Fauna flebotomínica (Diptera: Psychodidae) em floresta preservada e alterada do Município de Caroebe, Estado de Roraima, Brasil

Phlebotomine fauna (Diptera: Psychodidae) in preserved and altered forested areas in the Municipality of Caroebe, Roraima State, Brazil

Fauna flebotomínica (Díptera: Psychodidae) en selva preservada y alterada del Municipio de Caroebe, Estado de Roraima, Brasil

Jaime de Liege Gama Neto^I; Janderson Melo Baima^II; Rui Alves de Freitas^III; Mahedy Araujo Bastos Passos^IV

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RESUMO

Palavras-chave: Leishmania; Leishmaniose Cutânea; Lutzomyia; Insetos vetores.

ABSTRACT

The phlebotomine fauna of an endemic area for American cutaneous leishmaniasis in the Municipality of Caroebe, southern Roraima State, Brazil, was surveyed in order to identify the species, assess the effects of the environmental changes on them, and indicate the probable human vectors of Leishmania. The sandflies were captured using CDC light traps installed at 1 m above ground level, in primary and altered forested areas between June 2009 and May 2010. A total of 1,574 specimens, distributed among 16 subgenera and/or groups of species and 54 species, were collected. The most frequent subgenera were Psychodopygus (46%), Oswaldoi (14.5%), Nyssomyia (12.9%), and Trychopygomyia (9.3%). This study showed a decrease in the diversity of the species and a change in the dominance relationship among the species in the altered forest. The risk of transmission of Leishmania to humans in both the primary and the altered forested areas was explained by the identification of several proven and suspected vector species. It was the first time L. bispinosa, L. pennyi, and L. yuilli pajoti were reported in Roraima State.

Keywords: Leishmania; Leishmaniasis, Cutaneous; Lutzomyia; Insect Vectors.

RESUMEN

Con objetivo de identificarla, evaluar los efectos de la alteración de la vegetación sobre ella e indicar los probables vectores de Leishmania para humanos, se hizo un registro de la fauna flebotomínica presente en un área endémica para leishmaniasis tegumentaria americana en el Municipio de Caroebe, región sur del Estado de Roraima, Brasil. Los flebótomos fueron capturados en el período de junio del 2009 a mayo del 2010, utilizando trampas luminosas CDC instaladas a 1 m. del suelo, en la selva primaria y en la selva alterada. Se capturaron 1.574 especímenes distribuidos entre 16 subgéneros y/o grupos de especies y 54 especies. El subgénero Psychodopygus fue el más abundante, con un 46% del total de especímenes capturados, seguido del grupo Oswaldoi (14,5%) y de los subgéneros Nyssomyia (12,9%) y Trychopygomyia (9,3%). Se comprobó una reducción de la riqueza y la diversidad, además de una modificación en las relaciones de dominancia existente entre las especies de la selva alterada, cuando comparadas con las de la selva primaria. El encuentro de varias especies vectoras, comprobadas o sospechosas, indica riesgo de transmisión de Leishmania a humanos, tanto en la selva primaria como en la selva alterada. Se registran por primera vez en el Estado de Roraima, las especies L. bispinosa, L. pennyi y L. yuilli pajoti.

Palabras clave: Leishmania; Leishmaniasis Cutánea; Lutzomyia; Insectos Vectores.

Os flebotomíneos Lutzomyia França, 1924 são insetos hematófagos que têm-se adaptado a locais que passaram por modificações de origem antrópica e que têm importância médica pelo fato de várias de suas espécies transmitirem micro-organismos patogênicos aos humanos, principalmente protozoários do gênero Leishmania Ross, 1903, agente etiológico das leishmanioses humanas¹.

Na Região Amazônica, as alterações ambientais resultantes das atividades antrópicas têm, ao longo dos anos, gerado focos de transmissão de LTA e aumentado o número de casos em centros urbanos, tanto de médio quanto de pequeno porte^2,3,4. Portanto é fundamental, para o planejamento e a implantação de medidas de vigilância e controle da LTA, o entendimento de como as alterações ambientais determinam a distribuição e a dinâmica populacional das espécies de flebotomíneos, vetoras comprovadas ou suspeitas de Leishmania spp.

Apesar do Estado de Roraima apresentar casos de LTA em todos os seus municípios, resultado, principalmente, das intensas alterações da vegetação primária "provocadas pela expansão das atividades agropecuárias, pela intensificação da extração de madeira e pelo estabelecimento de novas áreas de colonização", os estudos sobre a sua fauna flebotomínica são escassos, voltados apenas para os aspectos taxonômicos e a distribuição geográfica das espécies^5,6, sendo ineficientes para direcionar as ações de vigilância e controle da LTA no Estado^1,2.

Dentro desse contexto, este estudo buscou conhecer a fauna flebotomínica do Município de Caroebe, uma localidade endêmica para LTA no Estado de Roraima, identificando as espécies prováveis vetoras de Leishmania para humanos na localidade, avaliando os efeitos da alteração da vegetação primária sobre a fauna flebotomínica local e, consequentemente, sobre a transmissão, ali, de LTA.

MATERIAIS E MÉTODOS

Os estudos foram conduzidos no Município de Caroebe, localizado a sudeste do Estado de Roraima, a 338 km da capital, Boa Vista, com acesso por meio das rodovias BR-174 e RR-210.

A vegetação original do Município de Caroebe é do tipo floresta umbrófila densa e o tipo climático predominante é o "Af" com um elevado índice de precipitação anual (> 2.000 mm) e pouca variação entre os meses, sendo possível identificar meses com índices pluviométricos abaixo da média, principalmente no período de agosto a outubro⁷.

As coletas de flebotomíneos foram realizadas em duas localidades do município (vicinal 3 e bairro Mutirão), distanciadas a aproximadamente 6 km entre si, no período de junho de 2009 a maio de 2010. A vicinal 3 (0⁰58'04.06" N, 59⁰28'44.20" O) é caracterizada por apresentar vegetação primária do tipo umbrófila, enquanto que o bairro Mutirão (59⁰41'50.19" N, 59⁰41'27.31" O) constitui uma área de assentamento recente onde ocorreu a derrubada da floresta para a construção de moradias, com vegetação alterada que ainda mantém ligação com a mata primária.

Cada armadilha foi instalada a uma distância de 50 m entre si, a aproximadamente 30 m da borda e a 1 m de altura do solo, funcionando concomitantemente durante quatro noites consecutivas a cada mês, no intervalo de tempo compreendido entre as 18 h e 8 h do dia seguinte, totalizando 16 amostras mensais em cada localidade.

Para identificação das espécies, os flebotomíneos capturados foram clarificados em KOH a 10% e observados ao microscópio ótico com a utilização de fenol em lâmina microscópica escavada, adotando-se a classificação proposta por Young e Duncan⁸. Uma amostra das espécies identificadas foi montada em bálsamo do Canadá entre lâmina e lamínula e depositada na coleção de invertebrados do Museu Integrado de Roraima (MIRR).

Para o cálculo da diversidade Alfa foi utilizado o índice de Shannon-Wienner. As espécies identificadas foram classificadas de acordo com as suas abundâncias utilizando-se a classificação proposta por Colwell⁹, na qual espécies representadas por mais de dez indivíduos são consideradas "comuns" e aquelas com representação menor ou igual a dez indivíduos são consideradas "raras".

RESULTADOS

Foram coletados 1.574 flebotomíneos Lutzomyia, distribuídos entre 16 subgêneros e/ou grupos de espécies e 54 espécies. O subgênero Psychodopygus foi o mais abundante com 46% do total de espécimes capturados, seguido do grupo Oswaldoi (14,5%) e dos subgêneros Nyssomyia (12,9%) e Trychopygomyia (9,3%).

A maior riqueza de espécies foi observada no subgênero Psychodopygus (10), seguido de Nyssomyia (9) e Psathyromyia (5). As espécies mais frequentes em cada subgênero e/ou grupo de espécies foram: subgênero Psychodopygus - L. davisi (32,7%) e L. amazonensis (23,1%), grupo Oswaldoi - L. rorotaensis (81,2%) e L. trinidadensis (10,9%), subgênero Nyssomyia - L. richardwardi (36,9%) e L. umbratilis (21,2%), subgênero Trychopygomya - L. trychopyga (62,3%) e L. pinna (33,6%). L. davisi foi a espécie mais abundante na mata primária, e a L. rorotaensis foi a espécie mais abundante na floresta alterada.

Em relação à presença nas duas áreas pesquisadas, 29 espécies foram comuns a ambas, enquanto que 18 espécies (L. amazonensis, L. barretoi barretoi, L. bispinosa, L. christenseni, L. choti, L. cuzquena, L. dasypodogeton, L. dreisbachi, L. geniculata, L. georgii, L. nematoducta, L. paraensis, L. pennyi, L. preclara, L. saulensis, L. serrana, L. shawi e L. walkeri) ocorreram apenas na mata primária; e sete espécies (L. aclydifera, L.antunesi, L. yuilli pajoti, L. yuilli yuilli, L. olmeca bicolor, L. pusilla e L. campbelli) ocorreram apenas na floresta alterada (Tabela 1).

Do total de espécies capturadas na floresta primária, 21 (43,8%) foram consideradas frequentes. Na floresta alterada esse número caiu para 13 (35,1%).

DISCUSSÃO

A diversidade da fauna flebotomínica encontrada no Município de Caroebe mostrou-se similar à encontrada em outras localidades da Região Amazônica, destacando-se a presença de várias espécies, comprovadas ou suspeitas, vetoras de Leishmania spp. para humanos¹.

L. davisi, a espécie mais abundante na floresta primária, tem sido encontrada naturalmente infectada com Leishmania (Viannia) braziliensis (Vianna, 1911) Matta, 1916 em várias localidades com ocorrência de LTA na Amazônia brasileira¹⁰ , sendo importante o desenvolvimento de estudos que esclareçam uma possível participação dessa espécie na transmissão de LTA no Município de Caroebe.

A segunda espécie mais abundante na floresta primária, L. hirsuta, é uma espécie tipicamente silvestre, que pica humanos no ambiente de floresta¹¹ e já foi encontrada naturalmente infectada com parasitas do complexo Leishmania braziliensis¹² , não se descartando a possibilidade de envolvimento dessa espécie na transmissão de LTA na floresta primária estudada nesta pesquisa.

A espécie mais abundante na floresta alterada, L. rorotaensis, é considerada uma espécie saurofílica¹³ e não tem envolvimento na transmissão de LTA na Região Amazônica. Destacamos que, assim como na floresta primária, L. davisi também foi relativamente abundante na floresta alterada, o que reforça a possibilidade de participação dessa espécie de flebotomíneo na transmissão de LTA no Município de Caroebe.

Estudos realizados na Colômbia demonstraram a infecção natural de L. antunesi com Leishmania e sugeriram que essa espécie vem progressivamente se adaptando aos ambientes modificados pelo homem¹⁶.

Dessa forma, considerando a infecção natural de L. antunesi com Leishmania, a sua possível adaptação a ambientes modificados pelo homem e a proximidade de residências com a floresta alterada estudada, sugere-se que esse flebotomíneo constitua um suspeito vetor desse parasita para humanos no Município de Caroebe.

A abundância e diversidade da fauna flebotomínica encontrada nas duas localidades estudadas no Município de Caroebe corroboram estudos que mostram uma redução da abundância e riqueza de espécies de flebotomíneos em áreas com vegetação alterada^17,18. Além disso, nossos dados sugerem que a alteração da vegetação primária tem impacto extremamente negativo sobre determinadas espécies de flebotomíneos, tais como L. amazonensis e L. geniculata, que foram abundantes na mata primária, mas que não foram capturadas na mata alterada. Evidencia-se, portanto, que, além de modificar a abundância das espécies de flebotomíneos, a alteração da vegetação primária pode levar à eliminação de espécies em nível local, aspecto este relevante quando se trata de espécies raras e pouco abundantes, que podem vir a ser extintas mesmo antes que se tenha feito o registro de sua ocorrência na localidade.

Dentro desse contexto, citamos L. bispinosa, L. pennyi e L. yuilli pajoti, espécies raras que estão sendo registradas pela primeira vez no Estado de Roraima e que foram capturadas apenas na floresta primária. Citamos ainda as fêmeas não identificadas do subgênero Trichophoromyia, que podem ser L. omagua ou L. celullana (espécies indistinguíveis na ausência de machos). Este pode representar o primeiro registro dessas espécies no Brasil¹⁹'²⁰ e que foram abundantes na floresta primária, mas tiveram apenas um único indivíduo capturado na floresta alterada.

A extinção local de espécies pode levar a um desequilíbrio na comunidade, fazendo com que outras espécies passem a ocupar o nicho vazio, resultando numa explosão demográfica²¹, o que pode ter ocorrido com L. rorotaensis, que passou a ser a espécie dominante na floresta alterada examinada neste estudo. Complementarmente, consideramos a extinção local de espécies epidemiologicamente importante quando favorecer espécies suspeitas ou comprovadamente vetoras de Leishmania spp. para humanos, pois a explosão demográfica dessas espécies pode favorecer o aparecimento de surtos de LTA.

Tal raciocínio pode ser extendido à L. umbratilis, vetor primário de L. guyanensis na Região Amazônica e que, neste estudo, foi pouco abundante na floresta primária, mas foi a terceira espécie mais abundante na floresta alterada. A capacidade demonstrada por L. umbratilis em se adaptar à área de vegetação alterada na localidade deve ser vista como um sinal de alerta, pois o contato de humanos com esta espécie nas bordas das florestas alteradas pode levar ao desencadeamento de um ciclo extraflorestal de transmissão da LTA, o que facilitaria o aparecimento de surtos da doença^22,23,24,25 .

O encontro de L. bispinosa, L. pennyi e L. yuilli pajoti no Município de Caroebe amplia a distribuição geográfica dessas espécies e eleva para 82 o número de espécies de Lutzomyia com registro de ocorrência no Estado de Roraima.

CONCLUSÃO

As modificações na abundância e nas relações de dominância entre as espécies de flebotomíneos encontradas neste trabalho são epidemiologicamente importantes, devendo ser levadas em consideração na implantação de assentamentos populacionais em áreas onde haja a necessidade de desmatamento prévio.

Nessas situações, recomenda-se o levantamento prévio da fauna flebotomínica presente na localidade de implantação do assentamento, objetivando a adoção de medidas que minimizem a possibilidade de contato entre humanos e vetores, evitando o desencadeamento de futuros surtos de LTA na localidade.

Recomenda-se ainda, principalmente na floresta alterada que margeia o assentamento populacional estudado, investigações sobre a presença de vetores de Leishmania spp. no peri e intradomicílio das residências e que se estime a taxa de infecção natural desses flebotomíneos por leishmânia, visando a adoção de medidas eficazes de prevenção e controle da LTA na localidade.

AGRADECIMENTOS

À Fundação Estadual do Meio Ambiente, Ciência e Tecnologia de Roraima (FEMACT/RR) pelo apoio logístico.

APOIO FINANCEIRO

Pesquisa financiada pelo Ministério da Saúde, através do Departamento de Ciência, Tecnologia e Insumos Estratégicos - Programa de Pesquisas Prioritárias para o SUS.

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Correspondência / Correspondence / Correspondencia:
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Recebido em / Received / Recibido en: 6/11/2012
Aceito em / Accepted / Aceito en: 17/1/2013