Diptera) encontrados em recipientes instalados em mata residual no município de Londrina, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia. 2005;22(3):656-661.

3. Forattini OP. Culicidologia Médica: identificaçao, biologia e epidemiologia. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo; 2002. Vol. 2.

4. Silva MAN, Lozovei AL. Ocorrência de Haemagogus (Conopostegus) leucocelaenus (Dyar & Shannon) e Toxorhynchites (Lynchiella) Theobaldi (Dyar & Knab) em ocos de árvore em capão de mata, Curitiba, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia. 1999; 16 Sup 1:257-267.

5. Lozovei AL. Mosquitos dendrícolas (Diptera, Culicidae) em internódios de taquara da floresta atlântica, serra do mar e do primeiro planalto, Paraná, Brasil. Brazilian Archives of Biology and Tecnology. 1998;41(4):501-508.

6. Lopes J. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do Paraná, Brasil. V. Coleta de larvas em recipientes artificiais instalados em mata ciliar. Revista de Saúde Pública. 1997;31(4):370-377.

7. Deane LM, Ferreira Neto JA, Sitônio JG. Estudos sobre a malária no Estado do Espírito Santo. Revista Brasileira de Biologia. 1968;28:531-536.

8. Alencar J, Gil-Santana HR, Lopes CM, Santos JS, Guimarães AE. Utilização de armadilha "ovitrampa" para monitoramento de Haemagogus janthinomys (Diptera: Culicidae) em área de Mata Atlântica. Entomologia y Vectores. 2004;11(3):369-372.

9. Rolim SG, Ivanauskas NM, Rodrigues RR, Nascimento MT, Gomes JML, Folli DA, et al. Composição Florística do estrato arbóreo da Floresta Estacional Semidecidual na Planície Aluvial do rio Doce, Linhares, Espirito Santo, Brasil. Acta Botânica Brasilica. 2006; 20(3):549-561.

10. Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural. Carta agrícola do município de Linhares, Espirito Santo. Linhares; 2007.

11. Rodrigues WC. DivES: diversidade de espécies: software e guia do usuário, versão 2.0. 2005 [acessado em 22 mar. 2011]. Disponível em http://www.ebras.bio.br/dives.

12. Muller GA, Marcondes CB. Immature mosquitoes (Diptera: Culicidae) on the bromeliad Nidularium innocentii in ombrophilous dense forest of Santa Catarina State, Island Florianópolis, Santa Catarina State, southern Brazil. Biotemas. 2007;20(2):27-31.

13. Urbinatti PR, Sendacz S, Natal D. Imaturos de mosquitos (Diptera: Culicidae) em parque de área metropolitana aberto à visitação pública. Revista de Saúde Pública. 2001;35(5):461-466.

14. Lopes J, Silva MAN, Borsato AM, Oliveira VDRB, Oliveira FJA. Aedes (Stegomyia) aegypti L. E a culicideofauna associada em área urbana da região Sul, Brasil. Revista de Saúde Pública. 1993;27(5):326-333.

15. Pinto CS, Confalonieri UEC, Mascarenhas BM. Ecology of Haemagogus sp. and Sabethes sp. (Diptera: Culicidae) in relation to the microclimates of the Caxiuanã National Forest, Pará, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 2009;104(4):592-598.

16. Forattini OP, Gomes AC. Biting activity of Aedes scapularis (Rondani) and Haemagogus mosquitoes in southern Brazil (Diptera: Culicidae). Revista de Saúde Pública. 1988;22(2):84-93.

17. Vasconcelos PFC, Sperb AF, Monteiro HAO, Torres MAN, Sousa MRS, Vasconcelos HB, et al. Isolations of yellow fever virus from Haemagogus leucocelaenus in Rio Grande do Sul State, Brazil. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene. 2003;97(1):60-62.

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